(Mykorrhiza – Pilz-Wurzel-Symbiosen/ Druckversion)

Mykorrhiza

Pilz-Wurzel-Symbiosen

Von Netzwerken zum Nährstoffaustausch
Eine Einführung
Ingrid Kottke

Wikibooks

Vorwort

Entgegen der landläufigen Meinung, dass die Natur von Aggressivität und Verdrängung beherrscht wird, sind Kooperationen zum Nutzen der Beteiligten seit der Entstehung von Leben von außerordentlicher Bedeutung, vielfältig und allgemein verbreitet. Gene kooperieren innerhalb des Genoms, Organellen kooperieren innerhalb der Zellen, Zellen kommunizieren und kooperieren, um einen Organismus aufzubauen. Nahezu alle wichtigen Schritte in der Evolution, von sich replizierenden Molekülen bis zu komplexen Insektenstaaten, beruhen auf der Lösung von Problemen kooperativen Zusammenlebens. Die Zellen der Eukaryoten sind das Produkt einer wohl 2 Billionen Jahre alten Symbiose. Auch Entstehung und Erhalt der immensen Artenvielfalt ist ohne zwischenartliche Kooperationen, mutualistischer Symbiosen nicht denkbar.

Für Pflanzen war die Kooperation mit Pilzen der entscheidende Schritt beim Übergang vom Wasser zum Land vor 450 Millionen Jahren. Mehr als 90 % aller Landpflanzen leben heute in Symbiosen mit Bodenpilzen, die sich in den Wurzeln ansiedeln und die Pflanzen vor allem mit Phosphat, dem wichtigsten Energieträger, aber auch Wasser und anderen Nährelementen versorgen. Im Gegenzug erhalten die Pilze Kohlenhydrate, die sie nicht selbst herstellen können. Diese für beide lebensnotwendige, obligate Symbiose wird Mykorrhiza (Pilzwurzel) genannt. Obligate Symbiose bedeutet, dass weder Pflanzen noch Pilze ohne ihre Partner in der von Mangel und Stress geprägten Natur überleben und sich vermehren können. Forschungsergebnisse der letzten Jahrzehnte zeigen, dass die Mykorrhiza nicht nur Stoffkreisläufe und Stabilität von Ökosystemen beeinflusst, sondern auch Evolution und Diversität von Pflanzen und Pilzen wesentlich mitbestimmt hat.

Trotz des großen Erkenntnisfortschritts in den letzten 40 Jahren und der außerordentlichen Bedeutung für beinahe alle Landökosysteme ist die allgemeine Kenntnis der Mykorrhiza bemerkenswert gering. Das mag daran liegen, dass diese Symbiose sich unterirdisch, unsichtbar abspielt und daher selbst von Biologen und Ökologen erst seit kurzem in theoretische Modelle einbezogen wird. Die Einführung versucht, in allgemein verständlicher Form, das Phänomen Mykorrhiza in seiner Bedeutung für die Landökosysteme und die Evolution von Pflanzen und Pilzen darzustellen, um Studenten der Biologie, der Forstwissenschaft und von Land- und Gartenbau, aber auch einer breiteren Leserschaft den Einstieg in das komplexe Thema zu erleichtern.

Die Einführung beginnt mit der Vielfalt der beteiligten Arten und ihrer Einbindung in komplexe Netzwerke, die sowohl ihre langfristige Erhaltung als auch die Entstehung neuer Formenkreise und ökologischer Module ermöglicht. Anschließend werden allen Mykorrhizen gemeinsame Strukturprinzipien und Funktionen dargestellt, die das Zusammenleben von Pflanzen und Mykorrhizapilzen ermöglichen und genetisch regeln. Ein Kapitel ist der Verbreitung von Mykorrhizapilzen im Reich der Pilze gewidmet, ein weiteres ihren Assoziationen im Reich der Pflanzen. Danach folgt eine ausführlichere Darstellung spezieller Strukturen der unterschiedlichen Mykorrhizatypen, die im Laufe der Evolution zwischen Pilz- und Pflanzengruppen entstanden sind. Weitere Bodenorganismen, die für die Mykorrhiza von Bedeutung sind, werden kurz dargestellt und abschließend die Nutzung durch den Menschen besprochen.

Es versteht sich von selbst, dass bei einer Einführung in ein solch komplexes Thema Vereinfachungen und Verallgemeinerungen gemacht werden müssen. Es wird deshalb vielfach auf die zu Grunde liegenden, zumeist in wissenschaftlichen Zeitschriften veröffentlichen Forschungen verwiesen, aus denen Genaueres, insbesondere auch Methodisches, zu erfahren ist. So kann die Frage: „Woher weiß man das?“, die kritische Leser stellen werden, selbständig, individuell beantwortet werden. Durch einen Klick auf das Literaturzitat gelangt man in das zentrale Quellenverzeichnis, die Rücktaste führt wieder zum Text zurück. Viele der Zeitschriften haben einen freien elektronischen Zugang, andere sind über Universitätsbibliotheken für Studenten problemlos zugänglich, oder können gegen Gebühren angefordert werden.

In Anbetracht des raschen Fortschritts an wissenschaftlichen Erkenntnissen in diesem noch jungen Forschungsgebiet erscheint mir ein elektronisches Lehrbuch vorteilhaft, in dem Aktualisierungen laufend möglich sein werden. Kundige Leser werden daher aufgefordert, durch Korrekturen und Ergänzungen zur Verbesserung des Buches beizutragen.

Dem Buch liegen neben Literaturstudien eigene Forschungs- und Lehrtätigkeiten an der Eberhard-Karls-Universität Tübingen zu Grunde. Allen, die mich während meiner wissenschaftlichen Arbeit unterstützt haben, sage ich auch hier herzlichen Dank. Für die sachkundige Beratung zu den Grafiken schulde ich Verena Uhle-Schneider, für umsichtiges Korrekturlesen Babette Münzenberger Dank. Mitarbeiter von Wikibooks unterstützten freundlicherweise die elektronische Umsetzung und erstellten u. a. die Vorlage:Quelle-Link für das zentralisierte Quellenverzeichnis.

Noch eine Anmerkung für Nutzer: In der Druckversion sind alle Kapitel zusammengefasst und durchnummeriert. Die Nummerierung der Abbildungen entspricht den Nummern der Kapitel der Druckversion. So können ohne allzu großen Aufwand weitere Abbildungen eingestellt werden. Es wurde auch eine, allerdings noch unfertige PDF Version erstellt (Dezember 2016).

Tübingen, im Herbst 2016

Ingrid Kottke

Der Begriff Mykorrhiza

1885 veröffentlichte A. B. Frank in den Berichten der Deutschen Botanischen Gesellschaft einen Artikel mit dem Titel: „Über die auf Wurzelsymbiose beruhende Ernährung gewisser Bäume durch unterirdische Pilze". Darin heißt es:^[1] „Wie die folgenden Mitteilungen zeigen, muss diese Frage aber noch viel weiter ausholen, weil sie die Kenntnis von Dingen hinsichtlich der Natur und der Ernährung von Pflanzen voraussetzt, von welchen die Wissenschaft bis jetzt keine Ahnung hat. ... Es betrifft die Tatsache, dass gewisse Baumarten, vor allem die Cupuliferen (Buchengewächse) ganz regelmäßig sich im Boden nicht selbständig ernähren, sondern überall in ihrem gesamten Wurzelsystem mit einem Pilzmyzelium in Symbiose stehen, welches ihnen Ammendienste leistet und die ganze Ernährung des Baumes aus dem Boden übernimmt. So überraschend dieser Satz klingen mag, so ist er durch die Ausdehnung meiner Untersuchungen schon jetzt als fest begründet zu betrachten.“

A. B. Frank nannte diese Symbiose „Mykorrhiza“, d. h. Pilzwurzel von altgriechisch myces (Pilz) und rhiza (Wurzel). Franks Arbeit regte zahlreiche weitere Untersuchungen an (u. a. Janse 1897 an tropischen Pflanzen, Gallaud 1905 an krautigen Pflanzen, Bernard 1909 an Orchideen). 125 Jahre Forschung (Koide & Mosse 2004) haben Franks geniale Erkenntnis bestätigt, auf fast alle Landpflanzen und viele Pilzgruppen ausgeweitet und gezeigt, dass Wachstum und Vermehrung dieser Pflanzen und Pilze in der Natur nur in der Symbiose möglich sind (Smith & Read 2008).

Der Begriff „Mykorrhiza“ ist inzwischen zu einem Terminus technicus geworden. Er kann als solcher für alle zur Verbesserung der Nährstoffversorgung entwickelten Symbiosen zwischen Landpflanzen und Pilzen verwendet werden, also auch dann wenn keine Wurzeln gebildet werden, wie bei den Gametophyten von Lebermoosen, einigen Farnen und Bärlappen und den Vorkeimen der Orchideen. Man kann in diesen Fällen auch von "Mykothallus/Mykothalli" sprechen als nicht in Spross und Wurzel gegliederten Pflanzen mit Mykorrhizapilzen. Die beteiligten, symbiotischen Pilze werden als Mykorrhizapilze oder Mykobionten bezeichnet. Als Mycobionta werden teilweise aber alle echten Pilze (Chitinpilze, Fungi) verstanden, weshalb der Ausdruck Mykorrhizapilze bevorzugt werden sollte.

↑ Frank 1885 S. 128

Die Grundprinzipien

Diversität, Unspezifität und Organisation in Netzwerken

Nach Schätzungen leben über 90 % der Landpflanzen, das sind etwa 230 000 Arten, in obligaten Pilz-Wurzel-Symbiosen (Smith & Read 2008). Die Zahl der Mykorrhizapilze liegt vermutlich ähnlich hoch, wurde aber vor Anwendung der molekularen Erfassung der Arten und vor der Erforschung der artenreichen Tropenwälder weit unterschätzt und ist immer noch unvollständig erfasst. Pflanzen bilden stets mit vielen Pilzen Mykorrhizen und Mykokorrhizapilze können immer mit verschiedenen Pflanzenarten assoziieren. So sind z. B. von der Douglasie mehr als 500 Mykorrhizapilz-Arten, von der Gelbkiefer mehr als 150, allein aus dem westlichen Nordamerika bekannt (Barroetaveña et al. 2007). Eine einzelne Pappel kann mit Hunderten von Pilzarten Mykorrhizen bilden (Bahram et al. 2011).

Diese Forschungsergebnisse haben zu Diskussionen über den biologischen Sinn von solch verschwenderischen Redundanzen geführt. Warum so viele Pilzpartner für ein Pflanzenindividuum oder eine Art? Müssen die Pilze nicht untereinander in Konkurrenz treten, zu einer Belastung der Pflanze führen und letztlich nur wenige, effektive Nährstofflieferanten erhalten bleiben? Das theoretische Verständnis für die große Zahl ähnlicher Symbiosen wird noch erschwert durch die vielen nah verwandten Arten sowohl bei Pflanzen als auch bei Pilzen, die miteinander am gleichen Standort assoziiert sein können und die gleichen komplementären, einander ergänzenden Funktionen in der Symbiose übernehmen. Enge Verwandtschaften mit gleichen ökologischen Ansprüchen sollten sich nach gängigen Evolutionstheorien lokal ausschließen.

Die Diskussion ging traditionell vom Verständnis parasitärer Pilz-Pflanzen Interaktionen aus, bei denen Angriff und Abwehr zu einer raschen und ständigen Weiterentwickelung führen müssen und „Unterlegene“ ausselektiert werden. Molekular-phylogenetische Untersuchungen, d. h. Untersuchungen zur Verwandtschaft der Pilze auf der Grundlage genetischer Daten, zeigen aber, dass die Mykorrhizapilze nicht mit parasitär lebenden Pilzgruppen verwandt sind sondern von saproben Pilzen abstammen, die Kohlenhydrate aus dem Abbau toter organischer Materie gewinnen (Hibbett & Matheny 2009). Die Erklärung des symbiotischen Zusammenlebens zu gegenseitigem Nutzen von Pilzen und Pflanzen erfordert offenbar einen anderen theoretischen Ansatz (Fontaine et al. 2011).

Keine Theorie konnte bisher die bemerkenswert wenigen strukturellen Erscheinungsformen der Mykorrhiza mit mehr oder minder identischen Funktionen und die gleichzeitig enorme Vielfalt der eingebundenen, oft nah verwandten Pflanzen- und Pilzarten, das hohe erdgeschichtliche Alter und die allgemeine, weltweite Verbreitung der Mykorrhiza so stimmig erklären wie neue, mutualistische Netzwerkmodelle. Sie werden daher hier verwendet, um das Phänomen Mykorrhiza aus einer Gesamtsicht unter Einbeziehung von Evolution und Ökologie darzustellen. Gute Modelle regen nicht zuletzt auch sinnvolle wissenschaftliche Fragestellungen an.

Basierend auf der Spieltheorie, die bereits voraussagte, dass kooperative Systeme sich langfristig neben parasitären durchsetzen können (Sigmund 1995), erlauben heute verfügbare Modelle und Algorithmen die mathematische Modellierung dieser Aussagen. Frühere theoretische Vorhersagen der Instabilität von mutualistischen Symbiosen gründeten auf linearen Gleichungen zu Räuber-Beute-Beziehungen (z. B. auf Lotka-Volterra Gleichungen), die ungebundenes Populationswachstum mit nie endendem positivem Feedback vorhersagten und Stabilität nur bei schwachen und/oder asymmetrischen mutualistischen Interaktionen erreichten. Neuere Modelle der Netzwerktheorie auf der Basis nicht-linearer Funktionen sagen aber generelle Stabilität für mutualistische Systeme voraus (Okuyama & Holland 2008). Parasitismus und Symbiose zwischen unaghängigen Organismen sind demnach unterschiedliche Überlebensstrategien, die von Anfang an getrennte Wege gehen und zu prinzipiell anders strukturierten Gemeinschaften führen (Sigmund 1995).

Parasitische Interaktionen verändern sich rasch, da Abwehr und Entwicklung neuer Aggressions-Strategien dies erfordern. So kommt es zu ausgeprägter Spezialisierung und Gliederung von Gesellschaften in Klein- und Kleinstgruppen (hohe Modularität im Sinne der Netzwerktheorie; Fontaine et al. 2011). Parasitäre Pilz-Pflanzen Interaktionen sind daher auch strukturell sehr vielfältig und langfristige, von einander abhängige Entwicklungen (Coevolutionen) sind vielfach erkennbar (Beispiele in Agerer et al. 2004). Dagegen entwickeln sich mutualistische Interaktionen von frei lebenden Arten, die aber zwingend voneinander abhängen, in zweiseitigen (engl. bipartite), artenreichen Netzwerken. Die Netzwerke werden bestimmt durch komplementäre, einander ergänzende Fähigkeiten der Partner, die diesbezüglich einem Selektionsdruck zu konvergenter, gleichgerichteter Entwicklung unterliegen (Thompson 2005). Nah verwandte Arten entsprechen diesen Anforderungen am besten und können so leicht in das Netzwerk einbezogen werden.

Am Beispiel einer artenreichen Orchideen-Gesellschaft von einem Standort im tropischen Bergregenwald wird im Folgenden ein solches Mykorrhiza-Netzwerk gezeigt (Kottke et al. 2013). Stellt man die empirisch gefundenen Assoziationen als zweiseitiges (binäres) Netzwerk dar (Abbildung 3.1.1), erkennt man, dass die einzelnen Arten sehr unterschiedlich häufig vernetzt sind. Von den 48 Pilzarten und den 59 Orchideenarten ist nur eine sehr geringe Zahl (3 - 4) mit vielen Partnern assoziiert. Diese Arten sind untereinander vernetzt und assoziieren zusätzlich mit vielen gering vernetzten Arten. Die Mehrzahl der Arten ist gering vernetzt, assoziiert aber mit Untergruppen des Netzwerkes, die selbst mehrfach aber nicht untereinander vernetzt sind. Die Struktur eines solchen Netzwerkes nennt man im Englischen „nested“, was man mit „verschachtelt“ übersetzen kann. Das abgebildete Netzwerk ist statistisch signifikant „verschachtelt“, d. h. es unterscheidet sich statistisch gesichert von einem rein zufällig gebildetem Netzwerk. Das ergab die Berechnung des NODF (Kottke et al. 2013). Der NODF (nestedness basierend auf overlap and decreasing fills; siehe BOX) wurde nach Almeida-Neto et al. 2008, mit Hilfe der Software ANINHADO (Guimarães & Guimarães 2006) berechnet.

**Abb. 3.1.1 Zweiseitiges (binäres) Netzwerk zwischen 59 Orchideenarten (oben) und 48 Arten von Mykorrhizapilzen (unten) im tropischen Bergregenwald von Südecuador**

Trägt man die Vernetzungsgrade (degree distribution) graphisch auf, ergibt sich im Fall eines signifikant verschachtelten Netzwerks eine Kurve, die annähernd einer Power Law Funktion (oder truncated power law Funktion) entspricht (Jordano et al. 2003; Gilarranz et al. 2012). Netzwerke mit einer solchen, asymmetrischen Verteilung der Vernetzungsgrade sind nicht rein zufällig, sondern entstehen, wenn neue Partner bevorzugt Bindungen mit bereits mehrfach vernetzten eingehen (Medan et al. 2007). Dieser Zusammenhang ist sowohl methodisch als auch biologisch von großer Bedeutung, methodisch, weil sich der NODF leicht berechnen lässt, biologisch, weil dahinter nachvollziehbare biologische Mechanismen stehen.

Ähnliche Netzwerke wurden auch in anderen Mykorrhiza-Gemeinschaften gefunden (Jacquemyn et al. 2011, Jacquemyn et al. 2015; Martos et al. 2012; Chagnon et al. 2012; Montesinos-Navarro et al. 2012; Haug et al. 2013), und gelten selbst dann, wenn die Zahl der Pflanzenpartner gering ist (Diédhiou et al. 2010). Solche Netzwerke waren zuvor für zahlreiche Bestäuber- und Samenverbreiter-Pflanzen Gemeinschaften gezeigt worden (Bascompte & Jordano 2007; Mello et al. 2011).

Die mathematische Modellierung und Überprüfung an Bestäuber- und Samenverbreiter-Netzwerken ergab eine Reihe allgemein gültiger Regeln (Bascompte & Jordano 2007). (1) Mutualistische Netzwerke bauen sich allmählich auf und können (2) als sich selbst organisierende Prozesse aufgefasst werden, wobei (3) neue Verbindungen bevorzugt mit Partnern erfolgen, die bereits mehrfach verbunden sind („preferential attachment“ Barabási & Albert 1999). Die Wahrscheinlichkeit einer neuen Vernetzung erfolgt demnach proportional zum bereits bestehenden Vernetzungsgrad des Partners. So entstehen, unabhängig von der Größe der Netzwerke, Gruppen von zunehmend vernetzten Teilnehmern, wobei sich aber eine unerwartet kleine Gruppe stark vernetzter und eine unerwartet große Zahl schwach vernetzter Teilnehmer ergibt (Vázquez & Aizen 2003). Die schwach vernetzten Teilnehmer sind statistisch signifikant häufiger mit den vielfach Vernetzten verbunden als untereinander. Unser Beispiel entspricht diesen theoretischen Anforderungen.

Biologisch liegen leicht zu erkennende Vorgänge zu Grunde. Zunächst ist eine prinzipielle Unspezifität der Partner für das Netzwerk erforderlich, d. h. die beteiligten Mykorrhizapilze und ihre Pflanzenpartner sind prinzipiell Generalisten und können mit einer Vielzahl von Partnern assoziieren. Partner können aber nur einbezogen werden, wenn sie sich zueinander komplementär, d. h. einander ergänzend verhalten (Thompson 2005). In der Mykorrhiza entspricht das dem Nährstoffaustausch zwischen Pilz und Pflanze (siehe Kapitel Komplementäre Eigenschaften, Regelung des Nährstoffaustauschs). Neu entstehende oder einwandernde Arten können nur einbezogen werden, wenn die zu Grunde liegenden physiologischen Mechanismen möglichst unverändert, konserviert bleiben (Thompson 2005). Die Vorteile nah verwandter Arten für eine Netzwerkbildung konnten durch Beobachtung und experimentell belegt werden (Maherali & Klironomos 2007; Waterman et al. 2011).

In unserem Beispiel sind nur wenige Gattungen der Orchideen mit jeweils vielen Arten vertreten (Abbildung: Stelis mit 18 Arten, Pleurothallis mit 13 Arten und Maxillaria mit 9 Arten). Die Mykorrhizapilze gehören den Familien Tulasnellaceae (33 Arten), Sebacinaceae (12 Arten) und Atractiellaceae (3 Arten) an. Für diese symbiotischen Pilzgruppen gelten begrenzte, Zellulose abbauende Eigenschaften als gemeinsames, konservatives Merkmal (Kohler et mult. 2015). Die Fähigkeit erlaubt ihnen, den an Nährstoffen armen Vorkeim der Orchideen auch mit Kohlenstoff zu versorgen.

Des Weiteren ist leicht nachvollziehbar, dass Wurzeln und Keimlinge eher von einem häufig vorhanden Mykorrhizapilz besiedelt werden als von einem sehr seltenen. Beide erhalten so größere Chancen sich zu vermehren und auszubreiten (Prinzip „rich-gets-richer“; Vázquez & Aizen 2003; Horton & Bruns 1998). Wären seltene Arten auf seltene Partner angewiesen, hätten sie beide wohl kaum Überlebenschancen. In unserem Beispiel wurde die Häufigkeit der Orchideenarten auch unabhängig von den Untersuchungen der Mykorrhiza erhoben und es zeigte sich, dass die Häufigkeit der Individuen der einzelnen Arten in etwa dem Vernetzungsgrad entsprach (Kottke et al. 2013). Ein Schema veranschaulicht den Aufbau eines solchen Netzwerkes für unser Beispiel der Orchideen und ihrer Mykorrhizapilze (Abbildung 3.1.2).

Häufig vernetzte Arten werden als Super-Generalisten bezeichnet und ihnen wird, auch aus theoretischer Sicht, eine überragende Bedeutung für die Entwicklung symbiotischer Gesellschaften zuerkannt (Guimaraes et al. 2011). Wie an unserem Beispiel zu erkennen ist, führen zweiseitige, mutualistische Netzwerke dank der Super-Generalisten zur Stabilisierung von Artenreichtum durch die Einbindung und den Erhalt seltener Arten (Verdú & Valiente-Banuet 2008). Die Robustheit des Netzwerks beim Verlust häufig vernetzer und beim Verlust gering vernetzter Arten lässt sich auch mathematisch prüfen (Santamaría et al. 2014) und bestätigt den stabilisierenden Effekt der Super-Generalisten.

Nicht mykorrhizierte Pflanzen sind dagegen einem hohen Konkurrenzdruck ausgesetzt und ihre Gesellschaften daher artenarm (Perry et al. 1989). Dieser arterhaltende Einfluss von Mutualismus auf Pflanzengesellschaften ist bisher in der Pflanzenökologie kaum berücksichtigt worden. Eine Ursache für diese Vernachlässigung ist, dass gängige statistische Methoden der Ökologie Einzelvorkommen (sog. singletons) nicht berücksichtigen, während Netzwerkmodelle diese als wesentliche Faktoren des Artenreichtums einbeziehen (Albert et al. 2000). Mutualistische Netzwerk-Modelle sind daher besonders gut geeignet, artenreiche, z. B. tropische Mykorrhiza-Gemeinschaften abzubilden und zu verstehen.

Komplexer stellen sich Netzwerke in Pilz-Pflanzen Gemeinschaften dar, die sehr asymmetrisch sind, weil zum Einen die Anzahl der Partner sehr ungleich hoch ist, zum Anderen mehr oder weniger spezifische Bindungen vorliegen. Solche Verhältnisse sind typisch für unsere und andere an Baumarten armen Wälder. Hier sind wenige Baumarten mit einer großen Zahl von Ektomykorrhiza bildenden Pilzen assoziiert. Häufig haben diese Mykorrhizapilze Präferenzen oder sogar spezifische Bindungen für einzelne Baumarten (siehe Kapitel "Die Mykorrhizapilze"). Abbildung 3.1.3 zeigt ein Beispiel aus Brandenburg. Es wurden die Pilze an Buche und Kiefer in Reinbeständen und benachbarten Mischbeständen erhoben. Eine größere Zahl (6) der Mykorrhizapilze war an beiden Baumarten etwa gleich häufig, wenige (4) wurden nur an einer der beiden Baumarten gefunden, die Mehrheit (8) zeigte Präferenzen für eine Baumart und mykorrhizierte die andere Baumart nur in Mischbeständen (Bubner 2013). Untersucht man nur Reinbestände, so kann eine spefische Bindung also vorgetäuscht werden. Für solche Netzwerke kann ein NODF nicht berechnet werden. An Baumarten reichere, natürliche Mischbestände, z. B. in Südosteuropa, zeigen aber trotz asymmetrischer Häufigkeiten von Baumarten und Ektomykorrhiza-Pilzarten eine dem Orchideen-Netzwerk vergleichbare Verschachtelung (signifikante "nestedness") und damit Stabilität (Fodor 2013). Generalisten sind auch in solchen Wäldern allgemein vorherrschend (Horton & Bruns 1998).

