Die Assoziationen im Pflanzenreich
Das Kapitel behandelt die Verbreitung der Mykorrhiza im Pflanzenreich. Die Darstellung folgt dem System der Pflanzen mit einem kurzen Blick auf fossile Belege. Außerdem werden zwei Sonderentwicklungen behandelt, mykoheterotrophe Pflanzen, das sind Pflanzen, die auf den Pilzen parasitieren, und nicht mykorrhizierte Pflanzen, Arten die ohne Mykorrhiza auskommen.
Lebermoose (Hepaticae)
[Bearbeiten]Lebermoose werden nach molekularphylogenetischen und fossilen Befunden als die ursprünglichsten der heute lebenden Landpflanzen angesehen (Wellman et al. 2003; Qiu et al. 2006; Heinrichs et al. 2007). Für eine ursprüngliche Lebensform spricht der einfache Bau ohne Wurzeln und der selbständige Gametophyt als die grüne, ausdauernde, in Thallus und meist einzellige Rhizoiden differenzierte Generation. Auf dem Gametophyten wird ein kurzlebiger, aus Seta und Sporenkapsel bestehender Sporophyt gebildet. Dieser Organisation entsprechend kann nur der Gametophyt mit Mykorrhizapilzen eine Symbiose eingehen.
Die ursprünglichsten, ausschließlich terrestrisch (auf dem Boden) lebenden Gattungen Haplomitrium und Treubia (Haplomitropsida) haben ihren Verbreitungsschwerpunkt auf der Südhalbkugel (Neuseeland), kommen aber auch mit einer Art (H. hookeri) im Feldberggebiet vor. Ihre verdickte, z. T. im Boden lebende Achse ist mit Endogonales (Muroromycotina) assoziiert, die eine von der arbuskulären Mykorrhiza etwas abweichende Endomykorrhiza bilden (Carafa et al. 2003; Bidartondo et al. 2011). Die Mykothalli der Haplomitropsida werden als die ursprünglichste Mykorrhiza-Symbiose heute lebender Pflanzen angesehen und ihr Ursprung ins Ordoviz/Silur datiert (Abbildung 6.1.1, Field et al. 2014). Daran ändert nicht, dass auch Glomeromycota in Thalli beider Gattungen gefunden wurden (Ligrone et al. 2007). Man kann dies als späteren Erwerb ansehen, der durch die grundsätzliche Unspezifität der Partnerwahl möglich ist.
Die darauf folgenden (Abbildung 6.1.1), ebenfalls nur terrestrisch lebenden Brunnenlebermoose (Marchantiales; Marchantia polymorpha, M. chenopoda, Lunularia cruciata, Conocephalum conicum, Preissia quadrata und die Monocleales) haben einen in unterschiedliche Gewebe differenzierten Thallus und bilden typische arbuskuläre Mykothalli mit Glomeromycota (Ligrone et al. 2007). In einzelnen Proben wurden auch Endogonales nachgewiesen (Bidartondo et al. 2011). Die ebenfalls in diese Gruppe gehörenden Blasiales, Sphaerocarpales und Ricciales sind nicht mykorrhiziert. Sie kommen auf sehr feuchtem Schlamm oder auf dem Wasser schwimmend vor, wo Mykorrhizapilze fehlen und für die Nährstoffaufnahme auch nicht erforderlich sind. Die darauf folgenden, bereits zu den Jungermanniopsida gezählten Pelliidae (Beckenmoose) leben ebenfalls nur terrestrisch und bilden arbuskuläre Mykorrhiza mit Glomeromycota und vereinzelt Mykorrhizen mit Endogonales.
Innerhalb der Jungermanniopsida (Beblätterte Lebermoose) erfolgten bemerkenswerte Veränderungen. Zwei Gruppen gingen unabhängig von einander zu epiphytischer Lebensweise über und leben ohne Mykorrhizen, denn auf Bäumen sind Sporen von Glomeromycota extrem selten. Dies sind die thallosen Metzgeriaceae (Igelhaubenmoose) einschließlich der tropischen Gattung Pleurozia und die beblätterten, sehr artenreichen Porellales (Kahlfruchtmoose). Die jeweiligen Schwestergruppen (Abbildung 6.1.1), die Aneuraceae (Ohnnervmoose) mit den Gattungen Aneura, Riccardia und Verdoornia und die artenreiche Gruppe der Jungermanniales blieben terrestrisch, gingen aber zu neuen Pilzpartnern über.
Aneuraceae wachsen auf morschem Holz, Wurzelanläufen und humusreichem Boden und werden von Tulasnellaceae (Agaricomycetes) mykorrhiziert, in ähnlicher Weise wie Orchideen (Kottke et al. 2003; Krause et al. 2011). Der Ursprung der Metzgeriidae wird von Heinrichs et al. 2007, auf etwa 308 M Jahre geschätzt, also ein Auftreten noch weit vor dem der Kieferngewächse und der Orchideen. Man kann nur darüber spekulieren, ob Aneuraceae schon so früh mit Tulasnellaceae eine Symbiose eingingen. Fossile Belege gibt es nicht und eine molekular-phylogenetische Datierung der Tulasnellaceae steht noch aus.
Die Jungermanniales bilden mit Rhizoscyphus ericae aggr. (Pezoloma ericae; Ascomycota) und Serendipita spp. (Sebacinales B, Basidiomycota) Mykorrhizen. Rhizoscyphus wurde insbesondere bei den Familien Lepidoziaceae, Cephaloziaceae, Cephaloziellaceae und Schistochilaceae gefunden sowie in Myliaceae und Calypogeiaceae (Pressel et al. 2010). Kürzlich wurde experimentell nachgewiesen, dass zwischen Pilz und Lebermoos Phosphat und Zucker ausgetauscht werden (Kowal et al. 2018). Serendipita spp. wurden bisher nur in wenigen, terrestrischen Gattungen nachgewiesen (Scapania, Diplophyllum, Tritomaria, Nardia, Barbilophozia, Lophozia, Saccogyna, Southby; Kottke et al. 2003; Nebel et al. 2004; Bidartondo & Duckett 2010; Newsham & Bridge 2010). Teilweise kommen beide Pilzpartner im gleichen Thallus vor.
Hornmoose (Anthocerophytina), Bärlappe (Lycophytina) und Farnartige (Pteridophytina)
[Bearbeiten]In diesen drei Gruppen „niederer Pflanzen“ herrschen die Assoziationen mit Glomeromycota vor. Nur in wenigen Fällen gingen kleinere Gruppen zum Epiphytismus und damit verbunden zur Assoziation mit Ascomycota über.
Hornmoose (Anthocerophytina) bilden eine kleine, eigenständige Gruppe von thallosen Pflanzen (Abbildung 6.2.1) und stehen auf Grundlage molekularer Phylogenien zwischen den Lebermoosen und den Farnartigen (Abbildung 6.2.2; Cox et al. 2014). Der grüne, scheibenförmige, gelappte Gametophyt bildet Mykothalli mit Endogonales (Mucoromycotina) und arbuskuläre Mykorrhiza mit Glomeromycota (Ligrone 1988; Desirò et al. 2013). Schüßler 2000, gelang erstmals eine Mykorrhizierung von Anthoceros punctatus mit Glomus claroideum unter axenischen Bedingungen. Hornmoose bevorzugen sandige, feuchte Standorte, wie Straßenböschungen, früher auch Stoppeläcker. Auf nährstoffreicheren Standorten leben Hornmoose auch ohne Mykorrhizapilze. Man kann daher von fakultativer Mykorrhizierung sprechen.
Bärlappe (Lycophytina) haben kompakte, chlorophyllfreie, meist unterirdisch lebende Gametophyten und selbständige, grüne Sporophyten (Abbildung 6.2.2). Die langlebigen Gametophyten sind regelmäßig gut mykorrhiziert und werden daher als mykoheterotroph bezeichnet, d. h. sie werden durch die Mykorrhizapilze mit Kohlenstoff versorgt, wahrscheinlich von der Mutterpflanze. In Sporophyten von Lycopodiella inundata, L. fastigiatum und L. anotinum wurden Endogonales (Mucoromycotina) nachgewiesen, die nahe Verwandtschaft zu den Mykorrhizapilzen der Hornmoose zeigen (Rimington et al. 2015). Die Strukturen in Gametophyten von L. clavatum lassen ebenfalls auf Endogonales schließen (Schmid & Oberwinkler 1993). In Sporophyten von Huperzia spp. und Lycopodium spp. und Gametophyten von Huperzia hypogeae aus den Páramos (Hochlagen) der Anden wurde eine kleine, eigenständige Gruppe der Glomeraceae gefunden (Winther & Friedmann 2008). Die Sporophyten sind aber oft sehr gering oder gar nicht mykorrhiziert (eigene Beobachtungen im Bergregenwald von Ecuador; Winther & Friedmann 2008; Rimington et al. 2015). Auch die zarten, meist tropischen Moosfarne (Selaginellaceae) sind gering mit Glomeromycota oder gar nicht mykorrhiziert (Zhao Zhi-Wei 2000). In Selaginella selaginoides und S. kraussiana wurden aber Glomeromycota nachgewiesen (Rimington et al. 2015).