Eine unspezifische Bindung zwischen Mykorrhizapilzen und Pflanzen bedeutet nicht, dass alle Interaktionen physiologisch gleichwertig sind. So zeigten Experimente, dass Arten, die mehr Phosphat liefern, mit mehr Zucker „belohnt“ werden, was ein besseres Wachstum der Pflanze und damit auch eine größere Verbreitung des Pilzes zur Folge hat. Die weniger effektiven Pilzpartner haben aber andere Strategien, z. B. beim Abbau von Humus zur Gewinnung von Stickstoff und beim Anlegen von Reserven, die bei Veränderungen der Umwelt von beiderseitigem Nutzen sein können (Kiers et mult. 2011; Shah et mult. 2016). Franklin et al. 2014, zeigten, dass Wettbewerb zwischen verschiedenen Pilzpartnern die Effektivität des Nährstoffaustausches insgesamt steigern kann, somit beide Partner von dem Wettbewerb langfristig profitieren. Quantitative funktionale Unterschiede der Mykorrhizen wirken sich also insgesamt positiv aus (Klironomos et al. 2000; Lerat et al. 2003a; Lerat et al. 2003b; Jansa et al. 2008) und fördern das Zusammengehen vieler Partner.

Gleichzeitig zeigen die Mechanismen mutualistischer Netzwerke, dass örtlich unterschiedliche Pilzarten zu Super-Generalisten werden können, abhängig von Umweltfaktoren und Pflanzenarten. So können gegliederte, modulare Netzwerke entstehen, bei denen innerhalb eines großen, z. T. globalen Netzwerkes, Untergruppen von noch stärker vernetzen Gruppen entstehen. Ein Beispiel für Orchideen geben Jacquemyn et al. 2015 für einen artenreichen Bestand am Mittelmeer. Die 20 Orchideenarten, die insgesamt mit 100 Pilzarten mykorrhiziert waren, unterschieden sich in der Partnerwahl. Ein Netzwerk zwischen Glomeromycotina und Pflanzen der afrikanischen Steppe, Savanne, Trockenwald und feucht-tropischer Wälder zeigte ebenfalls eine deutlich modulare Struktur in Abhängigkeit von den Pflanzengesellschaften (Rodríguez-Echeverría et al. 2017). Maßgebend hierfür dürfte die Produktivität der jeweiligen Pflanzen und damit die verfügbare Lieferung von Zucker an die Pilzsymbionten und deren unterschiedlicher Bedarf sein. Um das im Freiland nachzuweisen, müßte man den Blattflächenindex (LAI) und die Sonneneinstrahlung in Bezug zu den Pilzgesellschaften setzen.

Eine Untersuchung des LAI verschiedner Waldtypen und ihrer AMF im Höhengradienten zwischen 1000m und 4000m NN der tropischen Anden stützt jetzt diese Hypothese. Die AMF-Gesellschaften der Bergregenwälder zwischen 1000 und 2700m NN unterschieden sich nur unwesentlich, trotz ganz unterschiedlicher Baumarten auf den Höhenstufen. Ebenso waren die AMF-Gemeinschaften der Hochlagenwälder (3000m Strauch- und 4000m Gras-Paramo) einander überraschend ähnlich (Haug et al. 2019). Während in den unteren Höhenstufen Glomus die häufigsten Vertreter, begleitet von Gigasporaceae waren, wurde in den Hochlagen Acaulospora als vorherrschende Gattung gefunden. Acaulosporaceae besiedeln nur kurze Wurzelabschnitte und bilden wenig freies Myzel, während Gigasporaceae und Glomus Arten die Wurzeln großflächig besiedeln und viel freies Myzel bilden. Daraus darf man schließen, dass erstere weniger Zucker zum Wachstum benötigen als letztere (Chagnon et al. 2013).

Das korrespondiert zu den Untersuchungen des LAI der Waldtypen (Moser et al. 2007). Die Wälder sind in den unteren Lagen durch großblättrige, in den Hochlagen durch kleinblättrige Baumarten charakterisiert, wobei der Blattflächenindex LAI um 60% abnimmt. Gleichzeitig wird die Sonneneinstrahlung durch eine fast permanente Wolkendecke oberhalb von 2600 m um bis zu 50% vermindert (Bendix et al. 2008). Daraus ergibt sich (messen ist in diesen steilen Lagen nicht möglich), dass die Photosynthesrate singnifikant erniedrigt wird, wodurch bevorzugt AMF mit weniger C-Bedarf, also Acaulosporaceae, gefördert werden.

Die langfristige Entwicklung kann im Zusammenhang mit größeren Evolutionsschritten und globalen Veränderungen der ökologischen Bedingungen schließlich zu eigenständigen Netzwerken zwischen neuen Pflanzen- und Pilzgruppen führen (siehe nächstes Kapitel).

Erläuterung des NODF: Der NODF (nestedness basierend auf overlap and decreasing fills) ist ein Maß für die Quantifizierung der Verschachtelung (nestedness) in zweiseitigen Netzwerken und gibt an, wie stark die einzelnen Mitglieder des Netzwerkes zu Untergruppen assoziieren. Der NODF ersetzt das früher benutzte und als nicht korrekt berechnet eingestufte Maß T (matrix temperature) von Atmar & Patterson 1993, mit welchem die Verschachtelung häufig überschätzt wurde (Almeida-Neto et al. 2008). Der Berechnung des NODF liegt eine nach Häufigkeiten der Assoziationen geordnete Matrix zugrunde. Sie berücksichtigt, ob sich in einer Interaktionsmatrix (1) die Gesamtmengen zwischen den Spalten und/oder zwischen den Reihen unterscheiden und (2) ob die Anwesenheit einer Art in den weniger besetzten Spalten oder Reihen mit denen in stärker besetzten überlappt (Almeida-Neto et al. 2008, p. 1228). (1) bedeutet, dass die Arten unterschiedlich häufig an andere Arten binden, (2) wie häufig seltene Arten an häufige binden. Der NODF hat den Vorteil gegenüber anderen Maßen, dass er für Spalten und Reihen unabhängig berechnet werden kann und dass er weder von der Größe der Matrix noch vom Verhältnis der Anzahl Reihen zu Spalten abhängt. Der Wert wird aber stark von dem Grad der Besetzung der Matrix (matrix fill) beeinflusst. Das muss bei Vergleichen zwischen verschiedenen Netzwerken berücksichtigt werden (Almeida-Neto et al. 2008).

Langfristige Stabilität der Netzwerke und Entstehung neuer Module

Die moderne Netzwerk Theorie betrachtet den Zustand von Netzwerken zwischen mutualistisch interagierenden Organismengruppen als Ergebnis einer langen Entwicklung (Sigmund 1995; Solé und Bascompte 2006). Diesem Ergebnis von Modellrechnungen entspricht der wissenschaftliche Nachweis eines erdgeschichtlich weit zurückliegenden Ursprungs der Mykorrhiza und deren ununterbrochenem Erhalt unter Einbindung nahezu aller im Laufe der Evolution entstandener Landpflanzen und bestimmter, neuer Pilzgruppen. Durch Anpassung an neue ökologische Bedingungen haben sich Großgruppen von Pflanzen und Pilzen herausgebildet, die eigene Netzwerke eingegangen sind, also als neue Module im Sinne der Netzwerktheorie angesehen werden können. Unter einem Modul versteht man in der Netzwerktheorie kleinere Unternetzwerke oder Teilnetzwerke, in denen die Teilnehmer enger miteinander verknüpft sind als mit anderen Teilnehmern des gesamten Netzwerkes. Ein mathematisch fundiertes modulares Netzwerk zeigen Mello et al. 2011 für Pflanzen und Fledermäuse. Eine vergleichbare Berechnung für das gesamte Mykorrhizanetzwerk und seine Module steht noch aus.

Die ältesten fossilen Funde, die auf den Ursprung der Mykorrhiza hinweisen, sind Sporen von Lebermoosen und Sporen von Knäuelpilzen (Glomeromycota) aus dem Ordoviz (ca. 450 Millionen Jahre; Redecker et al. 2000; Wellman et al. 2003; Willis & McElwain 2002). Da Lebermoose nach phylogenetischen Berechnungen als älteste Landpflanzen angesehen werden und ursprüngliche, heute lebende Lebermoose mit Glomeromycota und den mit ihnen verwandten Endogonales (Mucoromycotina) assoziiert sind, geht man davon aus, dass ähnliche Mykothalli bereits bei der Landnahme der Pflanzen im Ordoviz oder bereits im Cambrium von entscheidender Bedeutung waren (Duckett et al. 2006). Diese Annahme wird unterstützt durch geochemische Untersuchungen von Gestein aus Ordoviz und Cambrium (Horodyskyj et al. 2012; Lenton & Daines 2017). Matten von Lebermoosen führten demnach mit Unterstützung von Mykorrhizapilzen zur Bodenbildung. Durch die Abgabe von Säuren durch Pflanzen und Pilze wurde aus Apatit Phosphat verfügbar und zusammen mit Kohlenstoff auf der Landoberfläche, in organischer Form gebunden, abgelagert. Die damalige weite Verbreitung der Lebermoose führte so zu einer Abnahme des Kohlendioxidgehalts und in Folge einer Abkühlung der Lufttemperatur. Die Lebermoose unterstützten die Sauerstoff-Produktion der Cyanobakterien (Blaualgen) und so wurde die heutige Sauerstoff-Konzentration erreicht. Durch die Bindung von Luftstickstoff (N₂) lieferten Cynobakterien außerdem Ammonium. In den feuchten Tropen bilden Lebermoose auch heute noch dichte Matten auf frischen Erdrutschen (Abbildung 3.2.1) und leben mit Cyanobakterien zuammen (Abbildung 3.2.2).

Im Laufe der Erdgeschichte entstanden neue Pflanzengruppen, die Farnartigen, die Nadelgehölze und die Blütenpflanzen, die in das Netzwerk der sich weiter diversifizierenden Glomeromycota eingebunden wurden. Die generelle Unspezifität der Bindungen blieb erhalten. Es verwundert daher nicht, dass heute lebende Lebermoose mit den gleichen Glomeromycota gefunden werden wie hoch entwickelte Blütenpflanzen (Russel & Bulman 2005). Versuche, eine enge, parallele Weiterentwicklung (Coevolution oder Cospeciation) zwischen Pflanzen und Glomeromycota zu finden, sind daher wenig aussichtsreich.

Im Laufe der Evolution entstanden auch neue Pilzgruppen mit der Fähigkeit Mykorrhiza-Symbiosen einzugehen. Diese neuen Mykorrhizapilz-Gruppen gehören zu den Schlauchpilzen (Ascomycota) und den Ständerpilzen (Basidiomycota). Die Entstehung von Ascomycota und Basidiomycota erfolgte vermutlich etwa gleichzeitig und liegt nach molekularen Hypothesen weit vor dem Auftreten der Mykorrhiza bildenden Untergruppen, nämlich bei etwa 290 Mill. Jahren im Oberkarbon (Berbee & Taylor 2010; Floudas et mult. 2012). Es waren zunächst Pilze, die als Parasiten lebten, sowie Saprobe, die abgestorbene Pflanzenteile nutzten. Die symbiotischen Pilze (Mykobionten und Flechtenpilze) gingen aus saproben hervor und nicht aus parasitischen, wie molekulare Vergleiche zeigen (Floudas et mult. 2012; Bonito et mult. 2013; Kohler et mult. 2015). Da die Lebermoosgruppe der Aneuraceae nach molekularen Berechnungen bereits im Oberkarbon aufgetreten ist, könnte man spekulieren, dass sie bereits damals mit Tulasnellaceae als Mykobionten zusammen lebten. Fossile Nachweise fehlen aber bisher. Ektomykorrhiza bildende Mykobionten traten wohl erstmals in der Jurazeit etwa gleichzeitig mit den Kieferngewächsen (Pinaceae) oder frühen Blütenpflanzen (Angiospermen) auf.

Etwa 3% der Samenpflanzen gingen von den Glomeromycota zu den Basidiomycota und Ascomycota als Mykorrhizapartner über (Hibbett & Matheny 2009). Diese Übertritte fanden unabhängig voneinander statt und waren mit großen evolutionären Veränderungen bei den Pflanzen und Pilzen verbunden. Es entstand eine Vielzahl neuer Pflanzenfamilien und Pilze mit ganz neuen Eigenschaften. Einige wenige terrestrische und epiphytische Pflanzengruppen verloren die Fähigkeit zur Mykorrhizierung. Die Mykorrhiza ist daher eine Quelle von Innovationen in der Natur ähnlich wie andere Symbiosen (Margulis & Fester 1991). Aus Sicht der mutualistischen Netzwerkmodelle handelt es sich um die Entstehung neuer, zweiseitiger Netzwerke mit engen Verknüpfungen innerhalb des jeweiligen Netzwerks und schwächeren Verknüpfungen zu anderen Netzwerken, also um die Entstehung neuer Module im Gesamtnetzwerk. Die Module werden durchweg durch Generalisten eng vernetzt, zu anderen Modulen bestehen häufig noch Verbindungen über jeweils basal stehende Verwandte.

Eine Übersicht (Abbildung 3.2.3) zeigt das System der Pflanzen (nach Pires & Dolan 2012, vereinfacht) und den durchgehenden Erhalt der Glomeromycota als Mykorrhizapilze der Lebermoose bis zu den Asterngewächsen (Asteridae; blau unterlegt). In Form von farbigen Dreiecken als neuen Modulen sind die wichtigsten Übergängen zu Basidiomycota und Ascomycota angezeigt (braun unterlegt). Die Farben der Dreiecke deuten auf gleiche Mykorrhizapilz-Untergruppen (siehe Kapitel Die Mykorrhizapilze). Heutige Lebermoose bilden Mykothalli mit Glomeromycota, Endogonales, sowie wenigen Basidiomycota (Tulanellaceae und Sebacinaceae) und wenigen Ascomycota, aber einem bemerkenswert breiten Spektrum an Pilzpartnern. Im Gegensatz dazu steht der Verlust der Mykorrhiza bei den Laubmoosen. Hornmoose, Bärlappe, Farne und alle historisch alten Koniferen sind mit Glomeromycota assoziiert. Epiphytische Farne in den Tropen können aber Mykorrhizen mit Ascomycota bilden. Die jüngste Gruppe der Koniferen, die Kieferngewächse (Pinaceae) und die Gattung Gnetum werden von zahlreichen Agaricomycetes (Untergruppe der Basidiomycota) und einigen Ascomycota mykorrhiziert. Innerhalb der Blütenpflanzen fand der Übergang von Glomeromycota zu Agaricomycetes und Ascomycota mehrfach, unabhängig statt: unter den Einkeimblättrigen (Monocotyledonae) bei allen Orchideen und der Segge Kobresia, mehrfach innerhalb der Rosengewächse (Rosidae: Fagales, Dipterocapaceae und Cistaceae, Eucalyptus u. einige andere Myrtaceae), selten innerhalb der Nelkengewächse (Caryophyllidae: einige Nyctaginaceae, Polygonaceae und Achatocarpaceae) und nur einmal bei den Asterngewächse (Asteridae: Ericaceae).

Der Wechsel zu neuen Mykorrhizapilzen ermöglichte den Pflanzen auch, neue Habitate zu besiedeln. Die neu entstandenen Netzwerk-Module sind daher immer auch ökologische Module (Abbildung 3.2.4). Der Wechsel holziger Gewächse (Bäume und Sträucher) von Glomeromycota zu den Basidiomycota und Ascomycota verhalf Kieferngewächsen, Buchengewächsen, Drehfruchtgewächsen, einigen Caesalpiniaceae und Eucalyptus zur Dominanz in Wäldern mit Jahreszeitenklima (temperate Wälder). Die hohe Produktivität dieser Bäume, der jahreszeitliche Laubabwurf und der verzögerte Abbau der Streu führt zu humusreichen Böden mit organisch gebundenen Nährstoffen, die nur Basidiomycota und Ascomycota zugänglich sind. Heterotrophe und mixotrophe Orchideen können sich in diesen dunklen Wäldern ansiedeln, indem sie die Mykorrhizapilze der Bäume ganz oder zusätzlich als Kohlenhydrat-Lieferanten nutzen. In tropischen Wäldern herrschen dagegen nach wie vor Glomeromycota als Mykorrhizapartner vor und binden auch einige heterotrophe Pflanzen in das Netzwerk ein. Heterotrophe Orchideen werden hier von saproben Agaricomycetes mykorrhiziert. Lebermoose, Farne und Orchideen, die nicht mehr von Glomeromycota abhängig sind, können sich als Epiphyten ansiedeln, da die vom Wind verbreiteten Sporen der Agaricomycetes verfügbar sind. In den Hochlagen der Anden entstand eine Gruppe hemiepiphytisch wachsender Erikagewächse mit einer eigenen Mykorrhizaform. In offenen Landschaften der gemäßigten und arktisch-alpinen Gebiete findet man speziell angepasste, modulare Netzwerke. Heidekräuter können mit Hilfe von Mykorrhizapilzen mit ausgeprägten saprophytischen Fähigkeiten extrem nährstoffarme Gebiete besiedeln. Zwischen den räumlich oft weit getrennten Modulen stellen einige Super-Generalisten unter den Mykorrhizapilzen weltweite Verbindungen her. Das weist wiederum auf den weit zurückliegenden Ursprung der Mykorrhizen hin als die Kontinente noch nah beieinander lagen.

In einem erdgeschichtlichen Überblick (Abbildung 3.2.5) ist das Auftreten der Mykorrhizapilze und ihrer Pflanzenpartner im Zusammenhang mit größeren erdgeschichtlichen Ereignissen dargestellt (nach Willis & McElwain 2002 und Pires & Dolan 2012). Die Datierung des Alters von Pilzen und Pflanzen nach molekular-phylogenetischen Berechnungen ist noch widersprüchlich (Lücking et al. 2009; Berbee & Taylor 2010) und fossile Funde sind selten und deutlich jünger als die Berechnungen ergeben. Der Ursprung der Mykorrhiza liegt aber in jedem Fall in der Zeit eines Großkontinents und der Entstehung der Landpflanzen. Glomeromycota blieben die wesentlichen Pilzpartner vom Ordoviz bis in die Jurazeit, in der große erdgeschichtliche Veränderungen eintraten, nämlich der Zerfall des Großkontinents.

Eine veränderte Umwelt, Entstehung von Klimazonen und Wäldern mit Laub abwerfenden Bäumen, bot Ascomycota und Basidiomycota Mykobionten mit zusätzlichen, wenn auch schwachen saprophytischen Eigenschaften einen Konkurrenzvorteil gegenüber den bereits etablierten rein symbiotischen Glomeromycota. Glomeromycota sind auf eine ständig gleichmäßige Zufuhr von Glucose der assimilierenden Pflanze angewiesen. Ruhephasen der Vegetation müssen sie als Dauersporen im Boden überstehen. Mykorrhizapilze mit saprophytischen Fähigkeiten können dagegen Ruhezeiten der Vegetation aktiv durch Abbau organischer Substanz nutzen. Weitere Vorteile sind die Verbreitung der Sporen durch die Luft nach Ausbildung von oberirdischen Fruchtkörpern. Ob die Aneuraceae bereits mit Tulasnellaceae im Oberkarbon assozieert waren, muss erst noch bestätigt werden. Die ersten Ektomykorrhiza bildenden Mykobionten unter den Basidiomycota treten in etwa mit dem Kieferngewächsen zusammen auf (Pinaceae 145-200 Mill. Jahre, Jurazeit Won & Renner 2006). In die Jurazeit fällt auch die Entstehung der Blütenpflanzen. Eine rasche Diversifizierung der Pflanzen erfolgte in Kreide und Tertiär mit den bereits erwähnten zahlreichen Übergängen von Glomeromycota zu Basidiomycota bzw. Ascomycota, wiederum verbunden mit wichtigen erdgeschichtlichen Veränderungen.

Komplementäre Eigenschaften und strukturelle Integration

Der wichtigste, schon früh von der Mykorrhizaforschung erkannte funktionale Zusammenhalt zwischen den Pflanzenwurzeln und den Mykorrhizapilzen besteht im Austausch von Glucose gegen Phosphat. Pilze können selbst keine Zucker herstellen. Sie sind heterotroph und damit von den Kohlenhydraten der Pflanzen abhängig. Die Pilze werden von der assimilierenden Pflanze in der Mykorrhiza mit Glucose versorgt und können nur in der symbiotischen Assoziation ihren Lebenszyklus abschließen, d. h. vegetative oder generative Sporen bilden, die Vermehrung und Verbreitung sichern. Bereits Engelander & Hull 1980, wiesen Kohlenstoff, der als ¹⁴CO₂ an Blätter von Rhododendron appliziert wurde, nach 3 Tagen in neu gewachsenen Pilzfruchtkörpern nach, die über Mykorrhizen mit der Pflanze verbunden waren. Ho & Trappe 1973, zeigten mit einer ähnlichen Methode die Versorgung der Sporen von Glomeromycota. Zahlreiche spätere experimentelle Untersuchungen haben die Kohlenhydratversorgung der Mykorrhizapilze durch die grüne Pflanze bestätigt (Smith & Read 2008), zuletzt auch für Orchideenpilze (Cameron et al. 2008). Orchideenpilze versorgen aber das Protocorm, also den keimenden Samen, zunächst mit C und N, aus degenerierenden Hyphen fließen diese wieder zurück in die Pflanzenzelle (Kuga et al. 2014).

In einem eleganten Versuch zeigten Látalova & Baláz 2010, dass in der grünen Orchidee Serapias strictiflora Myzel einer Tulasnella vollständig von der Pflanze mit Kohlenhydraten versorgt wurde, wenn keine andere C-Quelle zur Verfügung stand. Werden dem Myzel zusätzlich abgestorbene Maiswurzeln angeboten, die sich im Delta ¹³C-Gehalt deutlich von dem durch die Orchidee gelieferten Zucker unterscheiden, nimmt der Pilz von beiden Quellen Zucker auf, aber bedeutend mehr von der Pflanze (69 %). Die Pflanze dagegen erhält keinen aus den Maiswurzeln gewonnen Zucker über den Pilz. Die grüne Orchidee ist also autotroph und versorgt zusätzlich den Pilz, auch wenn dieser sich noch teilweise saprophytisch ernährt. Hierbei sind ökologisch gesehen interessante Unterschiede zwischen einzelnen Orchideenarten zu beobachten (Gebauer & Meyer 2003). Goodyera repens (Kriechendes Netzblatt), eine häufig mit Kiefern vorkommende Art, erhält kleine Mengen Kohlenstoff als Aminosäuren vom Pilzpartner (Ceratobasidium sp.), liefert aber das Fünffache an Kohlenhydraten an den Pilz (Cameron et al. 2006, Cameron et al. 2008). Cephalanthera rubra, Dactylorhiza sambucina, Ophrys insectifera, Neotinea ustulata, Orchid mascula und Platanthera bifolia erhalten etwa 10 % ihres Zuckers über die Mykorrizapilze.

Phosphat ist der wichtigste Energieträger der Pflanzen und Pilze und für zahlreiche physiologische Vorgänge, wie chemische Aktivierungen, Signalübertragungen und enzymatische Regulierungen notwendig. Nicht zuletzt ist Phosphat ein Bestandteil von Nukleinsäuren, Phospholipiden und Enzymen. Da Phosphat in der Natur aber überwiegend in anorganisch oder organisch gebundener Form vorliegt, ist es Pflanzen nur schwer zugänglich. Mykorrhizapilze können Phosphat aus diesen Verbindungen lösen, aufnehmen, in Form von Polyphosphaten in großen Mengen in ihren Vakuolen speichern und so über weite Strecken transportieren. In der Mykorrhiza wird Orthophosphat an die Pflanzen abgegeben. Mykorrhizierte Pflanzen weisen daher, wie vielfach nachgewiesen, einen höheren Phosphatgehalt auf als nicht mykorrhizierte Vergleichspflanzen.