Gabelblattgewächse (Psilotidae) und Natterzungengewächse (Ophioglossidae) bilden phylogenetisch Schwestergruppen, und stehen gemeinsam, basal allen anderen Farnartigen gegenüber (Abbildung 6.2.2; Pryer et al. 2001). Die Marattiidae (tropische Baumfarne) und die Schachtelhalme (Equisetidae) bilden ebenfalls Schwestergruppen, denen die eigentlichen Farne (Polypodiidae; Leptosporangiatae) mit einer großen Zahl von Ordnungen gegenüber stehen. Alle Farnartigen haben, ähnlich den Bärlappen, frei lebende Gametophyten, die bei den Gabelblattgewächsen und Natterzungengewächsen kompakte, chlorophyllfreie, unterirdisch lebende, mehrjährige Thalli bilden, bei den Marattiidae grüne, ausdauernde Thalli, bei den eigentlichen Farnen aber grüne, kurzlebige Prothallien. Die ausdauernden Gametophyten bilden stets Mykorrhizen, die Sporophyten in unterschiedlichem Ausmaß.
Zu den heute lebenden Gabelblattgewächsen gehören nur die tropischen Gattungen Psilotum (Gabelblatt) und Tmesipteris, zu den Natternzungengewächsen, die auch bei uns vorkommenden Gattungen Ophioglossum (Natternzunge), Botrychium (Mondraute) und die südostasiatische Gattung Helminthostachys. Schmid & Oberwinkler 1996, beschrieben auf Grund elektronenmikroskopischer Untersuchungen in Sporophyten von Ophioglossum reticulatum arbuskuläre Mykorrhizen und Strukturen, die wahrscheinlich den Endogonales zugeordnet werden müssen. Letztere Strukturen wurden auch im Gametophyten von Botrychium lunaria gefunden (Schmid & Oberwinkler 1994). Molekular wurden bisher nur Glomeraceae und Gigasporaceae in Gametophyten und Sporophyten von Psilotum und den Ophioglossidae nachgewiesen (Winter & Friedmann 2009; Zhao Zhi-Wei 2000; Kovács et al. 2007; Field et al. 2015; Rimington et al. 2015). Die chlorophyllfreien Gametophyten sind mit den gleichen Glomeraceae assoziiert wie die grünen Sporophyten und andere umgebende Pflanzen. Daraus kann man schließen, dass die Mykorrhizapilze Kohlenstoff aus den grünen Pflanzen beziehen könnten, um den mykoheterotrophen Gametophyten zu versorgen. Beim Fehlen der Mykorrhizapilze wachsen die Prothallien nicht und es werden keine Gameten ausgebildet (Winther & Friedmann 2007, Winther & Friedmann 2009). Die tropischen Marattiidae sind ebenfalls in beiden Generationen mit Glomeromycota assoziiert (Schmid & Oberwinkler 1995). Schachtelhalme bilden dagegen keine Mykorrhizen, obwohl vereinzelt Glomeromycota gefunden wurden.
Terrestrische Farne (Polypodiidae) sind mehrheitlich mit Glomeromycota assoziiert, epiphytische vereinzelt mit Ascomyceten (Abbildung 6.2.2). Letztere leben häufig ohne Mykorrhiza (Schmid et al. 1995; Zhao Zhi-Wei 2000; Kottke et al. 2008; Pressel et al. 2016 ). Nur bei den tropischen Arten der Osmundales, Gleicheniaceae; Schizeaceae und Cyatheaceae wurden auch in den relativ großen Prothallien arbuskuläre Mykorrhizen gefunden (Boullard 1979; Schmid & Oberwinkler 1995; Ogura-Tsujita et al. 2013). Zu den Mucoromycotina liegt bisher nur ein Nachweis vor (Sporophyt von Anogramma leptophylla; Rimington et al. 2015). Streifenfarne (Aspleniaceae) und Tüpfelfarne (Polypodiaceae) sowie die tropischen Vittariaceae und Aspidiacae scheinen durchgehend ohne Mykorrhiza zu leben. Tropische, insbesondere epiphytisch lebende Arten der Hautfarne (Hymenophyllaceae) der Gattung Hymenophyllum, der Grammitidaceae (Grammitis, Lillingeria), der Lomariopsidacee sowie einige Arten der Gattung Elaphoglossum (Dryopteridaceae) sind mit Ascomyceten assoziiert (Schmid et al. 1995; Kottke et al. 2008). Schmid et al. 1995 belegten auch mit transmissions-elektronenmikroskopischen Aufnahmen, dass sich die Hyphen der Ascomyceten in lebenden Zellen der Farne befinden. Die Strukturen ähneln denen in Lebermoosen. Trichomanes Arten, die terrestrisch leben, bilden aber Mykorrhizen mit Glomeromycota (Lehnert et al. 2009). Die Schwimmfarne (Salviniales) leben erwartungsgemäß ohne Mykorrhizen.
Nadelgehölze (Gymnospermae)
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Zu den Nadelgehölzen oder Nacktsamern (Gymnospermae) gehören außer den bei uns verbreiteten Kieferngewächsen (Pinaceae), im Wesentlichen Ginkgo biloba, die Taxaceae (Eiben), Cupressaceae (Zypressen), Araucariaceae und Podocarpaceae, Taxodiaceae (Sumpfzypressen, Mammutbäume) sowie die Gnetaceae (Won & Renner 2006). Wie der molekular-phylogentisch basierte Stammbaum der Nadelgehölze zeigt, herrschen auch hier die Mykorrhizen mit Glomeromycota vor (Abbildung 6.3.1; Wang & Qiu 2006). Fossile Nachweise der Ginkgogewächse stammen aus dem frühen Perm (280 MJ), der Podocarpaceae und Araucariaceae aus der frühen Trias. Podocarpaceae und Araucariaceae haben auffallende, knöllchenartige Kurzwurzeln, die bereits von Janse 1897 beschrieben wurden und die regelmäßig mit Glomeromycota mykorrhiziert sind (Russel et al. 2002). Diese „Knöllchen“ haben nichts mit den von Stickstoff assimilierenden Bakterien erzeugten Knöllchen der Schmetterlingsblütler (Fabaceae) zu tun.
Die Entstehung der Kieferngewächse ist mit dem Übergang zu den Agaricomycetes und Pezizomycetes aufs engste verbunden (Abbildung 6.3.1). Alle Pinaceae sind ektomykorrhiziert und dieser Status wird als Synapomorphie gewertet (Hibbett & Matheny 2009). Der Übergang zeigt sich noch in vereinzelten Vorkommen von Hyphen und Vesikeln von Glomeromycota ohne Bildung von Arbuskeln (Cázares & Trappe 1993). Das bedeutet, der Übergang von Glomeromycota zu Agaricomycetes begründete eine neue Pflanzenfamilie innerhalb der Nadelgehölze.
Etwas ähnliches erfolgte noch einmal bei der Gattung Gnetum, die zusammen mit Ephedra und Welwitschia als Schwestergruppe zu den Pinaceae steht. Während die beiden letzteren Glomeromycota als Mykorrhizapilze beibehielten, ist Gnetum mit Agaricomycetes assoziiert. Won & Renner 2006 datieren die Entstehung der Pinaceae auf etwa 200 MJ, also in die Untere Jurazeit, was in etwa der Zeit der Entstehung der Agaricomycetes Mykorrhizapilze entsprechen würde (Hibbett & Matheny 2009; Abb. 3.2.3). Die Gnetaceae sind dagegen wesentlich jünger, nämlich nur etwa 50 MJ (Won & Renner 2006). Die Pinaceae sind in ihrer natürlichen Verbreitung auf die Nordhalbkugel beschränkt, obwohl ihre Entstehung noch vor den Zerfall des Großkontinent Pangea datiert. Der Großkontinent Pangea war aber durch einen hohen Gebirgszug in die nördliche (Laurasia) und die südliche (Gondawana) Landmasse getrennt (Willis & McElwain 2002). Ob das verhindert hat, dass sich die Kieferngewächse nach Süden ausbreiten konnten, kann nur vermutet werden.
Zu den Pinaceae gehören die wichtigsten Bäume des borealen und montanen Eurasien und Nordamerika, Fichte, Kiefer, Lärche, Tanne, Zeder, Douglasie und Hemlocktanne. Sie bilden große, einheitliche Bestände, die meist nur aus wenigen Baumarten bestehen und von der Holzmasse sehr produktiv sind. Es wird schon lange ein Zusammenhang dieser produktiven Monodominanz mit den spezifischen Mykorrhizapilzen gesehen, die die Bäume effektiver mit Nährstoffen versorgen können und an das Jahreszeitenklima besser angepasst sind als Glomeromycota. Es wurde schon im Kapitel "Die Mykorrhizapilze" darauf hingewiesen, dass nur in solchen einheitlichen, oft monodominanten Beständen, eine Spezialisierung derPilze möglich ist, da die Baumpartner in großer Zahl gewährleistet sind. Die Entstehung der Kieferngewächse mit ihren neuen Mykorrhizapilze ist also mit zahlreichen biologischen und ökologischen Veränderungen verbunden und von außerordentlicher Bedeutung für die heutigen Landökosysteme.
Gnetum africanum ist eine Liane afrikanischer Regenwälder. Eine nah verwandte Art wurde in den amazonischen Überschwemmungswäldern (Caatinga) von Venezuela gefunden. Beide Arten bilden Ektomykorrhizen mit Scleroderma und sind Begleiter in ektomykorrhizierten Caesalpiniaceen-Wäldern (Fassi & Moser 1991).
Blütenpflanzen (Angiospermae)
[Bearbeiten]Wie bereits in Kapitel Die Grundprinzipien, Langfristige Stabilität der Netzwerke gezeigt wurde, bleibt die Assoziation mit Glomeromycota bei den Blütenpflanzen bis zu der höchst entwickelten Gruppe der Asteridae (Körbchenblütler i. w. S.) erhalten (Abbildung 3.2.1). Nachweislich bilden 85 – 90 % der bisher untersuchten Arten der Blütenpflanzen Mykorrhizen mit Glomeromycota. Insgesamt in 33 Familien der Blütenpflanzen findet aber ein Übergang zu Agaricomycetes und Ascomycetes als Mykorrhizapartner statt, wobei ganze Familien, einzelne Gattungen und nur selten einzelne Arten wechseln (Wang & Qiu 2006; Brundrett 2009). Die Wechsel zu den neuen Pilzgruppen sind auch bei den Angiospermen als Synapomorphien zu werten, das heißt, die Entstehung der neuen Pflanzengruppen ist eng mit diesem Übergang verbunden (Abb. 3.2.1). Ein typisches Beispiel ist die Familie Orchidaceae unter den Monocotyledonae, die mit Basidiomycota assoziiert (Abbildung 6.4.1). Als einzige Ausnahme unter den Grasartigen ist noch das alpine Schuppenried (Kobresia spp., Cyperaceae) mit Basidiomycota und Ascomycota, darunter Cenococcum geophilum und Hymenoscyphus assoziiert (Massicotte et al. 1998; Gao & Yang 2010). Alle anderen Grasartigen und sonstigen Gruppen der Einkeimblättrigen bilden Mykorrhizen mit Glomeromycota (Abbildung 6.4.1; System nach Wikström et al. 2001).
Der Übergang der Orchideen zu Sebacinales B/Serendipita, Tulasnella und Ceratobasidium Arten ist mit weitgehenden Veränderungen eng verknüpft, insbesondere mit der Bildung staubfeiner Samen (0.3 bis 24 µg Trockenmasse), die kein Nährgewebe haben, aber auch einer eigenen zellulären Interaktion (siehe Kapitel Die Strukturen der Mykorrhizen) sowie der Möglichkeit epiphytisch zu leben. Der chlorophyllfreie Keimling (Protocorm) ist auf die Zufuhr von Kohlenstoff, Stickstoff und Phosphat durch Mykorrhizapilze angewiesen. Wie bereits dargestellt, können die genannten Pilzgruppen durch Zersetzung von Humus oder verrottendem Holz Nährstoffe gewinnen und das Protocorm versorgen bis die Pflanzen ergrünen. Die Mykorrhizapilze bilden dann typische Orchideenmykorrhizen mit den Wurzeln der Pflanzen. So bleibt das Pilz-Potential erhalten und die im näheren Umfeld keimenden Samen gefördert (Waud et al. 2016).
Diese drei Gruppen der Mykorrhizapilze sind in allen Unterfamilien der Orchidaceae zu finden, sowohl bei terrestrischen wie bei den zahlreichen epiphytischen Arten (Abbildung 6.4.1) (Freudenstein et al. 2004; Martos et al. 2012; Kottke & Kovács 2013). Bei der Unterfamilie Epidendroideae Im tropischen Bergregenwald der Anden treten zusätzlich Atractiellomycetes als häufige Mykorrhizapartner auf (Kottke et al. 2010). Die genannten Mykorrhizapilze sind auf grüne, Photosynthese betreibende Individuen der Orchideen beschränkt, mit denen sie unspezifisch bimodale Netzwerke bilden (Jacquemyn et al. 2011; Kottke et al. 2013). Die weit verbreiteten Supergeneralisten unter diesen Mykorrhizapilze tragen zur Erhaltung der Vielfalt endemischer Orchideenarten bei (Suárez et al. 2016).
Quantitative Untersuchungen zeigten aber auch bei grünen Orchideen Präferenzen für bestimmte Mykorrhizapilze. Waterman et al. 2011, verglichen die Mykorrhizapilze einer Gruppe südafrikanischer Orchideen (Subtribus Coryniinae) über viele Standorte in Südafrika und fanden signifikante Präferenzen zwischen einzelnen Orchideengattungen und Mykorrhizapilz-Gruppen. Die spezifischen Bindungen waren standortsunabhängig, wobei gemeinsam vorkommende Orchideenarten häufig mit unterschiedlichen Mykorrhizapilzen assoziierten. Ähnliche Präferenzen wurden auch für die Gattungen Chilogottis, Goodyera und Listera (= Neottia) beschrieben (Roche et al. 2010; Shefferson et al. 2010). Těšitelová et al. 2013, fanden tetraploide Individuen von Gymnadenia conopsea mit anderen Tulasnella Arten (Genotypen) assoziiert als die am gleichen Standort vorkommenden diploiden Individuen.
Die Untersuchungen zeigen aber auch, dass sich Unterschiede in der Bevorzugung bestimmter Pilzpartner verwischen, wenn man ein größeres Areal betrachtet und dann der Einfluss der Umgebung schwer vom Einfluss der Arten zu trennen ist (McCormick & Jacquemyn 2014). Es kommt zu einer "Musterbildung", wenn durch ökologische Bedingungen, wie lange Trockenzeiten oder Frostperioden die Vielfalt eingeschränkt wird. In den immerfeuchten Tropen sind solche Spezialisierungen weniger zu erwarten. Ein spezifische Bindung zwischen zwei Arten kann letztlich nur durch entsprechende Erkennungsmechanismen belegt werden.
In einem weiteren Entwicklungsschritt verloren zahlreiche Orchideenarten (etwa 220) die Fähigkeit Chlorophyll zu bilden. Sie ernähren sich auch als adulte Pflanzen mykoheterotroph, indem sie mit Ektomykorrhizapilzen assoziieren und Kohlenstoff über die Ektomykorrhizen von den Bäumen beziehen. Das ist natürlich nur möglich, wenn sie in der Nähe ektomykorrhizierter Bäume wachsen. Daher fehlt dieser Übergang bei den tropisch-asiatischen Apostasioideae und ist für die Vanilloideae bisher nur von Erythorchis bekannt, die an Eucalyptus gebunden ist (Yukawa et al. 2009; Kottke & Kovács 2013). Die mykoheterotrophen Orchideen sind meist auf wenige Pilzpartner beschränkt, z. T. hoch spezialisiert, die mehrheitlich zu den Sebacinaceae (Sebacinales A), Thelephoraceae und Russulaceae gehören (siehe Abschnitt 6.6.5, Mykoheterotrophe Pflanzen).
Wie Messungen der 13C-Werte zeigen, und molekulare Nachweise der Mykorrhizapilzen bestätigen, sind auch zahlreiche grüne Orchideen in unseren Wäldern mit Ektomykorrhizen der Bäume verbunden und beziehen zusätzlich Kohlenstoff von dort. Diese Art der Ernährung wird als Mixotrophie oder partielle Mykoheterotrophie bezeichnet. Der Übergang erlaubt es den Orchideen, als Unterwuchs in dunklen Wäldern zu überleben, wie der Frauenschuh (Cypripedium calceolus), Waldvöglein Arten (Cephalanthera spp.) oder Stendelwurz (Epipactis spp.). In den asiatischen Tropen ohne Ektomykorrhizapilze gibt es nur wenige heterotrophe Orchideen und diese assoziieren mit saprophytischen Pilzen, wie Resinicium, Mycena und Psathyrella.
Mehrfache und entwicklungsgeschichtlich wie ökologisch bedeutsame Übergänge von Glomeromycota zu Agaricomycetes und Pezizomycetes fanden innerhalb der Rosidae (Rosenartige) statt (Abbildung 6.4.2). Der Übergang erfolgte aber nur an ausdauernden, holzigen Pflanzen, also Bäumen, Sträuchern und Zwergsträuchern, die unter den Rosidae besonders zahlreich sind (Wang et mult. 2009). Die bevorzugten Standorte dieser ektomykorrhizierten Pflanzen liegen im Jahreszeiten-Klima mit Winterkälte oder Sommertrockenheit. Die Bäume bilden große, zusammenhängende Bestände, in denen oft eine Art „monodominant“ ist, d. h. >50% der Individuen stellt. Das trifft auch zu, wenn die ektomykorrhizierten Bäume in Wäldern vorkommen, die überwiegend aus arbuskulär mykorrhizierten Arten bestehen (McGuire 2007; Corrales et al. 2016). Die ektomykorrhizierten Arten bilden dann inselartige Gruppen von sehr produktiven Bäumen. Die Monodominanz der ektomykorrhizierten Bäume wird auf eine effektivere Stickstoffmobilisierung und Aufnahme zurückgeführt (Lindahl & Tunlid 2015; Corrales et al. 2016). Auf Vancouver Island wurde auch ein Mangel an Glomeromycota im monodominanten Hemlocktannen-Bestand (Tsuga heterophylla) gefunden, der das Aufkommen der Rotceder (Thuja plicata) verhinderte (Weber et al. 2005).