Oberflächenvergrößerung zum Austausch von Nährstoffen

Mykorrhizen dienen dem Nährstoffaustausch und entwickeln hierfür spezielle Strukturen an den feinen Saugwurzeln der Pflanzen (Scannerini & Bonfante-Fasolo 1983; Peterson et al. 2004). Epidermis und Rindenzellen dieser Wurzeln bieten den Mykorrhizapilzen einen Raum, in dem sie nicht nur vor Austrocknung geschützt sind sondern auch leichten Zugang zur Glucose der Pflanze finden. Die dünnwandige Epidermis kann Signalstoffe abgeben, die speziell Mykorrhizapilze anlocken. Die Hyphen geben ebenfalls Moleküle mit Signalfunktion ab, die zahlreiche Veränderungen in der Pflanze bewirken. Die feinen Hyphen (Durchmesser 2 bis 4 µm) dringen in lebende Rindenzellen ein oder breiten sich zwischen den Rindenzellen aus, ohne die Wurzel zu schädigen (Abbildung 3.3.1). Es entsteht so der für den Nährstoff- und Signal-Austausch notwendige, enge Kontakt und gleichzeitig stark vergrößerte Membranoberflächen an und um aktive Hyphen (Abbildungen 3.3.2 und 3.3.3).

Man unterscheidet zwischen Endomykorrhizen, bei denen die Hyphen in die Zellen der Wurzelrinde eindringen, und Ektomykorrhizen, bei denen die Hyphen entlang der Mittellamelle zwischen den Zellwänden vordringen (Abbildung 3.3.1). In Endomykorrhizen werden die Hyphen entweder knäuelartig aufgerollt (Abbildung 3.3.1a; Orchideenmykorrhizen, ORM und Mykorrhizen der Erikagewächse, ERM) oder durch die Anlage von "Arbuskeln" die Oberfläche vergrößert (Abbildung 3.3.1b). Arbuskel sind bäumchenartig-dreidimensional verzweigte, sehr feine, unseptierte Hyphen, die von der Plasmamembran der Pflanzenzelle umgeben sind. Diese Mykorrhizaform wird entsprechend als "arbuskuläre Mykorrhiza" (AM) bezeichnet. In Ektomykorrhizen wird ein "Hartigsches Netz" angelegt, indem die Hyphen die Rindenzellen der Wurzel dicht ummanteln (Abbildung 3.3.1c; von A. B. Frank 1885 nach dem Botaniker Hartig benannt).

Hyphen wachsen ausschließlich mit Spitzenwachstum. In den Spitzen herrscht ein hoher Turgordruck, wodurch die Hyphen zwischen die Zellwandfibrillen eindringen können, ohne diese enzymatisch anzugreifen (Lew 2011). Mykorrhizapilze, die typischer Weise die Gene zum Abbau von Cellulose und Pektin verloren oder stark vermindert haben, vermeiden so eine Provokation der pflanzlichen Abwehr. Die Festigkeit der Zellwände kann zuvor durch pflanzliche Expansine vermindert werden (Balestrini et al. 2005; Tarkka et al. 2013). In Lebermoosen und in Fichten- und Lärchenwurzeln wurde eine Verminderung zellwandgebundener Phenole gefunden (Münzenberger et al. 1990; Ligrone et al. 2007). Die Absenkung der Konzentration von Ferulasäure führt zu einer geringeren Verkettung der Zellulosefibrillen und gleichzeitig zu einer Verringerung dieses pilzlichen Hemmstoffs (Münzenberger et al. 1995).

Beim Vordringen der Hyphenloben zwischen die Zellwände der Kurzwurzeln wurde auch eine geringe Umverteilung von Pektinen und Proteinen, wie Hydrophobin gefunden. Molekulare Untersuchungen wiesen außerdem eine β-1,4 Endoglucanase in Laccria bicolor-Pappelmykorrhizen nach, die Cellulose und Galactomannan angreifen kann (Zhang et mult. 2018). Das Enzym lässt sich immunocytologisch an der Außenseite der Hyphenwände im Hartigschen Netz und im Hyphenmantel darstellen. Im freien Myzel befinden sich geringe Mengen intrazellulär in den Hyphen. Es handelt sich also nicht um ein Gen, dass für den Abbau organischen Materials (Cellulose) kodiert. Vielmehr löst dieses Enzym β-1,4 Bindungen zwischen Gucopyranose-Einheiten und erleichtert dadurch das Vordringen der Hyphen, ohne dass ein Abbau der Zellulosewände möglich wird.

Sowohl die Hyphen in den Knäueln als auch die Arbuskeläste werden von einer dünnen Zellwand und der Zellmembran eng umgeben, wie elektronen-mikroskopische Aufnahmen zeigen (Abbildung 3.3.2 und 3.3.3). Die Zellwand umgibt die Hyphe zunächst kragenartig, allmählich immer dünner werdend, besteht sie schließlich nur noch aus einer lockeren Matrix. Das gilt für alle intrazellulären Hyphen von Mykorrhizapilzen und wird hier am Beispiel einer Orchideenmykorrhiza illustriert. Der mit der Matrix ausgefüllte Zwischenraum wird auch als interfazialer Raum (englisch: interface) bezeichnet und enthält Zellwandbestandteile in unvernetzter Form. Die Zusammensetzung der Matrix wurde mit Hilfe von Färbeverfahren und Immunmarkierungen geklärt (Barroso & Pais 1985 und Paduano et al. 2011 an Orchideen-Mykorrhizen; Bonfante et al. 1990 und Balestrini et al. 1994 an arbuskulären Mykorrhizen; Gianinazzi-Pearson et al. 1986 an Ericoiden Mykorrhizen; Dexheimer et al. 1985 an Endomykorrhizen vom Sonnenröschen (Helianthemum). Diese Methoden wiesen die gleiche chemische Zusammensetzung in Zellwand und interfazialer Matrix nach (Balestrini & Bonfante 2014). Damit ist erwiesen, dass auch bei Endomykorrhizen die Hyphen im Apoplast liegen, also in der Zellwand und nicht wirklich intrazellulär.

Beim Eindringen der Hyphe in die Rindenzelle wird die Plasmamembran der Pflanze nie durchbrochen, sondern vergrößert sich mit den wachsenden Hyphen. Die neu gebildete Membran ist in ihrer Zusammensetzung aber nicht identisch mit der wandständigen Plasmamembran und wird deshalb als periarbuskuläre Membran bzw. perihyphale Membran bezeichnet (englisch: periarbuscular oder perifungal membrane). Nur in der periarbuskulären Membran befinden sich symbiosespezifische Phosphattransporter (Pumplin et al. 2012). In besiedelten Zellen werden Cytosol und Organellen (Plastiden, Mitochondrien, ER und Peroxisome) vermehrt (Pumplin & Harrison 2009). Die Vakuole wird eingeschränkt, umgibt aber wohl unzerteilt die Plasmastränge. Plastiden umgeben die Arbuskel netzartig und liefern die Lipide, die für den Aufbau der periarbuskulären Membran nötig sind (Hause & Fester 2005). Peroxisome habe eine Vielzahl von Funktionen in der pflanzlichen Zelle, die für die Symbiose bisher nicht speziell geklärt sind (Hu et mult. 2012). Messungen der periarbuskulären Membran mit Hilfe elektronenmikrokopischer Aufnahmen ergaben eine um das 20ig-fache vergrößerte Oberfläche im Vergleich zu nicht besiedelten Zellen (Toth & Miller 1984, Alexander et al. 1989). In nicht besiedelten Zellen bildet der Protoplast nur eine dünne Lage entlang der Zellwand und die zentrale Vakuole nimmt einen großen Raum ein.

Mykorrhizapilze unter den Basidiomycota und Ascomycota bilden in den Ektomykorrhizen ein sog. Hartigsches Netz aus, eine funktional ähnliche, optimal angepasste Struktur. Das Hartigsche Netz besteht aus fingerartig verzweigten Hyphen, die sich eng aneinander liegend, radial zwischen die Zellwände schieben (Abbildung 3.3.2) (Blasius et al. 1986; Kottke & Oberwinkler 1987). Ähnlich den Arbuskeln, wird so die Plasmamembran der Hyphen im Verhältnis zum Volumen stark vergrößert (Kottke et al. 1996). Die Seitenäste der Hyphen sind auffallend selten durch Querwände abgetrennt (septiert; Abbildung 3.3.2), wodurch ähnlich wie bei den Glomeromycota ein schlauchförmiges System entsteht, in dem Stoffe rasch in radialer Richtung verteilt werden können. Hacquard et al. 2013, fanden auf molekularer Basis eine erhöhte Transportaktivität im Hartig Netz.

Die Art des Hyphenwachstums ist für Basidiomycota und Ascomycota untypisch und eindeutig eine Anpassung zur Optimierung der Funktion. Durch die enge Lagerung der Hyphen entsteht eine Transferzellen ähnelnde Struktur (Abbildung 3.3.2; Kottke & Oberwinkler 1987). Transferzellen treten in Pflanzen dort auf, wo für einen raschen Stofftransport über kurze Distanz gesorgt werden muss, so z. B. in Zellen mit Drüsenfunktion oder im Sporophytenfuß von Laubmoosen (Gunning & Pate 1974). Sie werden in Pflanzenzellen durch nach innen gerichtete Auswüchse der Zellwände gebildet, wodurch die anliegende Plasmamembran vergrößert wird. Im Hartigschen Netz wird zwar nur die Hyphenmembran vergrößert, aber die Hyphenwände und die Zellwand bilden einen gemeinsamen, vergrößerten Apoplast, aus dem Nährstoffe von beiden Partnern entnommen bzw. dahin abgegeben werden können (siehe Abbildungen). Die vergrößerte Hyphenmembran dient so dem Mykorrhizapilz und gleichzeitig der Wurzelzelle.

Die hier beschriebenen Strukturen sind zeitlich und räumlich auf die Wachstumsphase der Hyphen und den aktiven Stoffaustausch begrenzt. Alternde und absterbende Hyphenknäuel in Orchideenmykorrhizen und Arbuskel werden in Zellwandmaterial eingeschlossen. Das alternde Hartigsche Netz wird aufgelockert und dient nur noch Nährstofftransport und Nährstoffspeicherung.

Regelung des Nährstoffaustauschs

Mykokorrhizapilze benötigen Glucose, andere Zucker verwerten sie nur unzureichend. Bei der Photosynthese der Pflanzen wird aber Saccharose, ein Disaccharid aus Glucose und Fruktose, gebildet und in die Wurzeln transportiert. Saccharose gelangt über die Endodermis symplastisch, d. h. über Tüpfel in die Wurzelrinde und wird dort symplastisch (von Zelle zu Zelle) und apoplastisch (in den Zellwänden) verteilt. Weder Glomeromycota noch Mykokorrhizapilze unter den Agaricomycetes (Basidiomycota) verfügen über Invertasen, um Saccharose in Glucose und Fruktose zu spalten. Saccharose muss daher im Apoplast der Pflanze (bei Ektomykorrhizen die Zellwand der Rindenzellen, bei Endomykorrhizen der Interfazialraum; Abbildung 3.3.3) durch saure Invertase in Glucose und Fructose gespalten werden (Salzer & Hager 1991; Wright et al. 1998). Die Aktivität der pflanzlichen Invertase steigt im Interfazialraum von Endomykorrhizen im Vergleich zu unbesiedelten Wurzeln um das 2-3 fache an. Ein zuständiges Gen wurde identifiziert und die Expression an Gewebeschnitten nachgewiesen (Schaarschmidt et al. 2006). Ascomyceten, wie Rhizoscyphus ericae oder echte Trüffel (Tuber borchii) verfügen aber über eigene Invertasen (Straker et al. 1992; Martin et mult. 2010; Hacquard et al. 2013).

Glucose- und Fructose werden in die Wurzelzellen über Transportproteine der Zellmembran aufgenommen (Harrison MJ 1996; Nehls et al. 2010). Es wird vermehrt Glucose aus dem Apoplast in besiedelte Rindenzellen aufgenommen, wenn durch den Pilz ein höherer Bedarf entsteht. 20 % bis 50 % der pflanzlichen Zucker werden von den Mykorrhizapilzen verbraucht (Jakobsen 1995; Nehls et al. 2010). Bei erhöhtem Bedarf durch die Mykorrhizen wird die Photosyntheserate gesteigert, mehr Saccharose gebildet und an die Wurzeln geliefert. Voraussetzung ist, dass ausreichend Phosphat und Stickstoff zur Verfügung stehen. In Ektomykorrhizen wurde ein Anstieg von Fruktose im Apoplast gemessen. Da Fruktose die Aktivität der Invertase hemmen kann, wird so eventuell die Glucosezufuhr an den Mykorrhizapilz kontrolliert (Salzer & Hager 1993).

Nur wachsende Hyphenspitzen nehmen aktiv Glucose, Ionen und Aminosäuren im Co- oder Antiport mit Protonen aus dem umgebenden Medium auf (Lew 2011). Die Hyphenwand ist dann noch sehr dünn und unverfestigt (Wessels 1993). Das gilt besonders für Arbuskel und die aktiven Loben des Hartigschen Netzes (Abbildung 3.3.3). Den Arbuskeln von Glomaceae und Acaulosporaceae fehlt sogar die innere, aus ß(1-3)Glucan bestehende Wandschicht (Lemoine et al. 1995). In den wachsenden Spitzen der Hyphen besteht ein starker elektrochemischer Gradient zwischen der Innen- und Außenseite der Plasmamembran, der für die Aufnahme von Nährstoffen entgegen dem Konzentrationsgradienten erforderlich ist. Der elektrochemische Gradient wird, wie auch sonst, über einen an die Plasmamembran gebundenen, H+-ATPase getriebenen Protonentransport aufrecht erhalten (Gianinazzi-Pearson et al. 1991; Sondergaard et al. 2004). Es ist naheliegend aber unzureichend geklärt, dass in den dünnwandigen Spitzenbereichen der Hyphen auch leicht Stoffe in das umgebende Medium, hier der gemeinsame Apoplast von Hyphen und Wurzeln, abgegeben werden können ( Abbildung 3.3.3). Diskutiert werden passiver Efflux und Aquaporine (Dietz et al. 2011; Hacquard et al. 2013).

Die Regulation des Austausches von Glucose gegen Phosphat wurde zunächst für arbuskuläre Mykorrhizen geklärt. Die Zuckeraufnahme der Mykorrhizapilze erfolgt mittels Monosaccharid-Transportern der Pilzmembran. Ein solcher Transporter (MST2) wurde für Glomus sp. nachgewiesen (Helber et al. 2011). Zur notwendigen Energetisierung wiesen Requena et al. 2003 mehrere pilzliche ATPase-Gene nach (in Glomus mosseae; GmHA5 und GmPMA1), wovon GmHA5 nur in der symbiotischen Phase und da bereits beim ersten Kontakt zwischen Pilz und Wurzeloberfläche exprimiert wird. Das weist auf eine Zuckeraufnahme bereits über die Haftplatten (Hyphopodien) hin, die auf der Wurzeloberfläche gebildet werden, bevor der Pilz in die Wurzel eindringt (siehe Kapitel Die Strukturen der Mykorrhizen). Der Monosaccharid-Transporter MST2 arbeitet nachweislich nicht nur in den Arbuskeln, sondern auch in interzellulären Hyphen der AM. Arbuskel und feine Hyphen im Interzellularraum dienen also der Glucoseaufnahme (siehe Kapitel Die Strukturen der Mykorrhizen). Der Transporter MST2 nimmt bevorzugt Glucose auf, kann aber auch andere Monosaccharide transportieren wie Xylose, Glucuronsäure, Galacturonsäure, Mannose und Galactose . Diese Zucker wurden, wie erwähnt, zuvor cytochemisch in der Matrix des Interfazialraums nachgewiesen. Gemäß Helber et al. 2011 aktiviert Xylose als Signalmolekül den Monosaccharid-Transporter und ist beteiligt an der Koppelung zwischen der Zuckeraufnahme des Mykorrhizapilzes und der Phosphataufnahme der Pflanzenzelle.

Die Phosphatübergabe erfolgt ausschließlich über die Arbuskel (Rausch et al. 2001; Harrison et al. 2002; Javot et al. 2007). Phosphat wird als Orthophosphat (Pi) mittels spezifischer Phosphattransporter Proteine (H+:Pi) der periarbuskulären Membran von der Pflanzenzelle aufgenommen (PT4; MtPT4 in Medicago truncatula, LjPT3 in Lotus japonicus, StPT3 in Kartoffel, Solanum tuberosum; Javot et al. 2007; Pumplin & Harrison 2009; Pumplin et al. 2012). Karandashov et al. 2004 wiesen nach, dass PT4 nur aktiv ist, wenn die richtigen Pilzpartner, also Hyphen von Glomeromycota, in Kontakt mit Wurzeln kommen. Pathogene Pilze oder Endophyten lösen keine Aktivierung der Phosphat-Transporter aus. Die Aktivität des Phosphat-Transporters ist an einen Protonen Co-Transport gekoppelt, der über H+-ATPase energetisiert wird, die ebenfalls in der periarbuskulären Membran sitzt (Gianinazzi-Pearson et al. 1991; Wang et al. 2014).

Pilze, die mehr Phosphat liefern, erhalten mehr Zucker und sind so erfolgreicher bei der Mykorrhizierung, wie Kiers et mult. 2011 in einem eleganten Versuch an arbuskulären Mykorrhizen zeigten. Glomeromycota die die Pflanze weniger stark fördern, bilden weniger Arbuskel aus. Arbuskel werden nur vollständig ausgebildet, wenn P-Transporter, Zuckertransporter und H+-ATPasen gleichzeitig aktiv sind (Helber et al. 2011; Wang et al. 2014). Zucker-Transporter und Phosphat-Transporter arbeiten nachweislich gleichzeitig, ihre regulierenden Gene werden gleichzeitig exprimiert. Wird die Pflanze über Mykorrhizapilze mit ausreichend Phosphat versorgt, werden Symbiose unabhängige, pflanzliche Phosphat-Transporter reduziert (Liu et al. 1998).

Bei hohem externen Phosphatangebot werden aber die beiden Symbiose spezifischen Transporter deaktiviert (Helber et al. 2011). Es werden keine Arbuskel ausgebildet und das Wachstum der externen Hyphen wird um ein Vielfaches verringert und folglich auch die Phosphataufnahme aus dem Boden. Nach Ergebnissen von Breullin et al. 2010, reduzieren hohe Phosphatgaben auch den Gehalt an Xylose und somit wahrscheinlich die Aktivierung des Monosaccharid-Transporters. Die Effekte sind schon messbar, bevor die Mykorrhizierung verringert wird. Die Koppelung dieser Prozesse ist somit genetisch fein reguliert und wird durch den jeweiligen Ernährungsstatus beeinflusst. Als Folge von Phosphatdüngung kann die Mykorrhizierung völlig unterbleiben. Es zeigt sich also ein bemerkenswert ökonomisches Verhalten der Pflanze.

In von Arbuskeln besiedelten Zellen sind Plastiden frei von Stärke und ihre Membranstruktur und Physiologie verändert gegenüber stärkehaltigen Plastiden in benachbarten, pilzfreien Zellen (Daher et mult. 2017). Man kann daraus schließen, dass angelieferte Zucker vom Pilz verbraucht werden. Die Autoren schließen auf eine unterversorgte, pflanzliche Zelle, was zum Absterben der Arbukel beitragen könnte. Dem ist allerdings entgegen zu halten, dass Zellen mehrfach von Arbuskeln besiedelt werden können, sodass aktive neben abgestorbenen Arbuskeln gefunden werden. Solange ist offensichtlich ausreichend Glucose in der pflanzlichen Zelle vorhanden.

Für Ektomykorrhizen wurde für das System Pinus pinaster-Hebeloma cylindrosporum ein H+:Pi Symporter (HcPT2) nachgewiesen, der von außerordentlicher Bedeutung zu sein scheint (Becquer et mult. 2018). Er sorgt in den Hyphenspitzen des freien Myzels für eine gesteigerte Aufnahme von Phopshat aus dem Medium und - bemerkenswerter Weise - im Hartigschen Netz für den Export von Phosphat. Die Expression des Transportergens ist bereits beim ersten Kontakt der Hyphen mit der Wurzeloberfläche nachzuweisen und wird durch die Pflanze induziert. Die Expression dieses Gens ist auch notwendig für die Bildung des Hartigschen Netzes. Wird das Gen blockiert, ist nachweislich die Phosphatversorgung der Pflanze reduziert.

Für die erste Anlage von Mykorrhizen an Sämlingen sind bereits die Keimblätter als Exporteure von Saccharose außerordentlich wichtig sind. Bei Entfernung oder Verletzung wird kein Hartig Netz angelegt (Bâ et al. 1994). Eine künstlich verminderte Photosynthese führt zu einer geringeren Phosphataufnahme durch Ektomykorrhizen (Bücking & Heyser 2001). Im Hartig Netz wurden pilzliche Glucose-Transporter nachgewiesen, die teilweise hohe Ähnlichkeit mit den Glucose-Transportern von Glomus aufweisen (Hacquard et al. 2013).

Weitere Kontrollen der Verteilung des Kohlenstoffs zwischen den Symbioten liegen bei den unterschiedlichen Speichermöglichkeiten von Hyphen und Wurzelzellen. Pflanzen speichern Stärke, die Pilze nicht zugänglich ist und können so den Abfluss von Kohlenhydraten kontrollieren. Stärke wird in nicht besiedelten Zellen und im Zentralzylinder der Wurzeln gespeichert und nur bei Bedarf abgebaut, z. B. für den Austrieb neuer Wurzeln. Pilze speichern Trehalose und Glycogen als Kohlenhydrate sowie Lipide als Fette, die Pflanzen nicht zugänglich sind. Ein Rückfluss der Glucose in die Pflanzenzelle wird so verhindert und ein ständiger Bedarf nach Glucose aufrechterhalten. Der Kohlenstoff-Metabolismus der Ektomykorrhizapilze ist insgesamt gut geklärt und unterscheidet sich nicht von dem saprophytischer Pilze (Deveau et al. 2008). Trehalose ist ein lösliches Disaccharid, das als schnell verfügbarer und transportabler C-Vorrat zur Verfügung steht. Fajardo Lopez et al. 2007, wiesen eine Steigerung der Genaktivitäten für die Synthese von Trehalose im Hartigschen Netz nach (Amanita muscaria AmTPS, AmTPP, AMTP). Gesteigerte Trehalose-Synthese kann durch Kälte und Trockenstress induziert und so der osmotische Wert der Myzelien und damit der Frostschutz von Hyphen verbessert werden (Niederer et al. 1992; Tibbett et al. 2002). Trehalose schützt Proteine in den Membranen vor Austrocknung (Crowe 2007).

Glycogen und Lipide dienen als langfristige Speicherprodukte der Pilze. Bis zu 70 % der Zucker in den Ektomykorrhizen können als Glykogen vorliegen. In Glomeromycota können Lipide mehr als 25 % des Trockengewichtes von Hyphen, Vesikeln und Sporen ausmachen. Es handelt sich um Triacylglyceride, an deren Bildung unterschiedliche Fettsäuren beteiligt sind. Daneben kommen Phospholipde und Glycolipide vor. Ausgangsverbindung für die Bildung von Lipiden ist bei Pilzen und Tieren die Fettsäure C16. Neuere molekulare Befunde deuten darauf hin, dass Gene zur Synthese von C16 in den Gloeromycota fehlen, sie also auch die Fettsäure von der Pflanze erhalten müssen (Keymer et mult. 2017; Luginbuehl et mult. 2017). Nach molekularen Befunden fehlt den Glomeromycota zwar der cytosolische Enzymkomplex, der sonst der Synthese dient, sie haben aber eine Lipid-Synthesemöglichkeit in den Mitochondrien (Wever et al. 2014). Mit Hilfe der Plasmaströmung gelangen Lipide und Glycogen in die externen Hyphen und in die Sporen der Glomeromycota (Bago et al. 2003). Keimende Sporen der Glomeromycota leben kurzfristig von dieser Lipidreserve.

Signale zur Partnererkennung

Eine Symbiose zwischen freilebenden Organismen, wie Pflanzen und Mykorrhizapilzen, setzt eine Partnererkennung voraus. Diese beginnt breits, bevor Pilz und Pflanzenwurzel in engem Kontakt sind und setzt sich während der Mykorrhzierung in einem komplexen Signalaustausch fort. Dabei werden kleine, leicht zu transportierende Moleküle verwendet, die an spezifische Rezeptoren der Partner binden und weitere Reaktionen aktivieren. Man kann von symbiotischen Signalketten sprechen, durch die Pflanzen Pathogene von Symbionten und Glomeromycota von Rhizobien, trotz vieler Gemeinsamkeiten, unterscheiden. Wenig bekannt ist bisher über die Signalketten in Ektomykorrhizen, Orchideen und Ericaceen.

Alle Pflanzenwurzeln, die arbuskuläre Mykorrhizen bilden, geben Strigolactone als Botenstoffe ab, um Glomeromycota weitgehend unspezifisch anzulocken. Rhizobien nutzten später diese Erkennung, genauso wie einige pflanzliche Wurzelparasiten. Der Botenstoff, das Hormon Strigolacton, stammt aus dem Carotinoid-Stoffwechsel und wurde zunächst als Signalmolekül für die Keimung der Samen des Wurzelparasiten Striga (Orobanchaceae, Sommerwurzgewächse) entdeckt, daher der Name. Strigolactone, Strigol, Orobanchol, Solanacol und Isomere, aktivieren in Sporen und Hyphen schon bei sehr geringer Konzentration (10^-13M) und sehr rasch den Energiestoffwechsel (Besserer et mult. 2006), regen damit die Sporenkeimung an und stimulieren Wachstum und Verzweigung der Hyphen. Strigolactone sind die bisher einzigen, nachgewiesenen Signalstoffe mit derartiger Wirkung und unter den arbuskulär mykorrhizierten Pflanzen allgemein verbreitet (Parniske 2008; Gough & Bécard 2017).

Strigolactone werden von der Wurzel vermehrt unter Phosphatmangel abgegeben, stimulieren also besonders Symbioten, die die Phosphataufnahme verbessern (López-Ráez et mult. 2008). Nach der Besiedelung durch Glomeromycota wird die Produktion von Strigolactonen stark verringert, eventuell als Folge der besseren Phosphat-Versorgung. Gleichzeitig wird die Keimung und Besiedelung durch die Wurzelparasiten Striga oder Orobanche (Sommerwurzen) deutlich gesenkt (Lendzemo et al. 2007).

Mykorrhizapilze geben ihrerseits Signalmolküle (sog. Effektoren) ab, die von entsprechenden, spezifischen Rezeptor-Proteinen in der Zellmembran der Pflanzenwurzel als Symbionten zugehörig erkannt werden (Plett & Martin 2012; Oldroyd 2013). Bereits in der Vorbereitungsphase, also noch vor einem engen Kontakt mit der Wurzel, stimulieren Lipo-Chitooligosaccharide (LOCs) von Glomeromycota Wachstum und Verzweigung von Wurzeln (Maillet et mult. 2011). Diese LOCs wurden zunächst als Myc-Faktoren bezeichnet und sind, wie der Name sagt, kurzkettige Chitingerüste mit entsprechenden Anhängseln. Sie ähneln den „Nod-Faktoren“ bei der Knöllchenbildung, sind aber nicht identisch. Ihre Bindung an spezielle Rezeptoren der Zellmembran der Wurzelrindenzellen löst über einen noch nicht bekannten Botenstoff eine rhythmische Veränderung des Gehaltes an Calcium-Ionen im Zellkern benachbarter Zellen aus (sog. Cacium-Spiking), das weitere, komplexe Aktivierungen und symbiose-spezifische Umprogrammierungen in den Wurzelzellen bewirkt, die letztlich zur Ausbreitung des Myzels und zur Anlage der Arbuskel führen (Luginbuehl & Oldroyd 2017).

Die Ausbreitung von AMF Myzel in der Wurzel wird aber offenbar von der Pflanze kontrolliert. So ist die Wurzelspitze (Meristem und Streckungszone) normaler Weise nicht besiedelt. Die Besiedelung der weiter distal liegenden Wurzelabschnitte wird durch das NSP2 Gen kontrolliert, indem das Transcript als Signalgeber wirkt, im Anschluss an die Erkennung der Myc-LOCs. Im apikalen Bereich wird NSP2 aber durch eine spezielle mikroRNA (miR171h) gespalten und so unwirksam gemacht. Diese experimentell gezeigten Abläufe scheinen bei den mykorrhizierten Angiospermen verbreitet zu sein, fehlen aber bei Pflanzen, die ohne Mykorrhiza auskommen (Lauressergues et mult. 2012). Pflanzliche miRNAs beieinflussen Signalketten nach neuen Befunden sowohl in pathogenen wie in mutualistischen Interaktionen vielfach. Es handelt sich um nicht-kodierende RNA von 18-21 Nucleotiden Länge, die in AM überwiegend Abwehrreaktionen verhindern (Plett & Martin 2018).

Als Signalgeber der Pilze wirken auch kleine Proteinmoleküle (SPs – small proteins oder SSPs – small secreted proteins), die von den Hyphen abgegeben, von der Wurzel aufgenommen und in die Zellkerne transportiert werden, wo sie symbiose-spezifische, genetische Signalketten auslösen. Bisher wurde ein solches Protein von Glomus intraradices genauer charakterisiert (Kloppholz et al. 2011). SP7 bewirkt im Kern der Wurzelzelle eine Absenkung der Abwehr durch Ethylen, die bei parasitischem Angriff erhöht würde (Gutjahr & Parniske 2013). Eine ähnliche Wirkung auf den Abwehrmechanismus durch ein solches „kleines Protein“ (MiSSP7) zeigten Plett et mult. 2014 für Laccaria bicolor bei der Ektomykorrhizierung der Pappel. Dieses Signalmolekül leitet die Unterdrückung von Genen ein, die von Jasmonsäure aktiviert werden und zu einer Abwehr des Symbionten führen würden.

Oberflächenvergrößerung durch freies, extraradikales Myzel

Von den Mykorrhizen ausgehend und durch sie gefördert, breiten sich die Hyphen im Boden aus und bilden das freie oder „extraradikale Myzel“ (außerhalb der Wurzel/radicula) (Abbildung 3.4.1). So entsteht eine stark vergrößerte, äußere Oberfläche der Wurzel, die die Wasser- und Mineralaufnahme der Pflanzen um ein Vielfaches verbessert. Glomeromycota können noch aus 12 cm Entfernung von der Wurzel Phosphat aufnehmen (Li et al. 1991) und zwischen der Fähigkeit, einen großen Bodenraum zu erschließen und der Phosphataufnahmerate wurde ein enger, artspezifischer Zusammenhang gefunden (Munkvold et al. 2004). Ektomykorrhizapilze breiten sich artspezifisch weit, bis zu 10 cm Entfernung von der Wurzel im Boden aus, wobei sich unterschiedliche „Explorationstypen“ mit kurzen, mittleren und langen Distanzen unterscheiden lassen (Weigt et al. 2012).

Das Myzel setzt sich aus sehr feinen Hyphenenden, die die Mobiliserung und Aufnahme der Nährstoffe übernehmen, und Transporthyphen zusammen, in denen Nährstoffe zur Mykorrhiza transportiert werden. Transporthyphen haben einen größeren Durchmesser oder können zu mehr oder weniger differenzierten Hyphensträngen, in oft arttypischer Weise gebündelt werden (Agerer 1991). Zur Versorgung der wachsenden Hyphen erfolgt ein Kohlenhydrattransport in Gegenrichtung. Nur die wachsenden Hyphenspitzen sind aktiv an der Mineralaufnahme beteiligt, geben Enzyme ab und säuern den Boden durch Protonenabgabe, z. B. bei der Aufnahme von Ammonium an. Die feinen, reich verzweigten, absorbierenden Hyphen haben aber nur eine kurze Lebenszeit und müssen daher laufend neu gebildet werden (Glomeromycota 5-7 Tage; Bago et al. 1998; Staddon et al. 2003).

Die feinen Saugwurzeln der Pflanzen können Makronährelemente wie Phosphat, Nitrat, Ammonium, Calcium, Magnesium sowie Mikronährelemente wie Zink nur aus dem Boden aufnehmen, wenn diese in Lösung vorliegen. Wurzeln können auch in einem gewissen Umfang das Bodenmilieu verändern und durch Abgabe von Protonen oder organischen Säuren Mineralien in Lösung bringen. Feinstwurzeln (< 0.5 mm Durchmesser) können aber nur in Bodenhohlräume eindringen und mit den Wurzelhaaren von etwa 10 µm Durchmesser Wasser und gelöste Substanzen aus Grobporen (50 – 10 µm) aufnehmen. Für Ionen, die nur eine geringe Diffusionsrate aufweisen wie Phosphat oder Ammonium, entsteht aber rasch eine Verarmungszone um die Wurzel. Pilzhyphen mit einem Durchmesser von < 5 µm, meist 2- 3 µm, können in Mittelporen (10 – 0.2 µm) der Bodenaggregate eindringen und damit Haftwasser (pF Wert 2.5 – 4.2) und darin gelöste Substanzen erreichen oder enzymatisch aufschließen. Versuche haben gezeigt, dass gerade an den Aggregatoberflächen ein großes Nährstoffpotential durch die Hyphen der Mykorrhizapilze erschlossen werden kann (von Wilpert et al. 1996). Mykorrhizapilze können auch Mineralien aus Gestein freisetzen (engl. mineral weathering), indem sie Protonen und organische Säuren abgeben wie Oxalsäure, Citronensäure, Ameisensäure oder Essigsäue und so zur besseren Versorgung mit Ca, Mg, K und Fe beitragen (Übersicht über Nachweise in Courty et al. 2005).

Die Phosphatversorgung

Da Phosphatmangel die häufigste Ursache von Wuchsstörungen bei Pflanzen ist und alle Mykorrhizapilze eine entscheidende Verbesserung der Versorgung bewirken, wurden diese Vorgänge seit langem intensiv untersucht (Plassard & Dell 2010). Phosphat kommt in der Natur als Apatit (Ca₃(PO₄)₂x Ca(Cl,F)₂ und Phosphorit Ca₃(PO₄)₂ im Gestein vor, in humushaltigen Böden liegen aber überwiegend Phytate (Myoinositolphosphate), Nukleinsäuren oder Phospholipide vor. In den humosen Böden der temperaten und tropischen Bergwälder kann der Anteil an organisch gebundenem Phosphat bis zu 90 % betragen (Wilcke et al. 2002). Phosphat wird aber von Pflanzen und Pilzen nur in Form von Orthophosphat (H₂PO₄', HPO₄’’) aufgenommen. Da eine Dissoziation von Phosphaten nur im sauren Bereich erfolgt, ist in Böden mit einem pH Wert über 5.6 bereits mit nur geringen Mengen an gelöstem Phosphat zu rechnen. Wurzeln und Bodenmikroorganismen können zwar durch Abgabe von Protonen und organischen Säuren den pH Wert absenken und Phosphat aus dem Gestein oder mittels saurer Phosphatasen auch aus Phytat freisetzen, der Beitrag der Mykorrhizapilze zur Phosphatfreisetzung durch Abgabe von niedermolekularen organischen Säuren, insbesondere von Oxalsäure bei Ektomykorrhizapilzen, Acetat, Formiat, Citrat und Malat bei Glomeromycota sowie der Aktivität von Phosphatasen ist aber um ein Vielfaches höher (sog. „rock eating fungi“, Jongmans et al. 1997).

Die Aktivität saurer Phosphatasen (Phosphomonoesterase und Phosphodiesterase) und die Hydrolysierung von Inositolhexaphosphat und anderer organischer Phosphatverbindungen wurde experimentell an Mykorrhiza-Kulturen mit Glomus intraradices nachgewiesen (Koide & Kabir 2000; Joner et al. 2000a). Eine Mithilfe von Bakterien zur Abspaltung von organisch gebundenem Phosphat ist daher auch bei Glomeromycota nicht erforderlich. Die Aktivität der sauren Phosphatase steigt bei zunehmendem Phosphatmangel, z. B. bei Erhöhung des pH-Wertes an. Ezawa et al. 2005, zeigten mit molekularen Nachweisen, dass Glomus etunicatum zusätzlich die Abgabe saurer Phosphatasen der Wurzel stimulieren kann. Auch Agaricomycotina und Ascomycota verfügen über saure Phosphatasen, mit deren Hilfe sie Orthophosphat aus organischen Verbindungen freisetzen können (McElhinney & Mitchell 1993). Versuche mit Laubstreu zeigten eine effiziente Verwertung (Perez-Moreno & Read 2000). Das Myzel von Rhizoscyphus (=Hymenoscyphus) ericae (Ascomycota) ist besonderes effektiv. Saure Phosphatasen in der fibrillären Oberfläche des Myzels, die nicht von Fe- und Al-Ionen gehemmt werden, ermöglichen die Nutzung von Fe- und Al-Hydroxyphytaten als P-Quelle und können so Erikagewächse auf sehr sauren Standorten mit Phosphat versorgen (Read et al. 2004). Zwischen einzelnen Pilzarten bestehen große Unterschiede; ein durchschnittlicher Beitrag der Hyphen zur P-Aufnahme der Pflanzen liegt bei 70-80 % (Plassard & Dell 2010). Nur Proteaceae, die keine Mykorrhizen bilden, dafür aber über ein besonders feines, dicht behaartes, enzymatisch aktives Wurzelsystem verfügen („proteoide Wurzeln“), zeigen höhere Phosphatase-Aktivitäten als mykorrhizierte Bäume (Steidinger et al. 2015).

Die Aufnahme von Orthophosphat erfolgt aktiv über Membran gebundene Transportproteine, die sowohl für Glomeromycota als auch für Mykorrhizapilze unter den Agaricomycotina nachgewiesen wurden (Javot et al. 2007; Plassard & Dell 2010). Die Membranproteine arbeiten als Protonen gekoppelter Symport und entsprechen einem aktiven, hochaffinen Aufnahme-System, d.h. die Phosphat-Aufnahme erfolgt bei sehr geringen Phosphat-Konzentrationen in der Bodenlösung (Km 1-10µM bzw. 55µM). Der GvPT- Transporter (Km 18 µM) in Glomus versiforme wird nur im extraradikalen Myzel, nicht in der Mykorrhiza exprimiert, gleichzeitig wird die P-Aufnahme der Wurzel verringert (Harrison & van Buuren 1995). Dagegen nimmt der Phosphat-Transporter GigmPT von Gigaspora margarita im freien, extraradicalen Myzel, sowie in den inter- und intrazellulären Hyphen Phosphat auf (Xie et mult. 2016). Phosphat-Aufnahme erfolgt, im Unterschied zur Zuckeraufnahme, auch in "aktivierten" Keimschläuchen und Sporen von Glomeromycota, d. h. nach Zugabe von Wurzelexudaten und CO₂ (Lei et al. 1991), ohne diese Stimulation aber nur nach Ausbildung einer Mykorrhiza. Mehrheitlich werden die Transportproteine und die zugehörigen Gene aktiv, wenn das Phosphatangebot gering und die Versorgung der Pflanzen niedrig ist.

Das Phosphation wird zunächst an ADP gebunden und als ATP in die Vakuole geschleust und dort zu langen Ketten aneinandergefügt. Dies ist eine beondere Eigenschaft von Pilzen. Als Polyphosphate können so große Mengen an Phosphat osmotisch unwirksam gespeichert werden (Klionsky et al. 1990; Cole et al. 1998). Die Fähigkeit der Pilze Polyphosphate zu bilden war mit Sicherheit eine wichtige Voraussetzung für die Entstehung und die langfristige, erfolgreiche Verbreitung der Mykorrhiza-Symbiosen (Hijikata et al. 2010). Der Transport erfolgt in den Vakuolen über weite Strecken, wobei Aquaporine und der Wasserstrom beteiligt sind (Kikuchi et al. 2016). Letzlich treibt der Transpirationsstrom der Pflanze den Wassertransport an. Ein bessere Versorgung mit Phosphat erlaubt eine längere Öffnung der Spaltöffnungen und damit auch eine erhöhte Photosynthese. So wird die Zuckerversorgung der Pilze auch unter Trockenstress gewährleistet.

Synthese und Abbau von Polyphosphaten in Pilzen sind gut untersucht und schwerpunktmäßig in Hefe (Saccharomyces cerevisiae) und Neurospora crassa geklärt worden (Beever & Burns 1980; Schröder & Müller 1999). Es handelt sich um energiereiche -P-O-P- Bindungen (Phosphoanhydrid-Bindung), die nicht nur eine Phosphatreserve sondern auch ein Energiedepot darstellen (Abbildung 3.4.2). Mit Hilfe der Röntgenmikroanalyse (EDXA) kann Phosphor, mit der Elektronen-Energieverlust-Spektroskopie (EELS/EF-TEM) auch polyPi an der Nahkantenfeinstruktur nachgewiesen werden (Kottke & Martin 1994; Bücking et al. 1998; Abbildung 3.4.2). Saito et al. 2006, nutzten die gelbe Fluoreszenz unter UV-Licht nach DAPI-Färbung (6-diamidino-2-phenylindole) und Antikörper-Markierungen zu einer eindrucksvollen Darstellung der Polyphosphate in Phialocephala fortinii, einem endophytischen Pilz in Wurzeln (engl. „dark septate endophyte“). Kuga et al. 2008 führte einen ähnlichen Nachweis (EF-TEM und Antiköper) an gefriersubstituierten Schnitten von Gigaspora margarita (Glomeromycota) Myzel durch.

Polyphosphate werden je nach Kettenlänge (drei bis mehrere tausend Atome) gelöst oder gelartig in den Vakuolen gespeichert (Saito et al. 2006). Polyphosphate bis zu einer Kettenlänge von 20 Einheiten sind säurelöslich und füllen in gelartiger Form die Vakuolen der Hyphen, längerkettige bilden Niederschläge. Durch Bindung von Kationen wie Aluminium können schwer lösliche Komplexe gebildet werden (Martin et al. 1994). In den extraradikalen Hyphen kommen eher langkettige Polyphosphate, in den interradikalen kurz- und langkettige vor (Solaiman et al. 1999; Ohtomoto und Saito 2005).

Entwässerung, wie bei der Einbettung in Kunstharz oder der Färbung mit Toluidin führt zu längeren Ketten und zur Bildung von bereits im Lichtmikroskop sichtbaren, metachromatischen, mehrfarbigen Niederschlägen (sog. Volutingrana; Abbildung 3.4.3). Kryofixierte Hyphen in den Mykorrhizen zeigen dagegen diffus gefüllte Vakuolen. Da Phosphate Osmium binden, erscheinen die Niederschläge im Transmissions-Elektronenmikroskop als dunkle, elektronendichte Körper (Abbildung 3.4.3). Polyphosphate wurden vereinzelt auch in den Zellwänden von Hyphen gefunden, vermutlich gebunden an Mannan, Chitosan oder anderen Wandbestandteilen (Väre 1990; Kuga et al. 2008). Die Bedeutung ist unklar. Es ist nicht auszuschließen, dass es sich um Präparationsartefakte handelt (Beever & Burns 1980).

Polyphosphate können als Polyanion metallische Kationen wie K, Ca, Mn, Mg, Zn, Fe, Cu, Cd, Cs, Al binden (Abb. 3.4.2, EDX-Spektrum). Vorallem K und Mg Ionen werden zur Kompensation der freien Bindungen parallel zur Phosphataufnamhe über entsprechende Tonopasten- Transportproteine aufgenommen. Eine gesteigerte Phosphataufnahme kann so auch die Versorgung mit mineralischen Nährelementen verbessern, so für Zn und Cu, die für über 70 Enzyme notwendig sind (George et al. 1994). In den Polyphosphaten werden auch basische Aminosäuren, insbesondere Arginin, Glutamin und Glutamat in erheblichem Umfang und in osmotisch unwirksamer Form gespeichert und transportiert (Cruz et mult. 2007; Abbildung 3.4.3). N wurde auch mittels ESI-Spektroskopie in den Polyphosphaten nachgewiesen (Abbildung 3.4.3; Turnau et al. 1993; Dexheimer et al. 1996; Kottke et al. 1998).

Polyphosphate können aber auch schützend wirken, wenn sie potentiell toxische Elemente wie Al in Form von Aluminiumhydoxyphosphat-Komplexen unterschiedlicher Kettenlänge irreversibel binden (Abbildung 3.4.2) (Martin et al. 1994; Kottke & Martin 1994). Das für nicht mykorrhizierte Wurzeln schädliche, freie Aluminium wird in den Hyphen gespeichert und gelangt so nur in sehr geringen Mengen in die Pflanze. Studien an mykorrhizierten Baum-Sämlingen fanden keine Beeinträchtigung der physiologischen Funktionen durch Aluminium (Cumming & Weinstein 1990). An den Myzelien lassen sich auch nach längerer Exposition keine zellulären Schäden erkennen. Daher sind dem Aluminium zugeschriebene Schäden an mykorrhizierten Bäumen eher auf Phosphatfestlegung in Al-Polyphosphaten und damit P-Mangel als auf Al-Toxizität zurückzuführen.

Die Menge der Polyphosphate korreliert zum P-Angebot und zum Versorgungszustand des Myzels und kann über 10 % des Trockengewichtes der Hyphen ausmachen. Die P-Konzentration in den Hyphen kann 1000-fach über dem Bodenwert liegen. Hijikata et al. 2010, bestimmten den Anteil an Polyphosphat zum gesamten Phosphat-Gehalt der extraradikalen Hyphen einer Glomus Art als über 60 %. In den Hyphenmänteln des Maronenröhrlings (Xerocomus badius) wurde eine Hyperakkumulation von Polyphosphat gefunden (Kottke et al. 1998).

In den Arbuskeln und den Hyphen des Hartigschen Netzes werden die Polyphosphate mit Hilfe von Endo- und Exophosphatasen abgebaut und Orthophosphat in den Apoplast/Interfazialraum abgegeben, ein passiver, konzentrationsabhängiger Efflux (Solaiman & Saito 2001; Kiers et mult. 2011). Auch hierbei wurde eine Regulation des Nährstoffaustausches zwischen den Partnern gefunden: wird weniger Zucker geliefert bleibt mehr Phosphat in den langkettigen Polyphosphaten gebunden (Bücking and Shachar-Hill 2005).

Die Stickstoffversorgung

Stickstoffaufnahme aus dem Boden

Stickstoffverbindungen gelangen ausschließlich durch Organismen in den Boden. Luftstickstoff (N₂) bindende Bakterien (Cyanobakterien, Actinomyceten, Rhizobien) sind die wesentliche primäre Quelle für den Stickstoffgehalt des Bodens. Abgestorbene Pflanzen, Tiere und Pilze stellen einen weiteren, großen Vorrat dar, der im Humus, häufig in phenolhaltigen Proteinen festgelegt wird.

Die organischen Reste müssen von Bodenorganismen aufgeschlossen werden, um Stickstoff in löslicher Form als Nitrat, Ammonium und Aminosäuren zu erhalten. Der Anteil dieser löslichen Stickstoffverbindungen hängt von Bodentyp, Vegetation und Klima ab. Während Nitrat frei beweglich im Bodenwasser vorkommt, dadurch aber auch leicht ausgewaschen wird, ist Ammonium wenig mobil und an Bodenteilchen gebunden. Inselsbacher & Näsholm 2012 wiesen kürzlich mit Hilfe einer Mikrodialyse im Feld nach, dass Aminosäuren 80 % des pflanzenverfügbaren, diffusiblen Stickstoffs im Boden borealer und arktischer Wälder bilden, Ammonium und Nitrat dagegen nur 10 % beitragen. Die Mehrzahl bisheriger Arbeiten berücksichtigte nur Ammonium und Nitrat aus wässrigen Bodenextrakten für die Pflanzenernährung, wobei Ammonium 80 % der Fraktionen stellte. Die neuen Ergebnisse zeigen die Wichtigkeit von Analysen an ungestörten Bodenproben.

Die größten Stickstoffspeicher unter den Bodenorganismen sind Ektomykorrhizen. Die Speicherung und die Humusbindung verhindern die Auswaschung aus dem Boden. Der gespeicherte Stickstoff vermindert gleichzeitig die Menge an frei verfügbarem, löslichem Stickstoff und verstärkt so die Abhängigkeit der Bäume von den Mykorrhizapilzen (Franklin et al. 2014). Auch hier liegt also wieder ein sich selbst verstärkender Effekt der Symbiosen vor.