Die Rosidae bestehen aus zwei großen Schwestergruppen, die als Malvidae (Malvenartige i. w. S.) und Fabidae („Bohnenartige“) zusammengefaßt werden (siehe Tree of Life Web Project 2009). Die Malvidae enthalten als mit Agaricomycetes und Pezizomycetes mykorrhizierten Gruppen die überwiegend südhemisphärischen, artenreichen Drehfruchtbäume (Dipterocarpaceae), die verwandten, mediterranen Cistrosengewächse (Cistaceae) sowie die Gattung Eucalyptus und andere Myrtengewächse (Myrtaceae: Leptospermum und Melaleuca), (Wang & Qiu 2006). Graffenrieda spp. werden als bisher einzige Melastomataceae von Glomeromycota und zusätzlich von Rhizoscyphus und Tulasnella mykorrhiziert (Haug et al. 2004).
Nach molekularen Datierungen sind die Dipterocarpaceae als eine alte (mindestens 135 MJ), heute pantropische Gruppe anzusehen, die wohl als erste der heute noch lebenden Blütenpflanzen den Wechsel der Mykorrhizapartner vollzog (Ducousso et al. 2004; Moyersoen 2006). Heute bilden Dipterocarpaceae Wälder mit den Unterfamilien Dipterocarpoideae in Südostasien, Pakaraimoideae in Guayna/Südamerika, Monotoideae in Afrika, Madaskar und Südamerika und den Sarcolaenaceae auf Madagaskar (Högberg & Piearce 1986). Ihre gemeinsame Herkunft liegt in Afrika auf dem damals noch bestehenden Großkontinent Pangea. Durch die Abtrennung und Verschiebung einzelner Teile des Großkontinents gelangten sie in ihre heutigen Gebiete (Ducousso et al. 2004; Moyersoen 2006).
Mit den Dipterocarpaceae nah verwandt sind die Cistrosengewächse (Cistaceae), zu denen bei uns das Sonnenröschen (Helianthemum) als ektomykorrhizierte Gattung gehört (Dexheimer et al. 1985). Cistrosen bilden den strauchförmigen Unterwuchs in Wäldern am Mittelmeer und regenerieren nach Bränden rasch. Da sie mit einer Vielzahl von gemeinsamen Mykorrhizapilzen assoziieren, erhalten sie das Mykorrhiza-Potential für Eichen und Kiefern, darunter auch die Schwarze Trüffel (Tuber melanosporum) (Fontana & Giovanetti 1979; Dickie et al. 2004).
In den Fabidae gingen die Weiden und Pappeln (Salicaceae) und die afrikanischen Phyllanthaceae (Uapaca) in der Ordnung Malpighiales zu Ektomykorrhizapilzen über. Innerhalb der Ordnung Fagales (Buchengewächse) sind es Rotbuche (Fagus), Hainbuche (Carpinus), Südbuche (Nothofagus), Birke, Erle und Haselnuß (Betulaceae) sowie die australischen Casuarinaceae. Unter den hierher gehörenden Walnussbäumen (Juglandaceae) ist unsere als Einzelbaum gepflanzte Juglans regia mit Glomeromycota, seltener auch mit Ektomykorrhiza bildenden Pilzen assoziiert, Oreomunnea mexicana bildet aber große Bestände in Panama und ist mit einer Vielzahl von Basidiomycota assoziiert (Harley & Harley 1987; Corrales et al. 2016).
Unter den Rosales ist bisher nur die Silberwurz (Dryas octopetala; Rosaceae) als ektomykorrhiziert bekannt. Sie bildet Mykorrhizen mit typisch alpinen Pilzarten, wie Hebeloma marginatulum und Hebeloma alpinum, aber auch mit einer großen Zahl von anderen Ektomykorrhizapilzen (Debaud et al. 1981; Harrington & Mitchell 2002). Es handelt sich um heute arktisch-alpine verbreitete Zwergsträucher, die während der Kaltzeiten des Pleistozän überlebten und vermutlich wesentlich zur Neubesiedelung mit ektomykorrhizierten Baumarten beigetragen haben (sog. Dryas-Flora; Robin et al. 2016), indem sie die Mykorrhizapilze verbreiteten, als sich das Eis zurückzog. Ähnliches könnte für das ökologisch ähnliche Schuppenried (Kobresia) und den Lebendgebärenden Knöterich (Polygonum viviparum) gelten.
Die Fabales sind überwiegend mit Glomeromycota assoziiert, nur in der Familie Fabaceae (Schmetterlingsblütler) gingen wenige Gattungen (Aldinia, Dicymbe, Afzelia, Berlinia, Gilbertiodendron u. a.) zu den neuen Partnern über (Henkel et al. 2002, Henkel et al. 2005; Diédhiou et al. 2010). Diese Bäume bilden in Westafrika und dem Guyana Hochland von Südamerika dominante Bestände aus großen Individuen zwischen anderen, arbuskulär mykorrhizierten Baumarten. Sie haben auf den beiden, heute getrennten Kontinenten zahlreiche gemeinsame Mykorrhizapilze, zumindest auf Gattungsebene, was auch hier auf einen Ursprung vor der Trennung der Kontinente verweist (Thoen & Ba 1989;Kottke & Kovács 2013).
Einige Baumgattungen (Pappel, Weide, Erle, Eucalyptus, Casuarina, Dicymbe, Graffenrieda) bilden sowohl mit Glomeromycota als auch mit Agaricomycetes und Ascomycota Mykorrhizen, z. T. an der gleichen Wurzel, z. T. in Abhängigkeit vom Alter oder den Bodenfeuchtebedingungen (Chilvers et al. 1987; Haug et al. 2004; Becerra et al. 2005; McGuire et al. 2008). Diese Beispiele veranschaulichen den anscheinend relativ einfachen Übergang von den Glomeromycota zu den Agaricomycetes.
Die ektomykorrhizierten Rosidae sind i. d. R. mit einer großen Zahl von Agaricomycetes und Pezizomycetes unspezifisch assoziiert. Ein Sonderfall besteht bei der Erle (Alnus). Im Unterschied zu wohl allen anderen Ektomykorrhiza bildenden Baumarten ist diese Gattung reziprok-spezifisch mit vergleichsweise wenigen Agaricomycetes assoziiert, Alnus-spezifische Arten von Tomentella, Alnicola, Lactarius, Cortinarius, Alpova, Russula sowie Paxillus, Hebeloma, Inocybe und Pseudotomentella, die keine benachbarten anderen Baumarten mykorrhizieren. Weltweit, außer Australien, wurden an 22 Erlen Arten 146 Mykorrhizapilze gefunden (Pölme et mult. 2013), die nur an Erlen binden. Synthesen bestätigten die spezifische Mykorrhizierung (Molina 1981). Viele Mykorrhizapilze der Erle sind weltweit an verschiedene Erlenarten gebunden. Das erklärt sich nur durch eine gemeinsame Verbreitung in relativ kurzer Zeit (48 MJ) von der Nordhemisphäre ausgehend nach Süden (Kennedy et al. 2011). Durch Disjunktionen entstanden co-evolutive Spezialisierungen (Rochet et al. 2011). Erlen bilden monodominante Bestände auf zeitweilig überfluteten, anmoorigen Standorten oder entlang von Flussläufen und anderen feuchten, offenen Pionierstandorten. Sie sind an solche Standorte durch ein Belüftungssytem angepasst (Thermoosmose). Ihre spezifischen Pilze müssen ebenfalls an die besonderen Standorte angepasst sein. Ein weiterer Vorteil der Erlen ist die obligate Symbiose mit Frankia. Nur Sämlinge mit Frankia-Knöllchen erkennen die spezifischen Mykorrhizapilze und stimulieren deren Sporenkeimung. Die Summe dieser Besonderheiten erhält die reziproke Spezialierung der Alnus-Mykorrhiza.
Innerhalb der Nelkengewächse (Caryophyllidae) sind bisher vier Übergänge zu Agaricomycetes und Ascomycota bekannt, nämlich bei den Nyctaginaceae, den Polygonaceae, den Achatocarpaeae und den Asteropeiaceae (Alvarez-Manjarrez et al. 2018). In der neotropischen Familie Nyctaginaceae bilden Guapira und Neea Ektomykorrhizen, in der Familie Polygonaceae (Knöterichgewächse) die baumförmige Coccoloba uvifera und weitere Coccoloba Arten, Gymnopodium floribundum und die ausdauernden Staude Polygonum viviparum (Lebendgebärender Knöterich). Das isolierte Auftreten aller dieser Arten ist bemerkenswert. Neea und Guapira kommen verstreut in tropischen Bergregenwald von Südamerika vor, als ektomykorrhizierte Einzelbäume zwischen mehr als 250 umgebenden arbuskulär mykorrhizierten Baumarten. Ähnliches gilt für Trockenwälder in Mexico. Es sind nur wenige Mykorrhizapilze beteiligt (Thelephoraceae, Russulaceae, Inocybe; Haug et al. 2005; Tedersoo et al. 2010b). Vermutlich sind die Bäume zusammen mit den wenigen Mykorrhizapilze entlang der Flüsse aus dem östlichen Tiefland eingewandertMoyersoen 1993.