Während schnell eine N-Verarmungszone um die Wurzel entsteht, können die Spitzen wachsender Hyphen der Mykorrhizapilze entferntere Bodenteilchen erreichen und so eine vergrößerte Oberfläche der mykorrhizierten Wurzel bewirken. Glomeromycota steigern nur auf diese Weise die Aufnahme löslicher Stickstoffverbindungen, denn der große Vorrat an organisch gebundenem Stickstoff ist Glomeromycota, mangels Enzymen, nicht zugänglich (Abbildung 3.4.4; Kleber et al. 2015). Mykorrhizapilze der Agaricomycetes und Asomycota können jedoch, wie ihre saproben Verwandten, organisch gebundenen Stickstoff enzymatisch freisetzen und tragen so entscheidend zur Stickstoffversorgung der Pflanzen bei (Abbildung 3.4.4).

Die Konkurrenz zwischen Saprobionten und Mykorrhizapilzen um Nährstoffe im Boden wird verringert durch eine Verteilung auf unterschiedliche Bodenhorizonte (Abbildung 3.4.4; Lindahl et al. 2007; Clemmensen et al. 2013). In der oberflächlichen Nadel- und Laubstreu leben vornehmlich Saprobionten (Weißfäule- und Braunfäulepilze). Zwischen den Humushorizonten sind feine Zonierungen im Grad des Abbaus zu beobachten, die auch von unterschiedlichen Pilzarten bevorzugt werden (Abbildung 3.4.4). So findet man z. B. die leuchtend gelben Myzelien und Mykorrhizen von Piloderma croceum (Safrangelber Hautrindenpilz) in den obersten Humusschichten, die von Täublingen (Russula spp.) bevorzugt in tieferen, schon mit Mineralien durchsetzten Horizonten (Abbildung 5.7.2; Haug et al. 1986).

Glomeromycota haben keine Ektoenzyme zum Abbau organischer N-Verbindungen, nehmen aber Ammonium, Nitrat und Aminosäuren bis zu mehreren cm Entfernung im Umkreis der Wurzeln aus dem Fermentationshorizont auf (Hodge et al. 2001; Bago et al. 1996; Jin et al. 2005). Ammonium- und Nitrat-Transporter sowie Aminosäure-Permeasen wurden nachgewiesen (López-Pedrosa et al. 2006). Glomeromycota können Ammonium oder Nitrat aber nur aufnehmen wenn ihre Kohlenhydratversorgung durch die Pflanze gesichert ist, d. h. nur in Symbiose (Bago et al. 1996). Auch externer Kohlenstoff in Form von Acetat steigert die Stickstoffaufnahme nicht (Fellbaum et al. 2012). Eine verbesserte N-Aufnahme steht auch in engem Zusammenhang mit der gesteigerten P-Aufnahme durch die Mykorrhizapilze.

Die Mykorrhizapilze unter den Agaricomycetes nehmen bevozugt Ammonium und Aminosäuren auf, zusätzlich Dipeptide und Oligopeptide, seltener Nitrat (Müller et mult. 2007). Nitatreduktase ist zwar bei vielen Mykorrhizapilzen vorhanden, aber wenig aktiv. Bei gleichzeitigem Angebot von Ammonium und Nitrat, kann Nitrat zusätzlich aufgenommen aber nicht immer verwertet werden (Botton & Chalot 1995). In dem Orchideen-Symbionten Tulasnella calospora (Agariconycetes) wurden sowohl Ammoniumtransporter als auch Aminosäure-Transporter gefunden, aber keine Möglichkeit zur Aufnahme von Nitrat (Fochi et al. 2017; Nurfadilah et al. 2013). Der Orchideen-Symbiont Ceratobasidium kann hingegen Nitrat verwerten.

Diese Mykorrhizapilze sind wiederholt aus Braunfäulepilzen hervorgegangen und haben eine entsprechende, aber etwas unterschiedliche Gen-und Enzymausstattung für den Substratabbau. Mykorrhizapilze verfügen über Peroxidasen und Proteasen mit deren Hilfe sie Stickstoff aus Humusbestandteilen (stabile Komplexe von Proteinen, Peptiden oder Aminosäuren) aufschließen (Abuzinadah & Read 1986a, b, c; Finlay et al. 1992; Shah et mult. 2016). Es werden zunächst die Humus-Komplexe über oxidative Reaktionen aufgebrochen und anschließend die organischen Verbindungen enzymatisch abgebaut (Tunlid et al. 2017).

Während Weißfäulepilze über eine ganzes Bündel an Oxidasen und Enzymen verfügen, um Holz, einschließlich des Lignins, abzubauen, haben Braunfäulepilze und Mykorrhizapilze eine eingeschränkte Ausstattung. Mykorrhizapilze bauen mit Hilfe von Mangan-Peroxidasen und Laccasen sowie mittels der Fenton-Reaktion Humusbestandteile ab (Timonen & Sen 1998). Mangan-Peroxidasen oxidieren Mn(II) zu Mn(III), das mit Oxalsäure oder anderen organischen Säuren Komplexe bildet, die dann polyphenolhaltige Substrate oxidieren und abbauen. Interessanter Weise enthalten alle von Bödeker et al. 2009 untersuchten Proteinsequenzen der Manganoxidasen eine Aminosäure (D175), die essentiell ist für die Oxidation von Mn²⁺ zu Mn³⁺, aber die wichtigste Bindungsstelle (W164/W172) für die Oxidation von Aromaten fehlt. Das bedeutet, die Peroxidasen der Mykorrhizapilze können Lignin nicht vollständig abbuen (Hatakka 1994; Kohler et mult. 2015). Die humushaltigen Böden verarmen daher laufend an Stickstoff, während der Kohlenstoffgehalt zunimmt.

Laccasen (EC 1.10.3.2; p-Diphenyl:Dioxid Oxido-Reductasen) sind Multikupferoxidasen, die ein breites Spektrum von phenolischen Substraten oxidieren bei gleichzeitiger Reduktion von molekularem Sauerstoff zu Wasser ohne Bildung von Peroxid (Rivera-Hoyos et al. 2013). Die Fenton-Reaktion ((H₂O₂+Fe²⁺ + H⁺ = H₂O+Fe³⁺ + ·OH) ist ein wesentlicher Teil des oxidativen Humusabbaus bei Braunfäulepilzen und den Ektomykorrhizapilzen Kahler Krempling (Paxillus involutus) und Verwandter (De Beeck et al. 2018). Eine chemisch basierte Untersuchung zum Abbau von Streuextrakten durch den Kahlen Krempling (Paxillus involutus) zeigt Veränderungen der Seitenketten von Phenolringen aber keinen Abbau der Phenolringe selbst (Rineau et al. 2012).

Mn-Peroxidasen wurden in Kulturen von Piloderma byssinum, P. croceum und Tylospora fibrillosa, drei in humusreichen Fichtenwäldern weit verbreitete Mykorrhizapilzen aus der Familie der Atheliaceae, sowie in Fruchtkörpern von Täublingen (Russula spp.), Milchlingen (Lactarius spp.) und Schleierlingen (Cortinarius spp.) nachgewiesen, also auch in Arten die bisher als rein symbiotisch angesehen wurden. In Mykorrhizapilze wurden auch zahlreiche Gene für Laccasen nachgewiesen, so in Lactarius spp., Russula spp., Rhizopogon luteolus, Piloderma croceum, Tylospora fibrillosa, Tuber borchii (Chen et al. 2003; Courty et al. 2005; Bödeker et al. 2009; Martin et al. 2010; Shah et mult. 2016. Das Genom von Cortinarius glaucopus kodiert 11 Peroxidasen, vergleichbar viele wie Weißfäulepilze (Bödeker et al. 2014). Arten, die sich weit im Boden ausbreiten, sind dabei effektiver als solche mit wenig Myzel und nur geringerer Ausbreitung (Hobbie & Agerer 2010). Entsprechend sind Suillus luteus (Butterröhrling) und Paxillus involutus (Kahler Krempling) sehr effektive Humuszersetzer (Shah et mult. 2017).

Besonders hohe enzymatische Aktivitäten für den Abbau von Humus wurden für Rhizoscyphos ericae und in nah verwandten Isolaten von Meliniomyces sowie Oidiodendron maius (Leotiomycetidae, Ascomycota) gefunden. Es sind dies häufige Mykorrhizapilze von Heidekräutern auf extrem nährstoffarmen, saurem Humus. Diese Pilze haben sowohl ausgeprägte saprobe als auch symbiotische Fähigkeiten. Humus abbauende Enzyme und die entsprechende Zahl an Genen sind sogar vermehrt im Vergleich zu saproben Pilzen, d. h. sie können u. a. auch Cellulose und Pektin abbauen. Das Enzymprofil für den Abbau von Zellwänden unterscheidet sich deutlich von dem der Ektomykorrhizapilze (Martino et mult. 2018).

Saure Proteinasen wurden in Reinkulturen auf künstlichen Substraten (BSA Bovine-Serum-Albumin, Gliadin, Blütenpollen, Laubstreu) zahlreicher Mykorrhizapilze nachgewiesen (Liste in Leake & Read 1997; Nehls et al. 2001). Gene für Proteasen sind bei den Mykorrhizapilze unter den Agaricomycotina weit verbreitet und gegenüber Saprobionten nicht verringert, z. T. sogar vermehrt worden (Martin et mult. 2008 und Martin et mult. 2010; Wolfe et al. 2012). Damit können diese Pilze Proteine abbauen und die daraus gewonnenen Aminosäuren, z. T. auch kurze Peptide (Oligopeptide) aufnehmen (Chalot & Brun 1998).

Speicherung, Transport und Übergabe an die Pflanze

Das aufgenommene Ammonium wird zur Bildung von Aminosäuren verwendet und bevorzugt als Arginin, aber auch Glutamin und Glutamat gespeichert (Chalot et al. 2006; Cruz et mult. 2007). Die Stickstoffspeicherung der Myzelien hängt von der Photosyntheseleistung und dem Transport von Saccharose in die Wurzeln ab (Högberg et mult. 2010; Fellbaum et al. 2012). Die Speicherung erfolgt in Vakuolen, osmotisch unwirksam an Polyphosphate gebunden und wird auf diese Weise in die Mykorrhizen transportiert (Jin et al. 2005). Der Transport erfolgt rasch, am untersuchten Beispiel wurden 3 nmol N mg^-1 Trockenmasse h^-1 transportiert (Cruz et mult. 2007). Nur ein geringer Teil (3 - 30 %) des aufgenommenen Stickstoffs wird aber an die Pflanze weitergegeben, der größte Teil bleibt im freien Myzel (Hodge & Fitter 2010).

Sowohl Aminosäuren (Glutamin, Glutamat, Arginin) als auch Ammonium gelangen von den Hyphen zunächst in den Apoplast der Wurzel und werden dort über unterschiedliche Mechanismen von den Wurzelzellen aufgenommen. Sowohl für Glomeromycota als auch für Agaricomycotina und Tuber melanosporum (Ascomycota), wurde gezeigt, dass Arginin mittels Arginase und Urease abgebaut wird und NH⁴⁺ in den periarbuskulären Raum (Interfazialraum) bzw. die Zellwand gelangt (Chalot et al. 2006; Dietz et al. 2011; Hacquard et al. 2013). Da das Zellwandmilieu einen ph-Wert von 4.5 bis 5.5 hat, ist Ammonium in der protonierten Form vorhanden, wird aber zu NH₃ deprotoniert bevor es mittels Ammoniumtransporter von der Pflanzenzelle aufgenommen wird. In Orchideenkeimlingen mit Tulasnella calospora konnte dieser Mechanismus nicht gefunden werden. Hier nehmen die Hyphen Ammonium aus dem perihyphalen Apoplast auf und geben Aminosäuren an die Pflanze ab (Fochi et al. 2017).

Die Übergabe von Stickstoff an die Pflanze erfolgt bei Glomeromycota nach derzeitigem Wissensstand nur in Form von Ammonium (Bücking & Kafle 2015; Koegel et al. 2015). Symbiose-spezifische Ammoniumtransporter wurden in Medicago truncatula und Lotus japonicus gefunden (Gomez et mult. 2009; Guether et al. 2009). Die Ammoniumübergabe an die Pflanze steigt, wenn mehr Zucker an den Pilz geliefert wird (Fellbaum et al. 2012). In Ektomykorrhizen werden Wahrscheinlich Ammonium und Aminosäuren von der Pflanze übernommen (Chalot & Brun 1998; Chalot et al. 2006). Die Vorgänge sind aber noch nicht geklärt (Müller et mult. 2007). Erste Ergebnisse am Orchideen-Symbionten Tulasnella calospora (Agariconycetes) zeigen, dass überwiegend Aminosäuren (Arginin, Lysin, Histidin) von den Zellen des Protocorms aufgenommen werden. Isotopen-Untersuchungen und molekulare Daten stimmen diesbezüglich überein (Cameron et al. 2006; Fochi et al. 2017). Um Ammonium im Apoplast des besiedelten Protocorms scheinen Pilz und Pflanze zu konkurrieren (Fochi et al. 2017).

Kohlenstoff aus Stickstoffverbindungen

Ektomykorrhiza-Pilze können keine lebenden Zellen angreifen und daher wahrscheinlich keine Kohlenhydrate aus dem Abbau von komplexen Kohlenhydraten gewinnen (Nagendran et al. 2009; Plett & Martin 2011; Floudas et mult. 2012; Lindahl & Tunlind 2015). Nach Untersuchungen von Treseder et al. 2006, werden nur etwa 2% der benötigten Kohlenhydrate von Ektomykorrhiza-Pilzen aus dem Abbau von Streu gewonnen und dies ist wahrscheinlich auf die Aufnahme von Aminosäuren zurückzuführen. Polysaccharide die während des Abbaus von Streuextrakten anfallen, wurden z. B. vom Kahlen Krempling (Paxillus involutus) nicht verwertet (Rineau et al. 2012). Nur ein Cellulase-Gen der Familie GH5 (Endoglucanasen), keine der Familien GH6 und GH7 (Cellobiohydrolasen), sehr wenige für Hemicellulose und Pektin-Abbau wurden in L. bicolor und Tuber borchii (Martin et mult. 2008, Martin et mult. 2010) und Paxillus involutus bisher nachgewiesen (Rineau et al. 2012). Der Verlust der Gene für Cellobiohydrolasen wurde für weitere ECMF bestätigt (Wolfe et al. 2012). Der Verlust von Genen für den Abbau von Zellulose und Pektinen ist ja eine notwendige Anpassung an die symbiotische Lebensweise.

Im Widerspruch zu den molekularen Ergebnissen steht der enzymatische Nachweis von Cellobiohydrolase an Mykorrhizen aus dem Freiland (Courty et al. 2005). Es ist nicht auszuschließen, dass an den Freiland-Mykorrhizen weitere Mikroorganismen die Ergebnisse verfälschten. An Ektomykorrhiza-Pilzen, die große Mengen an Bodenmyzel bilden (z. B. Hysterangium ssp., Gautieria ssp., Suillus spp. oder Piloderma croceum) wurden aber Esterasen zum Abbau von Fettsäuren nachgewiesen (Caldwell et al. 1991). Ektomykorrhizen beschleunigen den Abbau von Humus mittels oxidativer Enzyme, wenn sie gut mit Glucose aus der Photosynthese versorgt werden (Dijikstra et al. 2007). Durch die Pflanzung exotischer, ektomykorrhizierter Kiefern (Pinus radiata) in den Gras-Paramos der Anden, kam es z. B. zu irreversiblem Abbau der Jahrtausende alten Humusauflage und damit zu einem Verlust der gespeicherten Nährstoffe durch die Massenentwicklung des Mykorrhizapilzes Suillus luteus (Butterpilz) (Chapela et al. 2001).

Die Mykorrhizapilze der grünen Orchideen (Tulasnella, Ceratobasidium, Sebacina) haben jedoch noch die Fähigkeit, Zellwandbestandteile wie Xylan und Pektin sowie Cellulose, wenn auch in geringem Maße, abzubauen (Nurfadilah et al. 2013; Stöckel et al. 2014). Die Zahl der Genkopien für Zellwand abbauende Enzyme ist bei diesen Pilzgruppen wesentlich höher als bei Ektomykorrhiza-Pilzen (Kohler et mult. 2015). Die Ergebnisse von Stöckel et al. 2014 und Fochi et al. 2016 deuten aber darauf hin, dass auch von diesen Pilzen vor allem Stickstoff geliefert und mittels Aminosäuren zur C-Versorgung beigetragen wird. Insbesondere das chlorophyllfreie Protocorm der Orchideen ist sehr reich an Stickstoffverbindungen.

Stickstoffdüngung

Ein Überangebot an Ammonium und Nitrat, z. B. durch Düngung oder atmosphärischen Eintrag aus Landwirtschaft und Verkehr führt, wie diverse Studien zeigen, zu einer vermehrten Bildung von Aminosäuren im Myzel und Hyphenmantel von Ektomykorrhizen (Wallander 1992; Turnau et al. 2001). Stehen nicht ausreichend Zucker zur Verfügung, wird kein Glycogen mehr im Myzel gespeichert. Offenbar gibt es für die Mykorrhizapilze keinen Schutz vor einem Stickstoffüberangebot. Überdüngung führt zu einem gestörten Nährstoffgleichgewicht in den Pilzen, zu einem veränderten Artenspektrum der Mykorrhizapilze und zu einer geringeren Zahl an Mykorrhizen und Fruchtkörpern (Wallenda & Kottke 1998; Peter et al. 2001; Bidartondo et al. 2001). Högberg et al. 2011 fanden eine Erholung unter derzeitigen Umweltbedingungen erst nach 6 bis 20 Jahren. Im Laborexperiment konnte das Gleichgewicht zwischen Glycogen Speicherung und „Ammoniumentsorgung“ im Myzel durch Verdoppelung des CO₂-Angebots und entsprechende Steigerung der Photosynthese der Fichtensämlinge wieder hergestellt werden (Turnau et al. 2001). Eine verminderte Versorgung der Mykorrhizen mit Glucose würde auch den Humusabbau verringern, da die oben beschriebenen, oxidativen Mechanismen eine gute Energieversorgung benötigen (Tunlid et al. 2017). Man kann daraus ableiten, dass der hohe Stickstoffeintrag aus Verkehr und Landwirtschaft in unsere Wälder ohne den Anstieg von CO₂ zu noch stärkeren Schäden bei Bäumen und Pilzen führen würde. Ähnliches gilt auch für arbuskulär mykorrhizierte Pflanzen. Ein Anstieg des CO₂ Gehaltes der Luft führt zu bevorzugter Investition in die Myzelien (Treseder 2004).

Hyphennetzwerke zwischen Pflanzen

Über Myzel, das sich von Mykorrhizen im Boden ausbreitet, können weitere Wurzeln der gleichen Pflanze aber auch die Wurzeln anderer Pflanzenindividuen erreicht und mykorrhiziert werden. Dabei kann eine physische Vernetzung (CMN, common mycorrhizal network) von Mutterpflanzen und Sämlingen oder von ganz unterschiedlichen Pflanzenarten entstehen, wie experimentell für ektomykorrhizierte und für arbuskulär mykorrhizierte Pflanzen anschaulich gezeigt wurde (Finlay & Read 1986a; Finlay & Read 1986b; Francis et al. 1986). Es wurde der Nachweis erbracht, dass aus dem Boden aufgenommener Stickstoff oder Phosphat über Hyphenverbindungen zwischen den Mykorrhizen zweier Pflanzen transportiert werden kann. Spätere Untersuchungen bestätigten diese Ergebnisse und zeigten, dass auch Kalium und radioaktives Cesium über Hyphenverbindungen verteilt werden können (Simard & Durall 2004; Meding & Zasoski 2008; Gyuricza et al. 2010a). Die Elemente bleiben aber mehrheitlich in den Hyphen und gelangen nur in geringen Mengen in die Pflanzen (Meding & Zasoski 2008; Gyuricza et al. 2010b).

Von größerer Bedeutung ist die Frage, ob auch Kohlenstoff über Hyphenverbindungen von einer Pflanze zu einer anderen gelangen kann. So könnten Altbäume in schattigen Wäldern ihre eigenen Sämlinge unter den geringen Lichtbedingungen zusätzlich mit Kohlenhydraten versorgen oder Orchideen ihre chlorophyllfreien Protocorme ernähren. Tatsächlich liegen zahlreiche Beobachtungen vor, dass Sämlinge von ektomykorrhizierten Bäumen und Protocorme von Orchideen am häufigsten in der Nähe der Mutterpflanzen auftreten. Außerdem zeigten molekulare Identifizierungen, dass genetisch sehr nah verwandte Sippen der Pilzpartner in einem engen Areal an zahlreichen Individuen Mykorrhizen bilden (Simard & Durall 2004).

In Experimenten wiesen Simard et al. 1997 bidirektionalen C-Transport nach zwischen mykorrhizierten Jungpflanzen von Birke (Betula payrifera) und Douglasie (Pseudotsuga menziesii) mit Hilfe von ¹³CO₂ bzw. ¹⁴CO₂ Markierungen, wobei im tieferen Schatten stehende Pflanzen mehr C erhielten als gut belichtete. Die beiden Baumarten hatten sieben gemeinsame Pilzpartner, die etwa 90 % der Mykorrhizen bildeten. Von großer Bedeutung ist der Kohlenstofftransport von grünen Pflanzen zu mykoheterotrophen, chlorophyllfreien Pflanzen, die über gemeinsame Mykorrhizapilze verbunden sind, wie der Fichtenspargel (Monotropa hypopitys) und die die Nestwurz (Neottia nidus-avis) (siehe Kapitel "Mykoheterotrophe Pflanzen"). Der erste Nachweis des C-Transportes in eine chlorophyllfreie Pflanze gelang bereits Björkman 1960 bei einem Freilandversuch mit radioaktiv markiertem C und P. Er injizierte ¹⁴C-Glucose ins Phloem von Fichten und Kiefern, die von Fichtenspargel umgeben waren. Nach 4-5 Tagen war ¹⁴C in jüngeren und älteren Fichtenspargel Individuen nachweisbar. Auch appliziertes, radioaktiv markiertes Phosphat (³²P) konnte im Fichtenspargel nachgewiesen werden. Ein chlorophyllfreies Lebermoos (Cryptothallus mirabilis) deckt nachweislich ebenfalls seinen Kohlenstoffbedarf über die Hyphenverbindung zu Birkenmykorrhizen (Bidartondo et al. 2003).

Die moderne Technik zur Messung der natürlichen, stabilen Isotope ¹³C und ¹⁵N in Pflanzen und Pilzen erlaubt sensiblere Nachweise der Kohlenstoffquellen am natürlichen Standort (Gebauer & Meyer 2003). Die stabilen Isotope von ¹³C und ¹⁵N steigen relativ zu den Isotopen ¹²C und ¹⁴N systematisch in jeder trophischen Stufe einer Ernährungskette an (Abbildung 3.4.5), weil die leichteren Isotope stärker veratmet werden und sich so die schweren Isotope in der Biomasse anreichern (Dawson 2002). Saprobe PIlze haben daher die vergleichbar höchsten δ¹³C Werte. Mykoheterotrophe Pflanzen, die Kohlenstoff und Stickstoff über Ektomykorrhizapilze beziehen, haben ebenfalls hohe Werte für δ¹³C aber auch hohe Werte für δ¹⁵N (Trudell et al. 2003; Courty et al. 2011; Gebauer & Meyer 2003).

Grüne Pflanzen mit Glomeromycota und ericoid mykorrhizierte Pflanzen (Heidekrautgewächse) haben dagegen niedrige Werte, was bedeutet, dass sie Kohlenstoff überwiegend aus der eigenen Photosynthese beziehen. Grüne, ektomykorrhizierte Pflanzen, grüne Orchideen in Wäldern und heterotrophe Pflanzen mit Glomeromycota haben nahe beieinander liegende Werte, wobei δ¹³C leicht angereichert, δ¹⁵N aber abgereichert ist. Sie beziehen also alle einen Teil des Kohlenstoffs über die Mykorrhizapilze aus den grünen Partnern (mixotrophe Orchideen). Für die sehr kleinen mykoheterotrophen Gentianaceae (Enziangewächse) und Burmanniaceae in tropischen Wäldern sind die bisherigen Ergebnisse zur Anreicherung von ¹³C noch widersprüchlich, während die δ¹³C Werte in grünen Orchideen mit Hilfe der Messung der Mengen der ²H Isotope bestätigt wurden (Merckx et al. 2010; Courty et al. 2011; Gebauer et al. 2016). Der Kohlenstoff wird wahrscheinlich überwiegend in Form von Aminosäuren transportiert (Selosse & Roy 2009).

Es gibt auch Hinweise auf die Übertragung von „Signalen“ mittels Hyphennetzen, die aber weiterer Klärung bedürfen (Giovanetti et al. 2006; Johnson & Gilbert 2015). Man sollte auch bedenken, dass unter natürlichen Bedingungen Collembolen, Milben und andere Bodentiere Hyphenverbindungen rasch wieder zerstören können, wodurch deren Wirkung insgesamt gering ist (Johnson et al. 2005; Schneider et al. 2005).

Steigerung der Stressresistenz der Pflanzen

Verbesserung der Wasserversorgung

Zahlreiche Versuche haben gezeigt, dass mykorrhizierte Pflanzen weniger unter Trockenheit und unter Salzstress leiden als nicht mykorrhizierte Vergleichspflanzen. Das ist zunächst einmal auf die gesteigerte Wasseraufnahme durch die Hyphen zurückzuführen, die eine vergrößerte Oberfläche darstellen, in kleinere Bodenporen eindringen und noch bei deutlich höherer Wasserspannung Wasser aufnehmen können. Es wurde auch eine vermehrte Bildung von Mykorrhizen unter Trockenstress beobachtet (Feil et al. 1988).

Das Wasser wird über die externen Hyphen in die intraradikalen Hyphen und von dort weiter in die Pflanze transportiert. Dabei ist die Transpiration der Pflanze die entscheidende, treibende Kraft und der Wassertransport erfolgt überwiegend apoplastisch, also in den Zellwänden (Cooper & Tinker 1981; Bitterlich & Franken 2016). Unter Trockenstress wird die Transpiration mykorrhizierter Pflanzen nicht oder deutlich weniger abgesenkt und dadurch die Nährstoffversorgung aufrechterhalten. Hierfür ist ein komplexes Zusammenspiel pflanzlicher Hormone verantwortlich, das durch die Mykorrhizapilze verändert wird. Die physiologischen Mechanismen, die zu erhöhter Trocken-bzw. Salz-Resistenz führen, sind vielfältig und hängen von Pflanzen- und Pilzarten ab (Guehl et al. 1990; Ruiz-Lozano et al. 2017). So sind Glomeromycota, die an Trocken- oder Salzstress angepasst, deutlich wirksamer, indem sie Catechin und Vitamin B6 sowie das PhotosystemII, und damit die Photosynthese, steigern (Rivero et al. 2018).

Mit dem Wasserstrom werden die gespeicherten Polyphosphate in den Hyphen transportiert und so kann die Versorgung mit Phosphat aufrecht erhalten werden. Die Photosyntheserate der gestressten, mykorrhizierten Pflanzen liegt daher bis zum zehnfachen über der von nicht mykorrhizierten Vergleichspflanzen.

Auch verändern die Hyphen die Struktur der Bodenaggregate und tragen so zu einer besseren Wasserhaltefähigkeit des Bodens bei. Bemerkenswert ist auch der Nachweis eines nächtlichen Wassertransfers von Tiefwurzeln zu oberflächen-nahen Mykorrhizen und deren ausstrahlenden Myzelien unter Trockenstress (Querejeta et al. 2003). Der diurnale Rhythmus für ein hydraulisches "liftig" unter Trockenheit ist gut belegt und könnte so in Trockengebieten zu einer besseren Nährstoffversorgung über die Mykorrhizapilze beitragen.

Bindung toxischer Metalle und Eisenversorgung

Inwieweit Metalle als Makro- oder Mikronährelemente von Pilzen und Pflanzen benötigt werden oder toxisch wirken, hängt von den Bindungseigenschaften der Elemente ab (Abbildung 3.4.6). Wie aus der Zusammenstellung von Woolhouse 1983 zu entnehmen ist, sind die Nährelemente Ca, Mg, K, Na bevorzugt an Sauerstoff gebunden und neigen nicht zur Komplexbildung. Es sind Elemente, die, wie bereits erwähnt, in den Hyphen, an Polyphosphate gebunden transportiert werden können. Nicht verwendete, toxische Metalle binden bevorzugt an Schwefel oder Stickstoff und können daher Proteine (Enzyme, Membranen) schädigen. Als Spurenelemente verwendete Metalle befinden sich im Übergangsbereich dieser Bindungseigenschaften und wirken daher erst in höheren Dosen toxisch.

Es gelten, soweit bekannt, auch für Mykorrhizapilze die allgemeinen zellulären Mechanismen zur Detoxifikation (Hall 2002). Hinzu kommen aber Bindungseigenschaften von Pilzen, die Pflanzen fehlen oder in Pilzen effektiver sind. Daher ist besonders der Hyphenamntel von Ektomykorrhizen ein Filter der zu einem geringeren Transport von toxischen Elementen in den Spross führen kann, während gleichzeitig die benötigten Mengen an Elementen in die Pflanze gelangen (Jourand et al. 2014).

Die Kationenaustauschkapazität (CEC) und die Metallbindungskapazität der Zellwände von Pilzen sind wesentlich höher als die von Wurzeln (Joner et al. 2000a). Hyphenwände können daher große Mengen an toxischen Metallen binden, z. B. 0.5 mg Cd per mg Trockenmasse in Glomus spp.. Ein schädlicher Überschuss an Calcium kann als Calciumoxalat an der Oberfläche der Hyphen, die Oxalsäure ausscheiden, ausgefällt werden (Sun et al. 1999; van Hees et al. 2006). Aluminium mit hohen komplex-bildenden Eigenschaften wird von Pflanzen und Pilzen gar nicht verwertet und kann von den Pilzen in Aluminium-Pholyphosphatkomplexen irreversibel festgelegt und damit "entsorgt" werden (Martin et al. 1994; Kottke & Martin 1994).

Toleranz, Speicherung oder Ausscheidung von toxischen Metallen sind artspezifisch unterschiedlich, ebenso die zu Grunde liegenden Mechanismen, deren Aufklärung erst am Anfang steht (Smith & Read 2008; Ruytinx et mult. 2017). Colpaert & Asche 1987 fanden eine Anpassung von Mykorrhizapilzen an hohe Zn und Cu Werte im Boden, Joner et al. 2000a an Cd, Sharples et al. 2001 an Arsen. Folgerichtig kann die Mykorrhiza die Belastung von Pflanzen besonders dann reduzieren, wenn angepasste Pilzstämme verwendet werden (Rivera-Becceril et al. 2002; Hristozkova et al. 2016).

Pilzliche Farbstoffe, wie Melanin können toxische Elemente in der Zellwand festlegen. Norbadion (Pulvinsäurederivat), kann radioaktives Caesium binden, wodurch es z. B. im Maronenröhrling (Xerocomus badius) zu einer starken Anreicherung der Radioaktivität nach dem Reaktorunfall von Tschernobyl kam (Aumann et al. 1989). Aber auch weitere Ektomykorrhizapilze wie Cortinarius brunneus und Dermocybe cinnamomea zeigen hohe Anreicherung, sodass etwa 40 % der Bodenradioaktivität in Pilzhyphen gespeichert wird (Guillite et al. 1994). Es ist aber eine Illusion, zu postulieren (Saraswat & Rai 2011), dass Mykorrhizapilze zur Reinigung von mit toxischen Metallen belasteten Standorten eingesetzt werden können. Die Wirkung ist zu gering, wie ein Blick auf solche nur mit wenigen und meist kleinen, z.T. nicht mykorrhizierten Pflanzen besiedelte Standorte zeigt.

Dagegen hat die Komplexierung von Fe³⁺ in Phytaten auf humusreichen Standorten, wie auf Heiden oder in tropischen Bergregenwäldern, Eisenmangel zur Folge. Hier können die Mykorrhizapilze zu einer besseren Versorgung der Pflanzen beitragen, indem sie Siderophore abgeben, mittels deren stabile Fe³⁺-Komplexe gebildet werden, die dann von den Pilzen und Pflanzen aufgenommen werden können (Winkelmann 1992; Winkelmann 2007). Nachgewiesen sind Hydroxamate, wie Ferricrocin in Rhizoscyphus ericae und Hebeloma crusuliniforme, Fusigen in Mykorrhizapilze aus Rhodothamnus chamaecistus und Basidiochrom in Ceratobasidiaceae und Pilz-Isolaten aus Mykorrhizen terrestrischer Orchideen (Haselwandter et al. 1992; Haselwandter et al. 2002; Haselwandter et al. 2006; van Hees et al. 2006). Eine deutlich verbesserte Eisenversorgung wurde für Heidekraut (Calluna vulgaris) nachgewiesen (Leake et al. 1990). Es ist zu erwarten, dass auch die Eisenversorgung epiphytischer Orchideen durch die Mykorrhizapilze verbessert wird. Für saprobe Mucorales wurde ein anderer Siderophortyp gefunden, ein zitronensäure-haltiges Rhizoferrin. Ob das auch für die symbiotischen Endogonales gilt, ist nicht bekannt.

Steigerung der Abwehr von Schädlingen

Pflanzen haben ein Immunsystem zur Minderung von Angriffen pathogener Pilze und Bakterien, von Nematoden und Fraßinsekten. Die Mykorrhizierung kann zusätzlich schützen, wie zahlreiche, experimentelle Untersuchungen gezeigt haben (Azcón-Aguilar & Barea 1996; Whipps 2004). In diesen Experimenten wurden mykorrhiza-abhängige Pflanzen mit und ohne Mykorrhiza unter kontrollierten Bedingungen dem Schadorganismus ausgesetzt. Es zeigte sich, dass der verbesserte Schutz sowohl die Wurzel als auch die Blätter betrifft, also eine "systemischer" Schutz hervorgerufen wird. Die Wirksamkeit ist aber von der Art der Mykorrhiza, von den jeweiligen Mykorrhizapilzen, von der Pflanzenart und den gegebenen Umweltbedingungen abhängig. Eine Voraussetzung effektiven Schutzes ist eine gute Mykorrhizierung bereits vor der Infektion.

Unter natürlichen Bedingungen sind Keimlinge nicht mykorrhiziert und können rasch von Schädlingen befallen und vernichtet werden, wie leicht zu beobachten ist. Wie gut Mykorrhizierung heranwachsende Sämlinge schützen kann, zeigt das Beispiel "Buchen Anzucht" in Abbildung 9.1.3 (Kapitel 9). Unter natürlichen Bedingungen sind voll entwickelte Pflanzen fast ausnahmslos mykorrhiziert und mit verschiedenen Mykorrhizapilzen assoziiert, wodurch die Effizienz des Schutzes größer ist als in Experimenten mit nur einer Art. Der gesteigerte Schutz gegen Schädlinge geht aber nicht soweit, dass diese ganz unterdrückt würden. Schädlinge haben ja auch eine regulierende Funktion im Ökosystem, indem sie z. B. Monokulturen besonders befallen und so beschränken können.

Mykorrhizierung schränkt die Wirkung von Schädlingen mittels unterschiedlicher Mechanismen ein, deren wichtigster ein sog. Priming Effekt ist. Unter "Priming" versteht man allgemein einen physiologischen Zustand von Pflanzen, in den sie durch Pathogene oder Symbionten versetzt werden und der zu einer erhöhten Abwehr von Pathogenen führt (Conrath et mult 2006). Mykorrhizapilze versetzen Pflanzen in einen "Alarmzustand", der dazu führt, dass auf einen Angriff durch Schädlinge schneller und stärker reagiert wird (Jung et al. 2012). Sie lösen also nicht selbst eine Abwehrreaktion aus, denn das wäre kontraproduktiv, da es sich auch gegen sie selbst richten würde. An anderer Stelle (Kapitel 4) wird gezeigt, dass Mykorrhizapilze die Abwehr sogar lokal ausschalten.

Mykorrhizierte Pflanzen zeigen bei Befall durch Schädlinge höhere Gehalte an Jasmonat als nicht mykorrhizierte (Sanchez-Bel et al. 2016). Jasmonat löst in Pflanzen allgemein ein Programm zur Abwehr von Pathogenen aus und die Folge ist ein geringerer Befall und Schaden. Es handelt sich um ein kleines Molekül, das über größere Entfernung in der Pflanze transportiert und so an verschiedenen Stellen Abwehrreaktionen auslösen kann. Methyljasmonat ist flüchtig und kann daher auch die Abwehr in benachbarten Pflanzen anregen (Cameron et al. 2013). Man spricht hier von "Mykorrhiza induzierter Resistenz" (MIR). Dieser Effekt betrifft die ganze Pflanze, und ist daher von besonderem Interesse im Pflanzenschutz.

Mykorrhizierte Pflanzen haben, wenn sie von Pathogenen befallen sind, auch erhöhte Gehalte an Phenolen und ihren Derivaten in den Blättern (Sanchez-Bel et al. 2016). Pflanzliche Abwehrstoffe, wie Ferulasäure, Cumarsäure, Quercetin, Cumarin oder Riboflavin werden deutlich vermehrt gebildet. Der Sekudärstoffwechsel wird also durch die Mykorrhizierung unter Pathogenstress gesteigert. Die Effekte sind nicht auf eine bessere Ernährung der Pflanzen zurückzuführen.

Pflanzen unterscheiden Pathogene von Mykorrhizapilzen und fördernd wirkenden Bakterien an deren "Effektoren". Effektoren sind kleinen Moleküle der Zellwand oder kleine, abgegebene Proteine, die an spezifische Rezeptor-Proteine der Zellmembran der Pflanze binden (Ausubel 2005). Gegen die Vielzahl pathogener Pilze wurde eine Vielzahl von spezifischen Rezeptoren entwickelt, auf die die Pflanzen in unterschiedlicher Weise abwehrend reagieren. Für Mykorrhizapilze wurden bisher zwei Effektorproteine beschrieben und es kann sein, dass die meist unspezifische Erkennung mit einem geringeren Vorrat an Varianten auskommt (Kloppholz et al. 2011; Plett et mult. 2014).

Zusätzlich zum Priming-Effekt kann ein besseres Wachstum Ausfälle kompensieren und so die Schäden mindern. Ektomykorrhiza-Pilze können andere Pilze und Bakterien mittels Antibiotika hemmen (siehe Kapitel 8.4). Ein lebender Hyphenmantel schützt Ektomykorrhizen effektiv vor Schädlingen. Für Endomykorrhizen gilt, dass eine Wurzelzelle die von einem Mykorrhizapilz besiedelt ist, nicht mehr von pathogenen Pilzen infiziert werden kann. Ob es sich dabei um eine Konkurrenz um Nährstoffe handelt oder vielmehr um einen lokalen Priming-Effekt, ist nicht geklärt. Mykorrhizierung verändert auch die Rhizosphäre und die darin lebenden Mikroorganismen. Auch unter diesen Mikroben sind Arten, die die pflanzliche Abwehr anregen oder direkt antibiotisch gegen Pathogene wirken (Cameron et al. 2013).

Genetische Disposition zur Symbiose

Es ist bemerkenswert, wie wenig wandlungsfähig d. h. wie konservativ die Strukturen und Funktionen der Pilz-Wurzel-Symbiosen sind, trotz ihrer weiten Verbreitung im Pflanzen- und Pilzreich, ihres hohen erdgeschichtlichen Alters und des Vorkommens in allen terrestrischen Ökosystemen. Dieser Sachverhalt deutet darauf hin, dass funktionell optimale Strukturen und physiologische Mechanismen vorliegen, die von fundamentaler biologischer und ökologischer Bedeutung sind. Man sollte daher allgemeine genetische Grundlagen zur mutualistischen Symbiose bei Pflanzen und Mykorrhizapilzen erwarten, die von Anfang an spezifisch diese Interaktionen ermöglichten, steuerten und kontrollierten. Untersuchungen der letzten Jahre zeigen dann auch, dass die Disposition zur Symbiose ursprünglich und an zahlreichen Stellen im Genomen der Landpflanzen und der Mykorrhizapilze verankert ist. Das mutualistische Zusammenspiel ist eine „rote Teppich- Strategie“, wie sie von Gianinazzi-Pearsson & Dénarié 1997 genannt wurde, die jeder Diplomatie Ehre machen würde. Es handelt sich aber nicht um eine direkte Interaktion auf genetischer Ebene und es gibt bisher keine Hinweise auf einen Gentransfer zwischen den Partnern.

Um den genetischen Hintergrund der Mykorrhiza-Interaktionen zu klären, vergleicht man Genome und Proteome von mykorrhizaabhängigen und von nicht abhängigen Pflanzen einerseits und von saproben, parasitischen und symbiotischen Pilzen andererseits. Ebenso vergleicht man die Gen-Aktivitäten während der Interaktionen von genetisch veränderten Pflanzen und Kontrollpflanzen. Unterschiede in den Genaktivitäten sind bereits vor Beginn der Bildung einer Mykorrhiza, während der ersten Kontakte, sowie während der Entwicklung der typischen Mykorrhizastrukturen und dem Austausches von Nährstoffen festzustellen (Plett & Martin 2018). Eine sorgfältige, phenotypische Unterscheidung der Entwicklungsstadien ist daher notwendig, um die sehr komplexen molekularen und physiologischen Abläufe auseinaderzuhalten und richtig zu deuten (Montero et al. 2019). In dieser Einführung kann der rasche Fortschritt der Forschung nur sehr eingeschränkt berücksichtigt werden.

Vergleiche der Genome von Pflanzen, die mit Glomeromycota Mykorrhizen bilden und solchen, die keine Mykorrhiza bilden können (NM-Pflanzen) zeigen eine große Zahl von Genen (mehr als 300), die nur in Mykorrhiza abhängigen Pflanzenarten vorkommen und in NM-Pflanzen verloren gingen (Delaux et al. 2013 und Delaux et al. 2014). Der Verlust der Symbiose-Gene erfolgte mehrfach und unabhängig in verschiedenen Pflanzengruppen (siehe Kapitel: Nicht mykorrhiziertze Pflanzen), während der Erwerb dieser Gene nur einmal im Zusammenhang mit der Landnahme der Pflanzen erfolgte. Es gibt bisher keine Hinweise darauf, dass ein Neuerwerb nach vorherigem Verlust möglich war.

Erstmals wiesen Wang et al. 2010 drei sog. sym Gene (DMI1/POLLUX, DMI2, DMI3/CCAMK und CYCLOPS) in Lebermoosen, Hornmoosen, Bärlappen, Farnen, Koniferen und Blütenpflanzen nach. Der Ausfall der sym Gene DMI1 und DMI2 führt zu einem Abbruch des Hyphenwachstums auf der Wurzeloberfläche und die Hyphen können die Wurzelrindenzellen nicht mehr besiedeln. Die symbiotische Signalkette wird an der Kernhülle unterbrochen, in der sich die erforderlichen K⁺-Transportproteine befinden (Oldroyd 2013). DMI3 kodiert für eine Calcium/Calmodulin Kinase, einem zentralen Regulator zur Unterdrückung der Abwehr gegen Pilze. Auch Gene wie PT4, die spezifisch für die Phosphat-Transporter in der periarbuskulären Membran kodieren, stimmen in den bisher untersuchten Pflanzen weitgehend überein und fehlen den NM Pflanzen (Delaux et al. 2014).

Bereits die nicht mykorrhizierten Armleuchtergewächse (Charophytae), die nächst verwandten Vorläufer der Landpflanzen, die noch in flachen Tümpeln oder Rinnsalen lebenden, haben die sym-Gene DMI1, DMI3 und IPD3 (Delaux et al. 2012 und Delaux et al. 2013). Die sym Gene gehören somit zu den zahlreichen Genfamilien, die schon seit der Landnahme die Entwicklung von Pflanzen kontrollierten und vom haploiden Gametophyten der Lebermoose auf den diploiden Sporophyten der Gefäßpflanzen vererbt wurden (Pires & Dolan 2012). Das bedeutet, diese Gene sind über Jahrmillionen unter dem Einfluss der Mykorrhizapilze konserviert worden (Karandashov et al. 2004).

Weit verbreitet sind Gene für die Synthese von Striglactonen. Pflanzen stimulieren durch Abgabe von Strigolacton, das Wachstum von Glomeromycota. Genomische Untersuchungen zeigen aber, dass Strigolactone Pflanzenhormone mit zahlreichen Signalfunktionen sind (Koltai 2013). Sie stimulieren das Wachstum der Rhizoiden der Armleuchtergewächse und Lebermoose, das Protonema von Moosen, das Wurzellängenwachstum und die Verzweigung von Wurzeln, sowie das Wachstum von Wurzelhaaren bei Blütenpflanzen und beeinflussen Wurzel-Spross Interaktionen (Kapulnik & Koltai 2014). In den arbuskulären Mykorrhizen übernehmen sie die Funktion der Anlockung der Glomeromycota. So können Gene im Zusammenspiel mit anderen Genen symbiose-spezifisch werden.

Man kann davon ausgehen, dass der Einfluss der Mykorrhizapilze auf das pflanzliche Genom nicht nur für die arbuskulär mykorrhizierten Pflanzen gilt, sondern allgemein und ganz besonders auch für Orchideen. Deren winzige Samen sind in der ganzen Familie konserviert, trotz der anhaltend raschen Evolution der Orchideen (Givnish et mult. 2015). Das ist nur möglich, weil die Ocrhideen-Sämlinge zunächst von Mykorrhizapilzen ernährt werden und diese Abhängigkeit konservierend wirkt.

Schon vor Beginn der Symbiosen erfogt die Erkennung und Unterscheidung von Pilzen unterschiedlicher Lebensweisen, also von Symbionten, Saprophyten und Parasiten. Pflanzen haben zahlreiche, Membran gebundene Rezeptoren entwickelt, mit denen sie schon geringe Unterschiede zwischen mutualistischen und parasitischen Pilzen erkennen, die aber noch unzureichend bekannt sind (Plett & Martin 2018).

Die genetische Disposition der Pilze

Mykorrhizapilze sind deutlich weniger aggresiv als parasitische oder saprobe Pilze und lösen daher auch keine oder nur sehr geringe Abwehrreaktionen der Pflanzen aus. Die wesentliche, genetisch konservierte Voraussetzung dafür ist der Verlust von Genen für zellwand-abbauende Enzyme. Der Verlust solcher Gene aus den Familien GH5, GH6, GH7 und GH45 wurde für Glomeromycota, Agaricomycetes und Ascomycota nachgewiesen (Nagendran et al. 2009; Wolfe et al. 2012;Tisserant et mult. 2013; Kohler et mult. 2015; Peter et mult. 2016). Der Verlust dieser Gene ist entscheidend für das Erkennen der Mutualisten und der Unterscheidung von saprophytischen und parasitischen Pilzen. Für die Agaricomycetes ist das besonders bemerkenswert, da sie als einzige Organismen die Fähigkeit haben, den Hauptbestandteil des Holzes, Lignocellulose, abzubauen. Für den Abbau von Lignocellulose notwendige Gene wurden für einzelne Arten innerhalb der Auriculariales, Hymenochaetales, Gloeophyllales, Polyporales, Russulales und Agaricales nachgewiesen (Floudas et mult. 2012). Durch sukzessiven Verlust einiger dieser Gene, insbesondere solcher für Enzyme des Cellulose-Abbaus, entstanden nach heutiger Auffassung Braunfäulepilze und Ektomykorrhizapilze und zwar mehrfach und unabhängig in zahlreichen Gruppen der Agaricomycetes (siehe Kapitel 5.3). Die saprophytischen Eigenschaften der Mykorrhizapilze beschränken sich auf den Abbau schon vorfermentierter Streu, aus der sie im Wesentlichen Stickstoff und Phosphat gewinnen.

Die innerhalb der Agaricomycetes basal stehenden, also ursprünglichen Gruppen der „Orchideen-Pilze“ Sebacinales, Tulasnellaceae und Ceratobasidiaceae haben noch keine Lignin abbauenden Enzyme und kein GH5 Gen aber vielfache Kopien von GH6, GH7 und LPMO, Gene für den Abbau von Cellulose (Kohler et mult. 2015). Diese Pilze haben also noch die Fähigkeit, tote Zellwände anzugreifen und daraus Kohlenstoff und Aminosäuren zu gewinnen, um die keimenden Samen der Orchideen zu versorgen. In diesem Zusammenhang ist es aber wichtig, dass die Protocorme selbst und die lebenden Wurzelzellen nicht als Substrat verwendet werden können. Es wurde während der Mykorrhizierung keine Aktivierung von Genen gefunden, die Pilze abwehren oder nach Verletzungen exprimiert werden (Perotto et al. 2014).