Coccoloba uvifera bildet monokulturartige Küstenwälder auf Kuba, den Bahamas, Florida, den Antillen und an der Ostküste von Brasilien und Guyana. Andere Coccoloba Arten findet man in Gruppen im Amazonastiefland von Ecuador. Gymnopodium floribundum ist mit Tremelloscypha (Sebacinaceae), Amanita, Cantharellus und Russula assoziiert und bildet laubabwerfende Bestände in Südmexiko (Bandala et al. 2011). Polygonum viviparum wächst in Magerrasen, Borstgrasweiden, oft mit Legföhren in alpinen Lagen und wird von Amanita, Russula, Inocybe und Cenococcum mykorrhiziert (Gardes & Dahlberg 1996; Massicotte et al. 1998). Die Asteropeiaceae sind eine in den östlichen Küstenwäldern Madagaskars endemisch lebende Familie laubabwerfender Bäume (einzige Gattung: Asteropeia), die außer Ektomykorrhizen auch noch arbuskuläre Mykorrhizen bilden (Ducousso M et mult. 2008).
Innerhalb der Asteridae (Körbchenblütler und Verwandte) bilden die Ericales (Erikagewächse) eine eigene, monophyletische Gruppe (Kron & Luteyn 2005). Die an der Basis der Ericales stehenden Familien Clethraceae und Cyrillaceae mit den neotropischen Bäumen Clethra revoluta und Purdiaea nutans sind noch mit Glomeromycota assoziiert (Abbildung 6.4.3; Kottke et al. 2004). In der Familie Ericaceae fand aber ein Wechsel von Glomeromycota zu Agaricomycetes und Ascomycota statt, der zur Entstehung neuer Unterfamilien mit unterschiedlicher Ökologie führte. Die auf Südostasien beschränkte, in den Ericaceae basal stehenden Enkianthoideae sind noch mit Glomeromycota assoziiert (Obase et al. 2013). Darauf folgte die Aufspaltung in zwei Gruppen von Unterfamilien mit unterschiedlicher Wurzelanatomie und Mykorrhizapilzen aus Agaricomycetes und Ascomycota (Abbildung 6.4.3). Der Wechsel führte zunächst zur Entstehung der Gattung Arbutus (Erdbeerbaum). Diese hartlaubigen kleinen Bäume oder Sträucher sind noch heute im mediterranen Klima in Nordamerika und Europa rund um das Mittelmeer verbreitet und hatten ihren Ausgangspunkt zu Beginn des Tertiär in Nordamerika als Amerika und Europa noch einen Großkontinent bildeten (Hileman et al. 2001; Wikström et al. 2001). Sie übernahmen die Mykorrhizapilze von ektomykorrhizierten Bäumen und gaben diese an später entstandene Gattungen wie die heute arktisch-alpin verbreiteten Zwergsträucher Arctostaphylos (Bärentraube) und die bis Mittelamerika verbreitete Comarostaphylis weiter. Ebenso sind die von den Arbutoideae abgeleiteten, chlorophyllfreien, mykoheterotrophen Monotropoideae (Monotropa/Fichtenspargel) und die Schwestergruppe, die krautigen Pyroloideae (Pyrola, Moneses/Wintergrün), mit Ektomykorrhizapilzen assoziiert (Abbildung 6.4.3). Alle Mitglieder dieser Unterfamilien haben Kurzwurzeln mit einer mehrschichtigen Rinde und bilden Mykorrhizen mit Hyphenmantel, Hartigschem Netz und intrazellulären Hyphen oder Senkern, die Arbutoide Mykorrhiza und die Monotropoide Mykorrhiza (siehe Kapitel "Die Strukturen der Mykorrhizen").
Alle diese Arten leben als Unterwuchs in Wäldern mit Ektomykorrhizen und teilen mit den Bäumen ein breites Spektrum an Mykorrhizapilzen (Molina & Trappe 1982; Krpata et al. 2007; Selosse et al. 2007; Toftegaard et al. 2010; Kühdorf et al. 2015). Daher können Erdbeerbaum (Arbutus) und Bärentraube (Arctostaphylos) auch zur Mykorrhizierung von Baumsämlingen, wie der Zirbelkiefer in alpinen Hochlagen oder von Douglasie und Abies concolor nach Waldbränden dienen (Amarathus & Perry 1989; Krpata et al. 2007; Kennedy et al. 2012). Richard et al. 2005 fanden aber in Mischbeständen von Quercus ilex und Arbutus unedo nur eine geringe Zahl gemeinsamer Mykorrhizapilze.
Die zweite Gruppe, die hier als Heidekrautgewächse zusammengefasst werden, mit den Unterfamilien Ericoideae, Rhododendroideae, Styphelioideae (= Epacridaceae) und Vaccinioideae, unterscheidet sich schon in der Wurzelanatomie von der vorgenannten. Alle Arten bilden sehr feine, meist lange Haarwurzeln mit nur einer Lage an Wurzelrindenzellen, die zugleich als Rhizodermis dient. Die australischen Stypheloideae haben zudem nur eine Zellreihe als Zentralzylinder. Die Rhizodermis wird intrazellulär durch Ascomycota aus der Gruppe der Leotiomycetidae, darunter ’’Rhizoscyphus ericae’’ aggr. und ’’Cadophora/Phialocephala finlandia’’, sowie von Sebacinales B/’’Serendipita’’ besiedelt (Peterson et al. 1980; Vrålstad et al. 2002; Allen et al. 2003; Setaro et al. 2006a; Selosse et al. 2007; Walker et al. 2011). Hyphenmantel und Hartigsches Netz fehlen. Die Mykorrhizastruktur wird als Ericoide Mykorrhiza bezeichnet (siehe Kapitel "Die Strukturen der Mykorrhizen").
Während die genannten Leotiomycetidae auch Ektomykorrhizen an Fichte oder Kiefer bilden (Vrålstad 2004), sind Serendipitaceae/Sebacinales B auch Mykorrhizapilze von Orchideen, wie zuvor beschrieben. Bemerkenswerter Weise handelt es sich aber um andere Genotypen (Setaro et al. 2013). Weitere Mykorrhizapilze sind Korallenpilze (Clavariaceae; Agaricales), für die von Engelander & Hull 1980 bereits ein reziproker Transfer von 14C und 32P zwischen Rhododendron und darunter wachsenden Fruchtkörpern von Clavaria sp. gezeigt wurde. Neue Untersuchungen mit stabilen Isotopen bestätigen die biotrophe Ernährung zahlreicher Clavariaceae (Birkebak et al. 2013). Vohnik et al. 2012 fanden in Vaccinium Arten Norwegens Mykorrhizapilze mit Doliporen mit perforierten Parenthesomen, deren Verwandtschaft noch ungeklärt ist (evtl. Trechisporales).
Heidekrautgewächse besiedeln häufig offene, sandige, nährstoffarme Standorte mit Rohhumusauflagen oder Torf auf feuchteren Flächen. Auch sehr saure oder mit Schwermetallen belastete Standorte werden nicht gemieden. Experimente zeigten, dass ihre Mykorrhizapilze zur Resistenz und Mobilisierung von Nährstoffen auf solchen Standorten einen wesentlichen Beitrag leisten (Read & Perez-Moreno 2003; siehe Kapitel "Die Mykorrhizapilze").
Abweichend von den terrestrischen Ericaceae leben die Andinen Vaccinieae als Epiphyten oder Hemiepiphyten im tropischen Bergregenwald von Mittel- und Südamerika. Als Hemiepiphyten bilden sie lange Senker, um im Boden zu wurzeln. Diese Andine Gruppe ist vorherrschend mit Sebacinales Gruppe B/’’Serendipita’’ spp. assoziiert, die mit den haarfeinen Kurzwurzeln eine besondere Ektendomykorrhiza bilden, die Cavendishioide Mykorrhiza (Setaro et al. 2006b; siehe Kapitel "Die Strukturen"). Dieser Mykorrhizatyp mit intrazellulären Hyphen in der Rhizodermis, Hyphenmantel und Hartig Netz leitet sich phylogenetisch von der ericoiden Mykorrhiza ab und hat trotz seiner Ähnlichkeit mit der Arbutoiden Mykorrhiza eine unabhängige Entstehung. Rhizoscyphus Verwandte sind ebenfalls Mykorrhizapilze der Andinen Ericaeae, aber bisher nicht ausreichend untersucht. Eigene TEM Aufnahmen zeigten auch perforierte Parenthesome, d. h. auch weitere Basidiomycota sind zu erwarten.
Mit Ausnahme der Stypheloideae, die auf Australien, Neuseeland, Indomalaysien und den Südzipfel von Südamerika beschränkt sind, haben alle anderen Ericaceae ihren Schwerpunkt auf der Nordhalbkugel. Ericoideae und Vaccinoideae haben sich von dort ausgehend auf die Südhemisphere unter Mitnahme ihrer wenigen Mykorrhizapilze ausgebreitet. Von den Anden aus wanderten Arten der Andinen Gruppe samt ihrer Mykorrhizapilzen nach Mittelamerika ein (Setaro & Kron 2012). Obwohl der größte Artenreichtum der Ericaceae in Südafrika, den Anden und den Südwestpazifischen Inseln liegt, ist hier nicht der Ursprung der Ericaceae, wie die neuen Forschungsergebnisse zeigen (Kron & Luteyn 2005).
Mykoheterotrophe Pflanzen
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Chlorophyllfreie Pflanzen beziehen den notwendigen Kohlenstoff entweder direkt aus grünen Pflanzen, wie die Sommerwurzen (Orobanche, Striga), viel häufiger aber über deren Mykorrhizapilze, mit denen sie selbst Mykorrhizen bilden. Von asiatischen Orchideen ist auch eine Verbindung mit saproben Pilzen bekannt. Die Ernährungsweise dieser chlorophyllfreien Pflanzen wird als mykoheterotroph bezeichnet (Leake 1990). Mykoheterotrophe Pflanzen sind mehrfach, unabhängig, in zahlreichen Familien entstanden (Abbildung 6.5.1). Über 400 Arten aus 87 Familien sind bekannt, weitere werden vermutet (Mercks & Freudenstein 2010; Merckx 2013). Unter den Nadelgehölzen und den Magnoliidae finden sich aber keine Mykoheterotrophen. Mykoheterotrophe nutzen sowohl Glomeromycota als auch Basidiomycota als Kohlenstoffquellen. Bezüglich der Mykorrhizapilze kommt es häufig zu einer engen Spezialisierung (Hynson & Bruns 2010; Kennedy et al. 2011).
Chlorophyllfreie Pflanzen zeichnen sich morphologisch durch zahlreiche konvergente (gleichgerichtete) Entwicklungen aus, wie eine geringe Größe, die Verkleinerung oder den Verlust der Blätter, kurze, verdickte und stark verzweigte, oder extrem feine, lange, unverzweigte Wurzeln sowie staubfeine Samen (Leake 1990; Merckx 2013). Die Pflanzen haben die genetische Basis zur Photosynthese und die erforderlichen Pigmente verloren (Barrett & Freudenstein 2008). Bei Orchideen, Wintergrün und Fichtenspargel enthalten die Samen einen aus wenigen Zellen bestehenden Embryo und wenige Zellen mit geringen Mengen an Kohlenstoff in Form von Lipiden und Proteinen, die nicht ausreichen, um den keimenden Embryo zu ernähren. Daher sind bereits die Keimlinge auf die Versorgung durch Mykorrhizapilze angewiesen (Burgeff 1936; Hashimoto et mult. 2012). Die vollständige Abhängigkeit in der Kohlenstoffversorgung von Bäumen erlaubte den Mykoheterotrophen zwar die Besiedelung dunkler Wälder, die Menge an geliefertem Kohlenstoff ist aber dennoch begrenzt. Darus erklären sich die genannten, morphologischen Eigenheiten.
Unter den Lebermoosen ist nur Aneura (= Cryptothallus) mirabilis als chlorophyllfreie Verwandte von Aneura pinguis bekannt. Die Mykorrhizapilze sind ausschließlich Tulasnella Arten, die mit den umgebenden Bäumen Ektomykorrhizen bilden. Aneura mirabilis lebt unter Moosen und Laub an feuchten Standorten von Birke, Kiefer, Weide und Eiche (England, Grönland, Skandiavien). Die mykoheterotrophe Lebensweise wurde experimentell bestätigt (Bidartondo et al. 2003). Die unterirdisch lebenden Gametophyten von Bärlappen, Psilotaceae und Ophioglossaceae sind mit wenigen Glomerales assoziiert und können vermutlich Kohlenstoff von den Mutterpflanzen beziehen, da diese die gleichen Mykorrhizapilze haben (Leake et al. 2008).
Unter den Einkeimblättrigen (Monocotyle) gibt es bemerkenswert viele mykoheterotrophe Familien. Außer den Orchideen sind alle bisher untersuchten chlorophyllfreien Arten, wie ihre grünen Verwandten, mit Glomeromycota assoziiert, so Arachnitis uniflora (Corsiaceae), Sciaphila (Triuridaceae), Afrothismia und Dictyostega (Burmanniaceae) und Petrosavia (Petrosaviaceae). Die bisher nachgewiesenen Mykorrhizapilze gehören fast ausschließlich in die Gruppe der Glomerales und dort nur zu jeweils wenigen Arten (Bidartondo et al. 2002; Merckx et al. 2010). Diese arbuskulär mykorrhizierten Pflanzen kommen in Wäldern der asiatischen und südamerikanischen Tropen als sehr kleine Individuen im Unterwuchs vor. Ähnliches gilt für die chlorophyllfreien Kreuzblumengewächsen Salomonia spp. (Polygalaceae, Rosidae) und die Enziangewächse Voyria, Voyriella (Gentianaceae, Asteridae) (Abbildungen 6.5.1, 6.5.2 und 6.5.3).
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Alle Orchideen sind im Keimungsstadium mykoheterotroph und werden von Basidiomycota mykorrhiziert. Außer bei der ursprünglichsten, rein asiatischen Orchideengruppe Apostasioideae finden sich aber in allen Unterfamilien der Orchideen Arten, die zur vollständigen Mykoheterotrophie übergegangen sind, d. h. auch im adulten Stadium chlorphyllfrei bleiben, insgesamt etwa 200 Arten (Molvray et al. 2000). Es handelt sich mehrheitlich um Arten in Wäldern (Abbildung 6.5.4) und die Orchideen werden von Mykorrhizapilzen mit Kohlenstoff versorgt, die gleichzeitig Ektomykorrhizen mit den Bäumen bilden. Die Messung der natürlichen 13C-, 15N- und 2H-Gehalte der mykorrhizierten Pflanzen im Vergleich zu ihrer Umgebung (Begleitpflanzen, Pilze) erlaubt, die Herkunft des Kohlenstoffs zu ermitteln und hat bezüglich der grünen Verwandten der mykoheterotrophen Orchideen zu neuen Erkenntnissen geführt (Trudell et al. 2003). So erhält auch die grüne Cephalanthera damasonium (Weißes Waldvöglein) 85 % ihres Kohlenstoff-Bedarfs über Ektomykorrhizapilze und nur 15 % aus eigener Photosynthese. Dabei dient Licht als Regulator der Kohlenstoffquelle: je schattiger der Wald desto mehr Kohlenstoff wird über die Mykorrhizapilze bezogen (Preiss et al. 2010). Diese Art der Kohlenstoffernährung wird als Mixotrophie oder partielle Mykoheterotrophie bezeichnet. Nach vorliegenden Ergebnissen können wir davon ausgehen, dass alle grünen in unseren Wäldern wachsenden Orchideen mixotroph sind und sowohl über Ektomykorrhiza-Pilze als auch über Tulasnella, Ceratobasidium oder Serendipita Kohlenstoff beziehen können (Gebauer et al. 2016). Ähnliches gilt für tropische, terrestrische Orchideen (Hynson 2016).
Zu dieser zweifachen Interaktion mit Bäumen und Orchideen sind aber offensichtlich nur wenige Mykorrhizapilze fähig (Abbildung 6.5.4; Übersicht in Kottke & Kovács 2013; Těšitelová et al. 2015). Rhizanthella gardneri, eine in Westaustralien endemische Orchidee, lebt vollständig unterirdisch und wird von Termiten bestäubt. Ihre Stammknolle wird von einer Ceratobasidium Art mykorrhiziert, die gleichzeitig Ektomykorrhizen mit Melaleuca uncinata (Myrtaceae) bildet (Bougoure et al. 2009). Experimente mit Fütterung von 13CO2 an Melaleuca und [13C-15N]glycine an das Pilzmyzel zeigten die Aufnahme von C und N in die Orchidee (Bougoure et al. 2010). Eine vergleichende Untersuchung der Mykorrhizapilze aller neun Arten der amerikanischen Helmkorallenwurz (Hexalectris spp.) zeigte ein Beschränkung auf Sebacina, Thelephoraceae und Russulaceae mit artspezifischen Bindungen (Kennedy et al. 2011). Innerhalb der sehr artenreichen Gruppe Sebacina war nur eine einzige Untergruppe (vorläufig als HSF clade benannt) an der Mykorrhizierung von H. spicata beteiligt mit teilweise art-spezifischen "Unterarten".
In asiatischen Tropenwäldern und Südafrika, wo ektomykorrhizierte Bäume fehlen, werden mykoheterotrophe Orchideen von wenigen saproben Agaricomycetes mykorrhiziert (Selosse et al. 2010). In einem eleganten Verfahren wurde nachgewiesen, dass der Kohlenstoff dieser Orchideen aus dem Abbau von Holz stammt. In den Pflanzen war nämlich 14C Radicarbon gegenüber autotrophen und ektomykorrhizierten Pflanzen deutlich erhöht. Das Radiocarbon war in Folge der Atombombenversuche der 1950er Jahre in der Atmosphäre weltweit angereichert und von den Bäumen assimiliert worden (Suetsugu et al. 2020). Die Spezialisierungen sind auf physiologischer und genetischer Basis ungeklärt.
Bemerkenswert ist das Fehlen von mykoheterotrophen Orchideen in Südamerika.
Alle Fichtenspargelgewächse (Monotropoideae, Ericaceae) sind chlorophyllfrei. Sie haben ihren Verbreitungsschwerpunkt in den Nadelwäldern des westlichen Nordamerika, einige Arten kommen aber auch in Europa und Ostasien vor (Leake 1990). Ihre kurzen, stark verzweigten Wurzeln sind eng mit den Ektomykorrhizen benachbarter Bäume verzahnt, von denen sie über gemeinsame Mykorrhizapilze Kohlenstoff und andere Nährelemente beziehen. Dieser Epiparasitismus wurde bereits von Björkman 1960 nachgewiesen. Auch hier kommt es zu Spezialisierungen bezüglich der geeigneten Mykorrhizapilze (Bidartondo 2005). Monotropa hypopitys, die auch in unseren Wäldern vorkommt (Abbildung 6.5.5), benötigt Tricholoma Arten zur Keimung. Pterospora andromedea wird nur durch Rhizopogon Arten der Untergruppe Amylopogon stimuliert, Sarcodes sanguinea nur von Rhizopogon ellenae, mit denen sie jeweils auch im Freiland gefunden werden. Monotropa uniflora ist ausschließlich mit Russulaceae, aber lokal unterschiedlichen Arten assoziiert (Yang & Pfister 2006).