Molekulare Untersuchungen wiesen kürzlich eine β-1,4 Endoglucanase in Laccria bicolor-Pappelmykorrhizen nach, die Cellulose und Galactomannan angreifen kann (Zhang et mult. 2018). Das Gen für diese Endoglucanase (LbGH5) ist an das einzige Cellulose bindende Modul im Pilz gekoppelt (LbGH5-CBM1) und nur so aktiv. Dieses Gen wird nur in Mykorrhizen, nicht aber im freien Myzel erhöht exprimiert. Es handelt sich also nicht um ein Gen, dass für den Abbau organischen Materials (Cellulose) kodiert. Vielmehr löst dieses Enzym β-1,4 Bindungen zwischen Gucopyranose-Einheiten und erleichtert dadurch das Vordringen der Hyphen in Ektomykorrhizen, ohne dass ein Abbau der Zellulosewände möglich wird.

Die Endoglucanase wird als „enzymatischer Effektor“ eingestuft, da sie für die Mykorrhizierung zwingend notwendig ist. In Mutanten ohne dieses Enzym werden Hyphenmantel und Hartig Netz nur gering ausgebildet und die Hemmung des Spitzenmeristems der Kurzwurzeln wird aufgehoben. Daraus ergibt sich ein systemischer Effekt dieses Gens, der beim Kontakt mit einer Kurzwurzel im gesamten Myzel induziert wird.

Als weitere genetisch fixierte Anpassung der Mykorrhizapilze an die Symbiose wurde der Verlust von Genen der Genfamilie GH32 für die Spaltung von Saccharose (Invertasen) nachgewiesen (Parrent et al. 2009). Pathogene, endophytische sowie saprophytische Basidiomycota und Ascomycota (hierunter auch Tuber melanosporum) können hingegen mit Hilfe extrazellulärer Invertasen Saccharose spalten (Martin et mult. 2010). Durch die Genverluste sind die Mykorrhizapilze mehrheitlich auf die Bereitstellung von Glucose durch die Pflanzen angewiesen.

Bei den Glomeromycota wurde die Genausstattung für die Aufnahme von Ammonium und Nitrat nicht reduziert (Tisserant et mult. 2013), wie das bei parasitischen Pilzen der Fall ist (Spanu et al. 2010). Es stehen zur Aufnahme von Ammonium bei Agaricomycetes sogar mehr Transporter-Gene zur Verfügung als in saproben Pilzen (Martin et mult. 2008). Ähnliches gilt für Gene, die für Proteasen kodieren, weshalb Ammonium aus dem Abbau von pflanzlichen und tierischen Proteinen gewonnen werden kann.

Die Mykorrhizapilze

Die Entdeckung der Myorrhizapilze

Lange Zeit hat man Pilze nur als Destruenten und Parasiten gesehen. De Bary 1879 behandelte erstmals „Die Erscheinung der Symbiose“ als das „Zusammenleben“ verschiedener Organismen sowohl als Parasiten als auch als Mutualisten. Entsprechend hat die Entdeckung der symbiotischen Mykorrhizapilze eine kaum 100-jährige Geschichte. Zunächst auf der Suche nach Trüffeln in Brandenburg prognostizierte Frank 1885, dass gewisse Waldpilze als „Ernährer“ der Bäume in Symbiose mit den Wurzeln dieser Bäume leben (siehe Kapitel "Der Begriff Mykorrhiza" .

**Abb. 5.1.1 Experimentelle Mykorrhizierung**

Anschließend lange Zeit umstritten, gelang Elias Melin 1923 der experimentelle Nachweis der Mykorrhizabildung. Sämlinge verschiedener europäischer Waldbäume bildeten mit Myzel, das aus Fruchtkörpern umgebender Bodenpilze isoliert wurde, in Erlenmeyer Kolben Mykorrhizen (Abbildung 5.1.1). Pflanzen und Myzelien wurden deutlich gefördert. Reinkulturen der Pilze waren nur erfolgreich, wenn dem Kulturmedium Glucose und Thiamin (Vitamin B1) beigegeben wurde, was zeigte, dass zumindest diese beiden Stoffe von der Pflanze bezogen wurden. Ähnliche Kulturmethoden sowie das Kulturmedium werden heute noch verwendet (MMN, modified Melin-Norkrans Medium). Mit diesen Verfahren wurden inzwischen zahlreiche Waldpilze als Mykorrizapilze nachgewiesen. In einzelnen Fällen gelingt es sogar, Fruchtkörper der Pilze zu erhalten (Debaud et al. 1981).

Ein Freilandexepriment, in dem die Wurzeln der Waldbäume gekappt wurden, führte zum Verschwinden der Fruchtkörper von Mykorrhizapilzen, während saprobe Arten vermehrt auftraten (Romell 1938). Mit diesem Experiment konnte also der Nachweis erbracht werden, dass die Fruchtkörperbildung der Mykorrhizapilze baumabhängig ist. Zahlreiche weitere Beobachtungen bestätigten die Ergebnisse des Experiments: Der Lärchenröhrling (Suillus grevillei) trat in Skandinavien erstmals 1840 auf, nachdem die Europäische Lärche 1763 eingeführt wurde. Zwölf Jahre nach den ersten Kiefernpflanzungen (Pinus patula) in Ecuador kam es zu einer Massenentwicklung des Butterpilzes (Suillus luteus; Chapela et al. 2001). Díez 2005 beschreibt die „Invasion“ australischer Pilze in Spanien, Ducousso et al. 2012 für Afrika und Madagaskar nach der Pflanzung von Eucalyptus, Barroetaveña et al. 2007 für Pflanzungen von Douglasie (Pseudotsuga menziesii) und Gelb-Kiefer (Pinus ponderosa) in der Patagonischen Steppe.

In allen diesen Fällen wurden die Pilze durch die Mykorrhizen von Setzlingen aus Baumschulen verbreitet, da Pflanzungen in tropischen Gebieten ohne Mykorrhizapilze fehl geschlagen waren. Die Abhängigkeit bestimmter Pilzarten unter den Fruchtkörper bildenden Ständerpilzen (Agaricomycetes der Basidiomycota) und Trüffelartigen Schlauchpilzen (Pezizomycotina der Ascomycota) von Bäumen steht damit zweifelsfrei fest. Nach neuen Schätzungen sind mindestens 20 000 Arten dieser Pilzgruppen Symbionten von Bäumen (van der Heijden et al. 2015). Eine Übersicht der gesicherten Ektomykorrhiza bildenden Pilze geben Tedersoo et al. 2010. Aktuelle Neuerungen bringt die Datenbank UNITE http://unite.ut.ee/EcM_lineages.

Janse 1897 und Gallaud 1905 beschrieben erstmals für tropische bzw. nordhemisphärische, krautige Pflanzen Strukturen, die heute als arbuskuläre Mykorrhiza bezeichnet werden. Die Pilze wurden wegen der fehlenden Septen im Myzel den Zygomyceten (Jochpilzen) als Endogonales (in den Zellen lebende Pilze) zugeordnet. Peyronel 1923, Mosse 1956 und Gerdemann & Nicolson 1963 leisteten weitere Pionierarbeit, um die Bedeutung dieser Strukturen zu klären und ihnen vegetative Sporen zuzuordnen, die am extraradikalen Myzel gebildet werden. Erst nach Anwendung molekularer Methoden wurde den Pilzen der arbuskulären Mykorrhiza der Status eines eigenen Phylums (Stamm), Glomeromycota (Knäuelpilze), zuerkannt, die die Gattung Endogone nicht mehr enthalten (Schüßler et al. 2001). Nach Sporenmerkmalen wurden bisher 300 Arten beschrieben, Schätzungen gehen von 1600 Arten aus (van der Heijden et al. 2015).

Spatafora et mult. 2016 änderten die Benennung zu Glomeromycotina und stuften diese Pilzgruppe als Subphylum unter das neu begründete Phylum Mucoromycota ein. Endogone steht jetzt zusammen mit weiteren Gattungen in den Endogonales und bildet zusammen mit saproben Pilzen (Mucorales und Umbelopsidales) die Mucoromycotina (Abbildung 5.3.1; Bidartondo et al. 2011; Spatafora et mult. 2016).

Mykorrhizapilze von Orchideen wurden erstmals von Bernard 1909 isoliert und die Stimulierung der Samenkeimung experimentell nachgewiesen. Die Identifizierung der Pilze gelang dann erst Warcup & Talbot 1966 bis 1980, die in Kulturen die Basidienbildung induzieren konnten und so die Gattungen Tulasnella, Ceratobasidium und Sebacina (heute Serendipita) nachwiesen. Diese Pilze sind die wichtigsten Mykorrhizapilze der grünen Orchideen und wurden früher als Formgruppe Rhizoctonia zusammengefasst, da sie in Kultur Ketten von vegetativen Sporen bilden (monilioide Zellen). Diese Zusammenfassung und Zuordnung ist nicht mehr zulässig. Rhizoctonia ist heute eine parasitische Gattung innerhalb der Ceratobasidiaceae (Oberwinkler et al. 2013b, Veldre et mult. 2013).

1997 wurde erstmals mittels molekularer Nachweise gezeigt, dass heterotrophe, d. h. chlorophyllfreie Orchideen mit Ektomykorrhizapilzen assoziieren und ihre Ernährung als Epiparasiten auf Ektomykorrhizen von Bäumen sicher stellen (Taylor & Bruns 1997). Erst 2010 wurde der Mykorrhizastatus der Atractiellales mit tropischen Orchideen nachgewiesen, einer bisher als saprophytisch eingestuften Gruppe innerhalb der sonst parasitischen Rostpilze (Kottke et al. 2010). Schätzungen gehen derzeit von 25 000 Arten der Orchideen-Pilze aus (van der Heijden et al. 2015).

Ein häufiger Mykorrhizapilz der Heidekrautgewächse (Ericaceae) wurde von Pearson & Read 1973 isoliert und zunächst als Hymenoscyphus ericae (Ascomycota, Leotiomycetes) beschrieben, später in Rhizoscyphus ericae umbenannt (Zhang & Zhuang 2004). Spätere Untersuchungen wiesen Sebacinales (Serendipita und Sebacina) als weit verbreitete Pilzpartner von Ericaceae nach (Setaro et al. 2006b, Selosse et al. 2007).

Die Identifizierung der Mykorrhizapilze

Mittels mikroskopischer Techniken kann man die Großgruppen der Pilze in den Mykorrhizen unterscheiden (Abbildung 3.3.1 und Kapitel "Die Strukturen"). Glomeromycota bilden intrazelluläre, nicht septierte, also schlauchförmige Hyphen und fein verzweigte Strukturen, die Arbuskel, sowie angeschwollene Hyphenenden, als Vesikel oder Sporen bezeichnet. Mucoromycotina lassen sich an den sehr feinen Hyphen mit unregelmäßigen Anschwellungen erkennen, auch sie können aber Arbuskel bilden (Orchard et mult. 2017a). Agaricomycotina und Pezizomycotina bilden einen Hyphenmantel und ein Hartigsches Netz oder intrazelluläre Hyphenknäuel. Die Hyphen sind septiert, d. h. in Zellen gegliedert. Diese Strukturen kann man an Schnitten oder Quetschpräparaten von Mykorrhizen erkennen und von der Besiedlung durch saprobe oder pathogene Pilze unterscheiden. Um die Pilzarten zu ermitteln sind aber aufwendige Verfahren nötig.

In einzelnen Fällen konnten die Pilzarten der Mykorrhizen identifiziert werden, indem Hyphenverbindungen zwischen Ektomykorrhizen und Pilzfruchtkörpern verfolgt wurden (Agerer 1991) oder anhängende Sporen von arbuskulären Mykorrhizen morphologisch bestimmt wurden (Oehl et al. 2011). Beide Verfahren erfordern aber eine sehr gute morphologische und systematische Kenntnis und sind auf Zufälle beschränkt, denn die Bildung und Verbreitung der Fruchtkörper unterscheidet sich deutlich von der Verbreitung der Mykorrhizen (van der Heijden et al. 1999).

Gattungen und Arten der Glomeromycota werden morphologisch nach Anlage und Struktur ihrer vegetativen Sporen unterschieden (Schüßler & Walker 2010). Die Identifizierung erfordert die Anlage von Kulturen mittels Trägerpflanzen, z. B. von Spitzwegerich (Plantago lanceolata) oder genetisch transformierten Wurzeln (root organ cultures; Fortin et al. 2002), denn für die morphologische Unterscheidung ist der Vergleich zahlreicher Sporen unterschiedlicher Entwicklung notwendig (St-Arnaud et al. 1996; Oehl et al. 2011). Eine weitere Möglichkeit zur Unterscheidung von Gattungen und Arten der Glomeromycota bieten Lipid-Profile (Methylester der gespeicherten Fettsäuren; Graham et al. 1995).

Bisher wurden nur wenige Pilz-Strukturen in den Mykorrhizen selbst für eine Charakterisierung verwendet. Um diese Strukturen im Mikroskop zu erkennen, müssen die Wurzeln mit Kalilauge aufgehellt und die Hyphen mit Trypanblau, Baumwollblau, Tinte oder Chlorazol Black angefärbt und die Gewebeschichten sorgfältig auseinander präpariert werden (Phillips & Hayman 1970; Brundrett et al. 1984; Beck et al. 2007). Paraglomus und Ambispora färben sich nur schwach mit Trypanblau, während sich andere Glomeromycota kräftig färben. Gigasporaceae, Paraglomus und Archaeospora bilden keine Vesikel in den Mykorrhizen aus. Glomerales bilden häufig Anastomosen im Interzellularraum, Gigasporaceae können dies nicht. Beck et al. 2007 beschrieben eine Vielfalt von zuvor nicht bekannten Anheftungsformen (Hyphopodienstrukturen) an der Wurzeloberfläche von Bäumen des andinen, tropischen Bergregenwalds, die aber erst ansatzweise molekular den bekannten Gattungen zugeordnet werden konnten (siehe Kapitel "Die Strukturen der Mykorrhizen").

Die Mykorrhizapilze unter den Agaricomycotina und Ascomycota werden an Hand der Fruchtkörper-Merkmale unterschieden und die Zuordnung von Ektomykorrhizen ist morphologisch-anatomisch nur bedingt möglich. Da Ektomykorrhizen aber Strukturmerkmale haben, die sich zur Unterscheidung von Typen oder Formen eignen, können sie beschrieben und mit einem Kunstnamen versehen werden (siehe Kapitel "Die Strukturen"). Nur wenige Arten lassen sich in Reinkultur nehmen und ohne Pflanzenpartner vermehren. Die Kultur erfolgt am besten aus dem Fleisch junger Fruchtkörper, in wenigen Fällen wurden auch Sporen zum Keimen gebracht. Versuche, Myzelien aus den Mykorrhizen direkt zu isolieren, werden durch die große Zahl von anderen, schneller wachsenden Pilzen erschwert, die die Wurzeln oberflächlich oder in abgestorbenen Zellen besiedeln. Beschreibungen solcher Isolate von Begleitpilzen, auch Mikropilze genannt, die mehrheitlich zu den Ascomycota gehören, geben Currah et al. 1997 und Qian et al. 1998b.

**Abb. 5.2.1 Experimentelle Mykorrhizierung**

Isolate können experimentell auf symbiotische Fähigkeiten geprüft werden. Anleitungen findet man u. a. in Norris et al. 1991. Übliche Verfahren für Ektomykorrhizapilze sind die sterile Anzucht in Petrischalen auf Agar mit Baumkeimlingen und Myzelkulturen (Abbildung 5.2.1). Dem Agar werden nur geringe Mengen an Nährsalzen und kein Zucker zugegeben (Kottke et al. 1987). Pilze, die sich nicht steril kultivieren lassen, kann man in Containern mit Baumkeimlingen auf Torfsubstrat oder Perlite testen.

**Abb. 5.2.2 Ektomykorrhizen aus Kultur**

Die in Kultur erhaltenen Ektomykorrhizen (Abbildung 5.2.2) ähneln in hohem Maße den im Feld gefundenen und können zur Beschreibung und Identifizierung verwendet werden (Münzenberger et al. 1986; Münzenberger et al. 1992). Die Beispiele zeigen die typischen Pigmente der Pilzarten im Hyphenmantel sowie Sonderbildungen, wie Dauerstadien (Sklerotien). Auch die anatomischen Merkmale sind vergleichbar.

Zur antomischen Unterscheidung der Untergruppen der Agaricomycetes sowie der Pezizomycotina in den Mykorrhizen können ultrastrukturelle Merkmale verwendet werden, d. h. Merkmale, die erst im Transmissions-Elektronenmikroskop sichtbar werden. Diese Pilzgruppen bilden Hyphen mit Septen und charakteristischen Septenporen (Müller et al. 1998; van Driel et al. 2009). Alle Agaricomycetes haben Doliporen (Abb.5.2.3) mit einem nahe am Porus ringförmig angeschwollenen Septum und Kappen über dem Porus (Parenthesome). Bei den Thelephorales, Russulales, Atheliales, Boletales und Agaricales ist das Parenthesom gleichmäßig fein perforiert (Porendurchmesser 50-60 nm; Abb. 5.2.3.1). Seredipitaceae (Sebacinales; Abbildung 5.2.3.2) und Tulasnellaceae (Abb. 5.2.3.3) haben durchgehende, nicht perforierte Parenthesome. Tulasnellaceae zeigen als besonderes Merkmal osmiophile und daher dunkel erscheinende Schleimkörper in den Zellwänden. Die Parenthesome von Ceratobasidiaceae (Abbildung 5.2.3.4) sowie anderer Cantharellaceae (Pfifferlingsartige) haben wenige, große Poren (100-200 nm).

Die zu den Brandpilzen (Pucciniomycotina) gestellten Atractiellomycetes haben einen einfachen (simplen) Porus ohne Kappe, der mit sog. Mikrobodies umgeben wird (Abbildung 5.2.3.5). Atractiellomycetes sind zusätzlich durch ein einzigartiges Merkmal ausgezeichnet, das als Symplechosom bezeichnet wird (Abbildung 5.2.3.6). Es handelt sich um kleine Zellorganelle, die aus Zisternenstapeln des endoplasmatischen Reticulums bestehen und über hexagonal angeordnete Filamente verbunden sind (Bauer & Oberwinkler 1991).

Pezizomycotina haben einen einfachen Porus, der von sog. Woronin Körpern, osmiophilen Melaninkörpern, begleitet wird (Abbildung 5.2.3.7) (Turnau 1993). Diese ultrastrukturellen Merkmale haben wesentlich zur Absicherung molekularer Identifizierung von Mykorrhizapilzen beigetragen (Kottke et al. 2003; Selosse et al. 2004; Setaro et al. 2006b; Ligrone et al. 2007; Kottke et al. 2010).

Ein interessantes, modernes Verfahren zur Unterscheidung von saproben und symbiotischen Pilzarten ist die Messung des Gehalts an stabilen Isotopen des Kohlenstoffs (δ¹³C) der Fruchtkörper, da diese Gehalte sich je nach Ernährungsweise unterscheiden (Agerer et al. 2012). Generell haben Pilze, die Ektomykorrhizen bilden niedrigere (δ¹³C) Gehalte als saprobe Arten (Högberg et al. 1999; Hobbie et al. 2002).

Zur Unterscheidung der Gattungen und Arten werden heute DNA-Sequenzen verwendet. Die DNA der Pilze kann direkt aus den Mykorrhizen isoliert, mittels geeigneter Primer über die Polymerase-Kettenreaktion (PCR) vermehrt, eventuell cloniert (von anderen Sequenzen getrennt) und anschließend sequenziert werden. Eine Zusammenstellung geeigneter Primer findet man unter http://www.nature.berkeley.edu/bruns.lab/; weitere in Krüger et al. 2012 und Bidartondo et al. 2011. Auf der Grundlage zwanzigjähriger Erfahrung zahlreicher Labors eignet sich zur Unterscheidung von Arten, Gattungen und Großgruppen der Pilze insbesondere die ribosomal kodierende Einheit der nukleären DNA, die die 18S (sog. small subunit SSU), ITS1, 5.8S, ITS2 und 28S (sog. large subunit LSU) umfasst (Abb. 5.2.4). Die Region hat außer der ausreichenden Variabilität und des konservativen Abschnitts der 5.8S, an dem generelle Primer ansetzen können, den Vorteil in hoher Kopienzahl vorzuliegen.

**Abb. 5.2.4 DNA-Strang zur Unterscheidung von Pilzen**

Die ITS1 und ITS2 sind hoch variabel und wurden als genereller „Barcode“ für Pilze vorgeschlagen (Schoch et al. 2012). Die innerartliche Variabilität der ITS Region der Agaricomycetes liegt häufig bei nur 1 bis 2% (Nilsson et al. 2008). Die Abgrenzung einer Art von einer nah verwandten wird daher bei 2-3% Divergenz der Sequenzen festgelegt. Bei den Tulasnellaceae, Mykorrhizapilze von Orchideen, beträgt die innerartliche Variabilität der ITS bis zu 4%, die zwischenartliche Divergenz liegt bei mindestens 9% und bis zu 44%, sodass die Abgrenzung der Arten bei 5% Divergenz gut begründet ist (Cruz et al. 2014). Dem Vergleich der ITS-Sequenzen (Alignment) muss eine Aufteilung in Untergruppen auf der Basis der 5.8S vorausgehen, um überhaupt eine ausreichend gutes Alignement zu erhalten. Das bedeutet natürlich, dass man es bei Tulasnella spp. eigentlich mit verschiedenen Gattungen zu tun hat, die aber noch zusammengefasst werden.

Glomeromycota zeigen eine sehr hohe Variabilität der ITS innerhalb einer Art und sogar in individuellen, vielkernigen Sporen (Lanfranco et al. 1999; Lin et mult. 2014). Ökologisch ausgerichtete Untersuchungen verwenden daher meist Sequenzen der weniger variablen 18S (SSU). Krüger et al. 2012 schlagen die gesamte SSU-ITS-LSU Region der rDNA als Basis zur Unterscheidung der Arten, Gattungen und Familien der Glomeromycota vor. Die Region umfasst etwa 250 bp der SSU, die komplette ITS und ein 800 bp langes Stück der LSU. Die Variabilität beruht bei den Glomeromycota auf einzelnen Punktmutationen und ist daher in ihrer phylogenetischen Aussage schwer zu beurteilen. Neue Alignment-Verfahren, die auch „gaps“ berücksichtigen und einen mehr phylogenetisch ausgerichteten Algorithmus zu Grund legen, sollen zu eine Verbesserung der Auswertung hochvariabler Sequenzen führen (Nagy et al. 2012).

Die molekularen Methoden haben für Feldstudien eine Vielzahl sog. „kryptischer Arten“ ergeben, d. h. Arten, denen man zunächst keine Fruchtkörperfunde oder Sporen-Kulturen zuordnen kann. Diese molekularen taxonomischen Einheiten (operational taxonomic units; OTUs) werden daher auch als Genotypen, Phylotypen oder virtuelle Arten bezeichnet und entsprechen nur bedingt dem üblichen, morphologischen Artkonzept. So fanden Bahram et al. 2011, 23 ITS-Genotypen von Cenococcum geophilum (Ascomyctota) an einem Individuum der Pappel (Populus tremula). Haug et al. 2013, erhielten für eine tropische Baumart (Cedrela montana) 74 Glomeromycota OTUs, wenn die Ähnlichkeiten auf der 18S mit 99% angenommen wurden, aber nur 30, wenn die Ähnlichkeiten bei 97% lagen. Auch die Wahl der Primer ist von Bedeutung. Allgemeine ITS-Primer finden weniger Glomeromycota als spezifische SSU AMF-Primer (Lekberg et mult. 2018). Bei Angaben zur Diversität der Pilze auf molekularer Grundlage, muss daher die jeweilig benutzte Abgrenzung der Genotypen beachtet werden.

Mit Hilfe der IGS-Region oder von Mikrosatelliten lassen sich noch feinere genetische Unterschiede feststellen, die teilweise zu funktionalen Unterschieden korrelieren und auf der ITS oder SSU Region nicht erfasst werden (Hönig et al. 2000; Kretzer et al. 2003; Gherbi et al. 1999; Johnson et al. 2012). Abbildung 5.2.5 zeigt die Wirkung von drei verschiedenen Herkünften des Kahlen Kremplings, die sich nur auf der IGS-Region, aber nicht auf der ITS-Region unterschieden. Mit Hilfe von Mikrosatelliten (SSR, simple sequence repeats) lassen sich benachbarte Populationen einer Art unterscheiden (Zhou et al. 2001; Croll et mult. 2008).