In der Unterfamilie Pyroloideae (Wintergrün) kann man bei den adulten Pflanzen einen allmählichen Übergang von Autotrophie zu Mixotrophie und schließlich Mykoheterotrophie beobachten (Hynson et al. 2009b; Matsuda et al. 2012). Chimaphila und Moneses sind autotroph, Orthilia und die meisten Pyrola Arten mixotroph, nur Pyrola aphylla (Blattloses Wintergrün) ist zeitlebens chlorophyllfrei (Lallemand et al. 2016). Alle Pyroloideae haben winzige Samen und benötigen Mykorrhizapilze zur Keimlingsentwicklung. Während die adulten Pflanzen mit einem breiten Spektrum an Ektomykorrhiza-Pilzen unspezifisch assoziieren, dominiert Sebacina an Keimlingen (Hynson & Bruns 2009; Hynson et al. 2013). Bemerkenswerter Weise wurde in Keimlingen von Pyrola asarifolia nur Seredipita (Sebacinales B) gefunden (Hashimoto et mult. 2012).
Nicht mykorrhizierte Pflanzen
[Bearbeiten]Pflanzen, die ohne Mykorrhiza auskommen, finden sich verstreut über das System der Pflanzen nur in Gruppen, die normaler Weise mit Glomeromycota assoziiert sind. Es sind keine nicht mykorrhizierten Arten in der Verwandtschaft von ektomykorrhizierten oder ericoid mykorrhizierten Pflanzen bekannt. Es handelt sich also nicht um Standort bestimmte Zufälle sondern um genetisch bedingte Dispositionen, die durch den Verlust von vielen Symbiose spezifischen Genen verursacht wurden, wie Delaux et al. 2014 am Beispiel der Brassicales zeigten. Diese Ordnung enthält besonders viele nicht mykorrhizierte Pflanzen. Der Verlust der für die Mykorrhiza spezifischen Gene erfolgte nur einmal und wurde in allen später entstanden Familien der Brassicales beibehalten. Alle auf die Moringaceae/Caricaceae, die noch AM bilden, folgenden Familien Limnanthaceae, Resedaceae, Cleomaceae und Brassicaceae (Kreuzblütler) können keine Mykorrhizen mehr bilden. Zahlreiche weitere nicht mykorrhizierte Arten finden sich unter den Gänsefußgewächsen (Chenopodiaceae), Nelkengewächsen (Caryophyllaceae), Knöterichgewächsen (Polygonaceae) und Amaranthgewächsen (Amaranthaceae) (Harley & Harley 1987). Delaux et al. 2014 fanden auch hier den Verlust Symbiose spezifischer Gene in den nicht mykorrhizierten Arten dieser Familien. Auch der Insekten fangende Wasserschlauch Utricularia (Lentibulariaceae, Lamiales) sowie die auf grünen Pflanzen parasitierenden Teufelszwirn (Cuscuta, Convolvulaceae, Solanales) und Sommerwurzen (Striga und Orobanche Orobanchaceae, Lamiales) haben diese Gene verloren. Lupinen, die noch Knöllchen mit Rhizobien bilden, haben nur die Gene verloren, die für die arbuskuläre Mykorrhiza spezifisch sind, nicht aber die für beide Symbiosen kodierenden Gene. Insgesamt erfolgte der Verlust der Symbiose spezifischen Gene in den Blütenpflanzen unabhängig mindestens fünf mal. Für weitere Pflanzengruppen, die ohne Mykorrhiza leben, steht der Nachweis der Gen-Verluste noch aus.
So leben, wie schon erwähnt, Laubmoose (Bryopsida) sämtlich ohne Mykorrhiza. Sie haben keine Gewebe, die sich für eine symbiotische Assoziation eignen, nämlich keine Wurzeln oder Rhizome sondern aufrechte Stämmchen und einschichtige Blättchen. Zwei Gruppen epiphytischer Lebermoose (Metzgeriaceae und Porellales) leben ebenfalls ohne Mykorrhizapilze. Der molekulare Nachweis für den Verlust der Symbiose-Gene fehlt noch. In der Gruppe der Lycophytina sind die Sporophyten der Bärlappe und Moosfarne selten, die der Brachsenkräuter nicht mykorrhiziert (Boullard 1979). Nur die heterotrophen Gametophyten der Bärlappe sind mit Glomeromycota assoziiert. Dieser Seitenast in der Evolution der Pflanzen hat sich schon im Silur von dem zu den Samenpflanzen führenden Ast der Euphyllophytina abgespalten. Man kann daher spekulieren, dass die baumförmigen Lepidodendren eventuell ohne Mykorrhiza auskamen. Auch Schachtelhalme sind nicht mykorrhiziert, wobei unter einer Mykorrhiza verstanden wird, dass auch Arbuskel gebildet werden. Auch Rhizome und Wurzeln epiphytischer Farne sind häufig nicht mykorrhiziert, so alle Tüpfelfarne (Polypodiaceae), Streifenfarne (Aspleniaceae) und die tropischen Vittariaceae. Unter den Nadelbäumen (Gymnospermae) gibt es dagegen keine nicht mykorrhizierten Arten. Unter den Laubbäumen sind die Proteaceae die einzigen ohne Mykorrhizen. Unter den Blütenpflanzen sind aber, wie oben erwähnt, zahlreiche Gruppen nicht mykorrhiziert (Wang & Qiu 2006). Dazu gehören auch die meisten epiphytisch lebenden Arten (Maffia et al. 1993). Der Mangel an Glomeromycota Sporen in diesen Habitaten schließt davon abhängige Pflanzen aus und bedeutet Vorteile für die nicht mykorrhizierten Arten. Auch fleischfressende, Karnivore Pflanzen werden nicht mykorrhiziert.
Unter die nicht mykorrhizierten Pflanzen fallen viele unserer Nutzpflanzen, wie Steckrüben, Raps, Kohlarten, Senf, Zuckerrübe, Rote Beete, Buchweizen, Quinoa und Amaranth. Wie unschwer zu erkennen, handelt es sich um einjährige Pflanzen mit hohem Nährstoffbedarf und einer Vielzahl von kleinen, schnell keimenden Samen. Durch die häufige Bodenbearbeitung werden die Myzelien zerstört, sodass nicht mykorrhizierte Arten hier Vorteile haben. Als natürliche Standorte werden offene Brachen, Küsten und Flussufer mit hohen Stickstoffwerten, häufiger Störung und geringer Konkurrenz bevorzugt von nicht mykorrhizierten Pflanzen besiedelt. So sind entlang der großen Flüsse Mitteleuropas unter den "Fluss-Korridor Pflanzen" überdurchschnittlich viele nicht mykorrhizierte Arten zu finden (Nobis et al. 2015). Auch Standorte, an denen Mykorrhizapilze fehlen, wie Rückzugsgebiete von Gletschern, junge vulkanische Aufschüttungen oder Stämme und Äste von Bäumen werden als erstes von nicht mykorrhizierten Arten besiedelt (Kottke 2002; Kovács & Szigetvári 2002). Teilweise handelt es sich dabei um Arten, die Mykorrhizen bilden können, aber auch ohne Mykorrhiza leben, solange sie keine Konkurrenz bekommen und die Nährstoffe leicht zugänglich sind (sog. fakultativ mykorrhizierte Arten; Allen et al. 1992). In artenreichen Wiesen sind nicht mykorrhizierte Pflanzen nicht konkurrenzfähig. Francis & Read 1995 fanden sogar eine das Wachstums hemmende Wirkung von Glomeromycota auf nicht mykorrhizierte Arten. Im Gegensatz dazu können einzelne nicht mykorrhizierte Arten invasiv werden, wie die Knoblauchsrauke (Alliaria petiolata, Brassicaceae), indem ihre Wurzelexudate (Senfölglycoside) die Sporenkeimung von Glomeromycota hemmen und die Mykorrhizierung und das Wachstum von Baumsämlingen verhindern (Stinson et al. 2006). Pflanzen auf nassen Standorten, wie Sauergräser (Cyperaceae, Juncaceae) oder ganz im Wasser lebende Arten sind ebenfalls nicht mykorrhiziert. Cyperaceae auf trockenen Standorten können aber Mykorrhizen bilden.
Andere Strategien haben die Proteaceae und Fleischfressenden/Karnivoren Pflanzen entwickelt, die alle auf extrem nährstoffarmen Standorten vorkommen und ausdauernd sind. Proteaceae haben extrem stark verzweigte und mit dichten Wurzelhaaren besetzte Saugwurzeln, sog. proteoide Wurzeln, die in den armen Böden Australiens und Südafrikas die Nährstoffaufnahme durch besondere enzymatische Fähigkeiten gewährleisten (Marschner 1995). Die zahlreichen Karnivoren Pflanzen in unterschiedlichen Pflanzenfamilien, leben meist auf offenen, moorigen bis nassen Standorten und fanden neue Quellen, um ihren Stickstoff-, Phosphat- und Eisenbedarf zu decken, indem sie Insekten fangen und verdauen (Barthlott et al. 2004). Hierzu gehören Fettkraut (Pinguicula), Sonnentau (Drosera), Venusfliegenfalle (Dionaea), Wasserschlauch (Utricularia), Sarracenia, Cephalothus und Nepenthes.
Fossile Belege und erdgeschichtliche Verbreitung
[Bearbeiten]Fossilien unterstützen die Hypothese einer Entstehung der Mykorrhiza an den ältesten Landpflanzen im Ordoviz des Paläozoikums mit einer weltweiten Verbreitung bereits im Unter Devon (Willis & McElwain 2002; Fig. 3.25). Terrestrische Ablagerungen aus dem Ordoviz von Wisconsin (etwa 460 MJ) enthalten Sporen und Hyphen, die denen heutiger Glomeromycota sehr ähneln und daher als deren älteste Vorgänger angesehen werden (Redecker et al. 2000). Aus etwa der gleichen Zeit (475 MJ) stammen Sporen aus terrestrischen Sedimenten von Oman, die wegen ihrer Anordnung in Tetraden, dem Einschluss in Sporangien und der Feinstruktur der Sporenwand mit Sporopollenin als Schutzsubstanz vor UV-Strahlen und Austrocknung als Vorfahren der Lebermoose angesehen werden (Wellman et al. 2003). Derartige „Cryptosporen“ waren im Ordoviz/ Silur weltweit verbreitet (Kenrick et al. 2012).
Die fossilen Funde unterstützen die molekular-phylogenetischen Analysen, die Lebermoose als die ältesten Landpflanzen und Glomeromycota oder ihre Schwestergruppe Endogonales als die ältesten Mykorrhizapilze anzusehen (Qiu et al. 2006; Bidartondo et al. 2011). Man kann demnach postulieren, dass Lebermoose mit Hilfe der Mykorrhizapilze das Land erobert haben (Pirozynski & Malloch 1975). Das schließt nicht aus, dass zuvor schon Algen und Flechten als „Biokrusten“ an Ufern außerhalb des Wassers lebten.
Die ältesten Nachweise von Mykorrhizen sind aber wesentlich jünger und stammen aus dem Unter Devon (ca. 400 MJ). Es sind Fossilien von Aglaophyton major aus den verkieselten Schichten der Rhynie Cherts von Schottland. In den kriechenden Achsen (Rhizomen) dieses „Urfarns“ wurden Hyphen, Sporen und Arbuskel von Glomeromycota gefunden (Remy et al. 1994; Taylor et al. 2004). Wegen der Ähnlichkeit mit heutigen Glomeromycota wurde der Pilz Glomites rhyniensis benannt (Taylor et al. 1995). An der ebenfalls aus den Rhynie Cherts stammende Nothia aphylla wurde ein Eindringen der Myobionten über Rhizoide nachgewiesen, die an den kriechenden Achsen in großer Zahl gebildet wurden (Krings et al. 2007). Weitere aus dem Unter Devon stammende Landpflanzen (Horneophyton, Sporogonites exurberans) zeigen auffallende Ähnlichkeiten mit den heutigen Hornmoosen, so der Gametophyt von Horneophyton als lappiger Thallus mit Rhizoiden, aufrecht stehenden Sporophyten mit Spaltöffnungen und Leitzellen, Sporangien mit mehrschichtiger Wand und Columella. In den Geweben dieser Vertreter wurden ebenfalls Mykorrhizapilze nachgewiesen (Stewart & Rothwell 1993). Verkieselte Sporen aus diesen Schichten ähneln denen von Scutellospora und Acaulospora Verwandten (Dotzler et al. 2006; Dotzler et al. 2009).
Sehr gut erhaltene Arbuskel, Vesikel, Hyphen und Sporen stammen aus verkieselten Wurzeln von Antarcticycas aus der Trias der Antarktis (Stubblefield et al. 1987). Heutige Cycadeen haben ähnliche Wurzelsysteme und bilden arbuskuläre Mykorrhizen. Die Mykorrhizapilze wurden Glomites cycestris und Gigasporites myriamyces benannt und nehmen damit Bezug auf die heutigen Glomerales und Gigasporales (Phipps & Taylor 1996). Ein weiterer, gut erhaltener Fund zeigt AM in verkieselten Wurzeln von Metasequoia milleri aus dem Unteren Tertiär von British Columbia (USA), die den heutigen Strukturen gleichen (Stockey et al. 2001).
Die bisher einzigen fossilen Funde von Ektomykorrhizen stammen aus verkieselten Wurzeln der Kiefer aus dem Unteren Tertiär von British Columbia, Nordamerika (ca. 50 MJ; LePage et al. 1997). Die Entstehung der Ektomykorrhiza sollte aber mindestens 200 MJ zurückliegen, da aus dieser Zeit die bisher ältesten Funde von Kiefernzapfen stammen und die molekulare Datierung auf eine ähnliche Altersschätzung kommt (Delevoryas & Hope 1987; Won & Renner 2006).
Insgesamt ist die fossile Basis noch sehr beschränkt. Der Grund hierfür liegt an dem raschen Abbau von Wurzeln im Boden, insbesondere der Wurzelrinde, die die Mykorrhizapilze enthalten. Dennoch kann man einige allgemeine Schlüsse zum ersten Auftreten und zur Verbreitung der Mykorrhiza im Laufe der Erdgeschichte ziehen. Die Symbiose entstand zu einer Zeit als die Kontinente nahe beieinander lagen, den Südkontinent Gondwana und den Nordkontinent Euamerika oder Laurasia bildeten, so dass sich die ersten Mykothalli und später die ersten Gefäßpflanzen zusammen mit ihren Mykobionten weltweit ausbreiten konnten (Abbildung 6.7.1).
Im Unter Devon war der gesamte Großkontinent von frühen Gefäßpflanzen besiedelt, wie Fossilien belegen (Willis & McElwain 2002). Vom Karbon bis in die Jurazeit bestand der Großkontinent Pangea, auf dem nur die Blütenpflanzen zunächst noch fehlten. Der Ursprung der ersten Ektomykorrhiza bildenden Pflanzen, der Kieferngewächse (Pinaceae) wird auf 200 MJ datiert. Sie entstanden wahrscheinlich an der Nordseite des zentralen Gebirges des Großkontinents und blieben auf die Nordhalbkugel beschränkt, da sich der Nordkontinent in dieser Zeit vom Südkontinent trennte. Asien, Europa und Nordamerika blieben aber noch über die Beringstrasse verbunden, sodass sich die Kiefer (Pinus) mit ihren Symbionten verbreiten konnte, wodurch erklärt wird, warum heute noch die gleichen Röhrlinge (Suillus spp.) in Ostasien und im östlichen Nordamerika vorkommen (Wu et al. 2000).
Die Entstehung der Blütenpflanzen wird auf etwa 140 MJ datiert und hatte ihren Ursprung sehr wahrscheinlich in Afrika. Die Entstehung der vermutlich ältesten Blütenpflanzen mit Ektomykorrhizen, der Drehfruchtbäume (Dipterocarpaceae), muss erfolgt sein, bevor sich Madagaskar und Indien einerseits und Südamerika andererseits von Afrika trennten (zwischen 135 MJ und 90 MJ; Abbildung 6.7.1) (Ducousso et al. 2004; Moyersoen 2006). Anders ist das heutige Vorkommen der ektomykorrhizierten Dipterocarpaceae und der mit ihnen nah verwandten Cistaceae und ihrer gemeinsamen Mykobionten-Gruppen schwer zu erklären. Ihre gemeinsamen Vorfahren besiedelten den Gondwana-Kontinent, diversifizierten und verbreiteten sich mit dem Auseinanderdriften der Kontinente über Indien nach Südostasien und im östlichen Südamerika. Später erscheinende Bäume, wie die Caesalpiniaceae oder die Nothofagaceae auf den Südkontinenten konnten die Mykobionten übernehmen, bevor sich die Kontinente trennten. Nur so ist zu verstehen, dass die Mykorrhizapilze (Familien, Gattungen und z. T. auch Arten) heute weltweit verbreitet sind (siehe Liste in Kottke & Kovács 2013).
Erst in der Oberkreide trennten sich Nordamerika von Europa und Südamerika von Afrika vollständig. Die heutige Lage und Form der Kontinente mit den großen Gebirgszügen entstand erst im Tertiär. In diesen jüngeren Zeiten (Tertiär sowie Nacheiszeit) erfolgte die Ausbreitung über zeitweilige Landbrücken zwischen Nord- und Südamerika oder eisfreie Korridore wie die Burgundische Pforte oder den Karpatenbogen. Die heute viel diskutierte Fernverbreitung durch Wind kann für die Samen mancher Pflanzen gelten. Ihre Ansiedlung war aber nur erfolgreich, wenn die geeigneten Mykorrhizapilze bereits am neuen Standort durch Mykorrhizierung anderer Pflanzen vorhanden waren, wie die unspezifischen Glomeromycota. Für andere Mykobionten muss man zwingend annehmen, dass sie sich nur gemeinsam mit den Pflanzenpartnern ausbreiten konnten. Setaro & Kron 2012 zeigten das für Sebacinales B/Seredipita und Andine Ericaceae, die von Nordamerika zunächst nach Südamerika und von dort nach Mittelamerika einwanderten.