Die molekularen Methoden werden ständig weiter entwickelt und ergeben neue Einblicke in die Vielfalt der Mykorrhizapilze, sollten aber kritisch und sorgfältig angewandt werden (Waud et al. 2014). Es sollte auch weiterhin versucht werden, morphologische Arten und Genotypen zusammenzubringen, Isolate zu erhalten und die symbiotischen Fähigkeiten experimentell nachzuweisen (Schüßler & Walker 2010; Oberwinkler et al. 2014). Um die Kommunikation zu erleichtern, sollte auch angestrebt werden, molekular klar definierte Einheiten mit Artnamen zu benennen. Wo Fruchtkörper fehlen, sollten für die Benennung Strukturen der Mykorrhiza ausreichen, wie von namhaften Mykologen vorgeschlagen (Hibbett et al. 2011). Vielversprechend ist die Anwendung der Konfokalen Laser-Mikroskopie in Kombination mit molekularen, artspezifischen Oligonukleotiden, die an die entsprechenden Pilze in den Mykorrhizen binden und mittels Fluoreszenz sichtbar gemacht werden können (FISH; Vági et al. 2014). So können auch artspezifische Strukturen dreidimensional dargestellt werden (Gao et al. 2001). Auf der Basis von fluoreszenz-markierten, artspezifischen Primern können auch quantitative Nachweise erfolgen (TaqMan PCR, Schubert et al. 2003).

Die Zahl der Mykorrhizapilze wird durch neu entdeckte Arten ständig größer und umfasst sehr wahrscheinlich Tausende von Arten. Eine Erklärung für den Erhalt so vieler oft nah verwandter Arten, die in den gleichen „Nischen“ leben, wurde eingangs aufgezeigt (Kapitel Diversität, Unspezifität und Organisation in Netzwerken). Die Architektur der Vernetzung, die in den realen Mykorrhiza-Assoziationen zwischen Pilzen und Pflanzen durch vorherrschend unspezifische Bindungen vorliegt, gewährleistet den Erhalt der Vielfalt (Rohr et al. 2014). Aus erdgeschichtlich-ökologischer Sicht ist diese Notwendigkeit leicht zu verstehen, da dadurch ökologische und evolutäre Veränderungen gepuffert werden. Hierin liegt die fundamentale Bedeutung der Mykorrhizapilze für die Landökosysteme und den Erhalt der Artenvielfalt.

Die Stellung der Mykorrhizapilze im System

Eine vereinfachte Übersicht zeigt die Stellung der Mykorrhizapilze innerhalb des Pilzsystems (Abbildung 5.3.1). Mykorrhizapilze finden sich nur unter den phylogenetisch höher entwickelten Pilzgruppen, Mucoromycota, Ascomycota und Basidiomycota. Die im System der Pilze (Fungi) basal stehenden Gruppen, Cryptomycota, Chytridiomycota, Blasocladiomycota und Zoopagomycota (nach Spatafora et mult. 2016) enthalten keine Mykorrhizapilze.

Mycorrhizapilze leiten sich durchweg von saproben Pilzgruppen ab und nicht von parasitischen (Hibbett et mult. 2007). Wie die Übersicht zeigt, sind sie mehrfach entstanden und stehen fast immer benachbart zu Saproben. Die Glomeromycotina (= Glomeromycota, Knäuelpilze) sind nach gültiger Einordnung eine Schwestergruppe der saproben Mortierellomycotina. Die Mykorrhiza bildenden Endogonales bilden zusammen mit den saproben Mucorales die Mucoromycotina (Köpfchenschimmel) (Spatafora et mult. 2016). Glomeromycotina enthalten außer dem einzelligen Geosiphon, der mit intrazellulären Cyanobakterien zur Gewinnung von Nährstoffen in Symbiose lebt, nur obligate Wurzel-Symbionten.

Die Ascomycota (Schlauchpilze) enthalten zahlreiche saprobe und parasitische Untergruppen (Abbildung 5.6.1). Mykorrhizapilze sind insbesondere unter den Pezizomycotina (Becherlinge und Trüffel) zu finden, die auch viele saprobe Arten enthalten.

Innerhalb der Basidiomycota finden sich Mykorrhizapilze, mit einer Ausnahme, nur unter den Agaricomycotina und dort in der Untergruppe Agaricomycetes (Kohler et mult. 2015). Unter den Agaricomycetes stehen in basaler Position Mykorrhizapilze von Orchideen, Sebacinales sowie Tulasnellaceae und Ceratobasidiaceae (Cantharellales, Pfifferlingsartige). Weitere Mykorrhizapilze der Orchideen sind die Atractiellomycetes, die – bisher noch – als Saprobe bei den Rostpilzen (Pucciniomycotina) stehen. Die beiden Großgruppen der parasitischen Pilze unter den Basidiomycota, Rostpilze und Brandpilze, sind phylogenetisch klar von den Agaricomycotina getrennt.

Die Endogonales

Galten lange Zeit die Glomeromycota (Knäuelpilze) als erdgeschichtlich und phylogenetisch älteste Gruppe der Mykorrhizapilze, werden jetzt die Endogonales als Vorläufer oder als gleich alte Schwester-Gruppe diskutiert (Bidartondo et al. 2011; Strullu-Derrien et al. 2014). Alle Mucoromycotina (Endogonales und Mucorales) und die Glomeromycotina (= Glomeromycota) haben unseptierte, vielkernige Myzelien. Sie sind untereinander näher verwandt als beide mit den Dikarya (Basidiomycota und Ascomycota) (Abbildung 5.3.1) (Lin et mult. 2014; (Spatafora et mult. 2016). Sowohl Glomeromycota als auch Endogonales enthalten Endobakterien in den Hyphen (siehe Kapitel Weitere Organismengruppen).

Im Unterschied zu den Glomeromycota gibt es bei den Endogonales sexuelle Stadien. Die Myzelien können auf zuckerhaltigen Medien unter Zugabe verschiedener Vitamine unabhängig von Pflanzenwurzeln kultiviert werden (Berch & Fortin 1983; Warcup 1990; Field et al. 2014). Endogonales bilden unterschiedliche Mykorrhizen bzw. mykorrhiza-ähnliche Assoziationen. Seit kurzem werden zwei Familien unterschieden: Endogonaceae und Densosporaceae (Desirò et al. 2017).

In Lebermoosen, Hornmoosen und Farnen bilden Endogonales beider Familien Endomykorrhizen mit intrazellulär, knäuelartig wachsenden, sehr feinen Hyphen (0.8 – 1.5 µm Durchmesser) mit endständigen, kugelförmigen Anschwellungen und dickwandigen, extrazellulären Sporen, die von Schleim umgeben sind (Bidartondo et al. 2011, Desirò et al. 2013). Die spezifischen Strukturen wurden experimentell bestätigt. Die Myzelien bilden auch auf Agarkulturen endständige, blasige Anschwellungen, die den kugelförmigen Anschwellungen in den Rindenzellen von Endomykorrhizen ähneln (Fassi 1965; Field et al. 2014).

Zu den Densosporaceae gehören als fine endophyte (Glomus tenue) beschriebene, arbuskel-bildende Arten, die an zahlreichen Pflanzen, weltweit vorkommen (Beck et al. 2007; Orchard et mult. 2017a; Orchard et mult. 2017b).

Die Endogonaceae Endogone lactiflua = Jimgerdemannia lactiflua bildet an Kiefer (Pinus contorta) und Endogone flammicorona = Jimgerdemannia flammicorona an Douglasie (Pseudotsuga menziesii) dünne Hyphenmäntel und ein deutliches Hartigsches Netz aus. Beide dringen aber auch in die Rindenzellen ein, bilden also Ektendomykorrhizen (Fassi 1965; Chu-Chou & Grace 1979; Walker 1985). Die Wurzelhaarbildung wird unterdrückt, wie das typisch für Ektomykorrhizen ist. Diese Pilze bilden kleine, unregelmäßig knollige Fruchtkörper (Sporokarpien) mit geschlechtlichen Sporen (Zygosporen), die sich im Boden entwickeln (hypogäisch), auch in Topfkulturen und Baumschulen gefunden wurden und besonders nach Waldbränden auftreten (Chang et mult. 2019). Endogone pisiforme kommt mit leuchtend gelben Sporokarpien in Schneetälchen vor (Trappe 1988).

Die Glomeromycota

Die Glomeromycota (= Glomeromycotina, Knäuelpilze) sind nur als Pilzpartner der arbuskulären Mykorrhizen bekannt, d. h. sie sind obligate Wurzelsymbionten und haben kein unabhängig lebendes Stadium. Die einzige Ausnahme macht Geosiphon pyriforme, ein einzelliger Hyphenschlauch, der, als ebenfalls obligater Symbiont, mit intrazellulären Blaualgen (Cyanobacteria) in Symbiose lebt (Gehring et al. 1996). Viele Arten der Glomeromycota assoziieren mit Arten aus einem breiten Spektrum von Pflanzenfamilien, beginnend mit den Lebermoosen, über die Farngewächse und Koniferen zu den Blütenpflanzen. Die strikte Abhängigkeit vom Pflanzenpartner erschwert die Erforschung der Glomeromycota erheblich. Auf künstlichen Substraten geht die Entwicklung nicht über die Keimung der Sporen und ein kurzes Myzel hinaus. Findet der Keimschlauch keinen passenden Pflanzenpartner, degenerieren die Hyphen innerhalb weniger Tage. Eine Ursache scheint die Unfähigkeit der Hyphen zu sein, Zucker aus dem Substrat aufzunehmen. Für Forschungszwecke werden Glomeromycota daher auf sog. "Ri T DNA-transformierten" Wurzeln, mit Agrobacterium tumefaciens zur vermehrten Wurzelbildung angeregten Wurzeln von Tomaten oder Karotten, unter sterilen Bedingungen kultiviert (Bécard & Fortin 1988). Es handelt sich dabei um reine Wurzelkulturen mit einem sehr geringen Nährstoffbedarf, sodass eine Mykorrhizierung erfolgt und die gesamte Entwicklung der Pilze beobachtet und untersucht werden kann (Chabot et al. 1992).

Die Knäuelpilze bilden Hyphen von 1.5 bis 10 µm Durchmesser, die eine Vielzahl haploider Kerne enthalten und nur selten Querwände (Septen) einziehen, meist erst um absterbende Hyphenabschnitte. Die Zellwand der Hyphen enthält Chitin, d. h. es handelt sich um echte Pilze (Fungi). Knäuelpilze bilden vegetative Dauersporen mit bis zu mehreren Tausend haploiden Kernen. Sexuelle Stadien sind nicht bekannt und die Glomeromycotina gelten als die erdgeschichtlich ältesten asexuellen Vielzeller. Molekulare Daten (Paarungs-Gene in Rhizophagus irregularis) lassen aber cryptische Meiosis oder Relikte davon vermuten (Tisserant et mult. 2012; Rosendahl 2012). Die Größen der Genome variieren stark und die Zahl der Chromosomen ist nicht bekannt. Für den ""Modellpilz" Rhizophagus irregularis (= Glomus irregulare; nicht = Glomus intraradices, welcher eine andere Art darstellt) beträgt das Kern-Genom nur etwa 16 Mb (Hijri & Sanders 2004). Die Werte für Pilze liegen im Allgemeinen zwischen 8 und 46 Mb. Dieser Modellpilz eignet sich daher gut für die funktionale, molekulare Forschung. Das Genom wurde bereits vollständig sequenziert.

Im Gegensatz zu der hoch variablen, für die Identifizierung von Arten verwendeten ITS-Region stellt sich das Gesamtgenom auch einzelner Kerne als homogen dar (Lin et mult. 2014). Die Glomeromycota sind demnach homokaryotisch, wie das für asexuelle (clonale) Lebewesen erwartet werden muss (Pawlowska 2005). Über Hyphenbrücken (Anastomosen) können Kerne von einem Teil des Myzels in einen anderen wandern und so zu einer Homogenisierung des Erbgutes beitragen (Young 2009). Kompatibilitäts-Tests ergaben aber, dass nur Hyphen fusionieren können, die aus den Sporen derselben Reinkultur stammen (gezeigt bei Arten aus den Glomerales) oder es fusionieren sogar nur Hyphenabschnitte des gleichen Myzels (bei Arten aus den Gigasporaceae). Die Ergebnisse zeigen, dass es auch bei den Glomeromycota genetisch abgegrenzte Einheiten gibt, die Arten entsprechen und dass es Mechanismen geben muss, die eine Erkennung von selbst und fremd erlauben (Giovanetti et al. 2006; Croll et al. 2009).

Die Unterscheidung der Arten, Gattungen und Familien beruhte zunächst auf der Entwicklung und Morphologie der vegetativen Sporen, wird aber heute zusätzlich mit DNA-Sequenzen begründet (Sequenzen siehe unter http://maarjam.botany.ut.ee). Krüger et al. 2012 stellten auf der Grundlage von 136 in Kultur gehaltenen Arten eine neue Gliederung der Glomeromycota vor, wobei vor allem die Gattung Glomus in mehrere Gattungen aufgespalten wurde. Es wurden einige neue Gattungs- und Familien-Namen eingeführt, die formell gültig veröffentlicht wurden (Schüßler & Walker 2010) und laufend durch weitere veröffentlichte Änderungen ergänzt werden (URL: http://amf-phylogeny.com). Die Systematik der Glomeromycota wird in einigen Punkten durchaus noch kontrovers diskutiert, ist aber wohl in ihren Grundzügen gefestigt (Oehl et al. 2011; Young 2012; Redecker et al. 2013). Derzeit sind ca. 240 Arten anerkannt, die in vier Ordnungen fallen (Abbildung 5.5.1): Glomerales, Diversisporales, Archaeosporales und Paraglomerales. Die Glomerales umfassen zwei Familien, die Glomeraceae (entsprechen früherer "Glomus Gruppe A") mit den Gattungen Glomus, Funelliformis, Rhizophagus und Sclerocystis und die Claroideoglomeraceae (entsprechen früherer "Glomus Gruppe B") mit der einzigen Gattung Claroideoglomus. Unter Diversisporales werden vier Familien mit ein bis fünf Gattungen gefaßt: Acaulosporaceae (Acaulospora), Entrophosporaceae (Entrophospora), Diversisporaceae (Diversispora, Otospora, Redeckera), Gigasporaceae (Gigaspora, Scutellospora, Dentiscutata, Cetraspora, Racocetra) und Pacisporaceae (Pacispora). Die Archaeosporales umfassen drei Familien mit jeweils einer Gattung, Ambisporaceae (Ambispora), Geosiphonaceae (Geosiphon) und Archaeosporaceae (Archaeospora). Die Paraglomerales enthalten bisher nur eine Familie und Gattung (Paraglomeraceae; Paraglomus). Beschreibungen einzelner, in Kultur genommener Arten findet man unter www.invam.caf.wvu.wdu/fungi/taxonomy/speciesID.htm und http://amf-phylogeny.com.

Etwa 30% der Arten gelten als weltweit verbreitet, etwa 90 % kommen auf mindestens zwei Kontinenten vor (Davison et al. 2015). Das betont nochmals die eingangs besprochene Unspezifität dieser Mykorrhizapilze. Es zeigen sich aber Unterschiede in der Besiedelungsgeschwindigkeit und dem Ausmaß der Besiedelung zwischen Glomeraceae, Acaulosporaceae und Gigasporaceae und erwartungsgemäß auch im Ausmaß der Förderung verschiedener Pflanzen (Hart & Reader 2002; Helgason et al. 2002; Urcelay & Diaz 2003). Glomeraceae besiedeln meist große Bereiche der Feinwurzeln, bilden aber relativ wenig freies Myzel, Gigasporaceae dagegen bilden ein ausgedehntes Myzel, das von wenigen, besiedelten Zellen ausgeht. Acaulosporaceae zeigen eine geringe Besiedlungdichte und wenig Myzel (Maherali & Klironomos 2007). Aus diesem unterschiedlichen Verhalten ergibt sich ein unterschiedlicher Kohlenstoffbedarf und eine unterschiedliche Phosphataufnahme der Arten und damit wahrscheinlich ein bedeutender Einfluß aus das Vorkommen in den verschiedenen Pflanzengesellschaften.

Die Mykorrhizapilze unter den Ascomycota

Die Hyphen der Ascomycota (Schlauchpilze) enthalten Chitin in den Zellwänden und haben eine sexuelle, dikaryotische Phase zur Bildung von Sporen (Ascosporen) in schlauchförmigen, Asci genannten Behältern. Die Asci werden in Fruchtkörpern gebildet, die schüsselförmig, becherförmig oder gestielt sind oder unterirdische Knollen (Trüffel) bilden. Die Hyphen sind regelmäßig septiert. Die Septen haben einfache Poren, die von sog. Woroninkörpern begleitet werden (Abbildung 5.2.3.7).

Die Ascomycota sind die artenreichste Pilzgruppe und enthalten saprobe und parasitische Arten sowie zweierlei Symbionten, nämlich Flechtenpilze und Mykorrhizapilze (Abbildung 5. 6. 1). Vornehmlich drei Untergruppen der Pezizomycotina (Becherlingsartige) bilden Flechtensymbiosen mit Blaualgen oder Grünalgen, insgesamt 40% aller Ascomycota (Lutzoni et al. 2001; Schoch et mult. 2009). Die Untergruppe Pezizomycetes enthält die bekanntesten Mykorrhizapilze unter den Ascomycota, die echten Trüffel (Tuber spp.). Auch Wüstentrüffel (Terfezia spp.), weitere trüffelartige und kleine Becherlinge sind Mykorrhizapilze. In allen diesen Familien stehen aber auch zahlreiche saprobe Arten. Mykorrhizapilze kommen noch vereinzelt in den Dothidiomycetes (Cenococcum geophilum), Eurotiomycetes (Hirschtrüffel, Elaphomyces spp.) und Leotiomycetes (Rhizoscyphus ericae) vor. Auch diese Gattungen sind entweder kleine Becherlinge (Rhizoscyphus ericae), trüffelartig (Elaphomyces spp.) oder überdauern im Boden als sog. Sklerotien, kugelige Hyphengeflechte mit fester Rinde (Cenococcum geophilum). Während die Pezizomycetes nur saprobe und symbiotische Arten enthalten, findet man in den letztgenannten Gruppen auch Pflanzenparasiten und teilweise Tierparasiten.

Das isolierte Vorkommen der genannten, weit verbreiteten und häufigen Mykorrhizapilze ist entwicklungsgeschichtlich schwer zu verstehen. Auffällig ist die vergleichsweise geringe Artenzahl und das Vorherrschen von im Boden lebenden, unterirdischen oder hypogäischen Fruchtkörperformen (Abbildung 5.6.2). Letzteres deutet auf eine durch Trockenstress bedingte Selektion. Entwicklungsgeschichtlich liegt ein mehrfacher Übergang vor von offenen „Bechern“ (Apothecien), bei denen die Sporen aus den Asci geschleudert und anschließend durch den Wind verbreitet werden, zu geschlossenen „Trüffel“, in denen die Sporen nicht mehr ausgeschleudert sondern von Tieren verbreitet werden.

Die Verbreitung der Sporen der „Trüffel“ erfolgt durch grabende Säugetiere, wie Hörnchen, Wühlmäuse oder Wildschweine, die durch unterschiedliche Düfte angelockt werden. Hörnchen vergraben zusätzlich die Samen der zu mykorrhizierenden Baumarten durch Anlegen von Wintervorräten und geben die Mykorrhiapilze gleich dazu (Maser et al. 1978). Hypogäische Pilze sind daher wohl durchgehend Symbionten und verdanken ihre Entstehung dem Zusammenspiel der Mykorrhizierung von Bäumen mit nährstoffreichen Samen, Sporen verbreitenden kleinen Säugetieren und einem winterkalten und/oder sommertrockenen Klima. Besonders eindrucksvoll ist das in den Nadelwäldern von Kalifornien und Oregon oder in Australien zu beobachten. Das Phänomen ist unter den Basidiomycota noch ausgeprägter (siehe dort). Bemerkenswert ist, dass Echte Trüffel (Tuber spp.) über flüchtige Verbindungen, die u. a. Tiere anlocken, einen hemmenden Einfluss auf das Pflanzenwachstum haben können, sodass ringförmige "Brandzonen" entstehen können (Pacioni 1991).

Die trüfferartigen Mykorrhizapilze sind mit ausdauernden, fast ausschließlich holzigen Sträuchern und Bäumen aus nur wenigen Pflanzenfamilien assoziiert (siehe Kapitel "Die Assoziationen im Pflanzenreich"). Sphaerozone ostiolatum wurde an Buche, die Wüstentrüffel Terfezia und Tirmania am Sonnenröschen (Helianthemum spp.) nachgewiesen (Dexheimer et al. 1985). Tedersoo et al. 2006a fanden Peziza michelii, P. depressa, Sarcosphaera coronaria und Pachyphloeus sp. als Mykorrhizapilze in nordeuropäischen Wäldern. Tuber puberulum ist in Fichtenwäldern bei uns nicht selten. Andere Tuber Arten bevorzugen Laubbäume, wie Haselnuss und Eiche, bei uns T. rufum, T. aestivum, im Mittelmeerraum die kulinarisch wertvollen Arten T. melanosporum und T. borchii. Weitere Gattungen in nordhemisphärischen Wäldern, besonders in den Nadelwäldern des westlichen Nordameika, sind Choiromyces, Balsamia, Barssia, Hydnotrya, Leucangium und Fischerula. Dingleya, Reddelomyces, Labyrinthomyces und Gymnohydnotrya sind südhemisphärische Gattungen an Eucalyptus. Lange Zeit wurden die echten Trüffel (Tuber spp.) als rein nordhemisphärisch angesehen. In die Verwandtschaft der Tuberaceae gehört aber auch ein Becherling aus Argentinien, Nothojafnea thaxteri, womit auch in dieser Gruppe die Entwicklung von schüsselförmigen zu knolligen Fruchtkörpern belegt werden kann (Bonito et mult. 2013).

Auch in den Pyronemataceae finden sich einige trüffelartige Mykorrhizapilze europäischer Waldbäume (Genea, Geopora, Genabea, Gilkeya, Phaeangium) aber auch „Becherlinge“ wie Wilcoxina spp., Trichophaea hybrida, Humaria hemisphaerica, Tarzetta sp., Geopyxis carbonaria, Pulvinula spp. und Sphaerosporella brunnea. Die nahe Verwandtschaft von Humaria und Genea belegt beispielhaft die Entwicklung von oberirdisch wachsenden, becherförmigen zu unterirdisch wachsenden, geschlossenen Fruchtkörpern (Erős-Honti et al. 2008). Die bronzefarbenen Mykorrhizen von Genea hispidula und G. verrucosa wurden von Buche bzw. Eiche beschrieben und sind in unseren Wäldern nicht selten. Die unscheinbaren Mykorrhizen von Wilcoxina oder Tricharina mikolae, wurden früher als „E-strain“ bezeichnet und treten besonders an Nadelbäumen oder Birke auf Brandflächen oder in Baumschulen auf (Yang & Wilcox 1984). Durch den dünnen Hyphenmantel scheint die Wurzelrinde durch, was zu Fehldiagnosen als „nicht mykorrhiziert“ führen kann. Wilcoxina mikolae bildet mit Kiefern eine Ektendomykorrhiza mit Hartigschem Netz und intrazellulären Hyphen, mit Fichte und Birke aber eine Ektomykorrhiza ohne intrazelluläre Hyphen und ohne Mantel (Scales & Peterson 1991a, Scales & Peterson 1991b).

Cenococcum geophilum (= C. graniforme) ist der weltweit häufigste und nur als Ektomykorrhiza mit schwarzem Myzel und als vegetative Dauerform (Sklerotien: 1-2 mm große, schwarze Kügelchen im Boden) bekannte Mykorrhizapilz. Die Mykorrhizen sind außerordentlich resistent gegen Trockenstress. Das Myzel ist kultivierbar und bildet samtig schwarze, langsam wachsende Kulturen. Das Genom wurde vollständig sequenziert und Symbiose spezifische Gene bereits identifiziert (Peter et mult. 2016). Obwohl Fruchtkörper bisher nicht gefunden wurden, weisen molekulare Daten auf die Möglichkeit einer sexuelle Phase hin. Molekular-phylogenetisch steht Cenococcum geophilum als einziger Mykorrhizapilz in der großen Familie der Dothideomycetes. Seine nächsten Verwandten sind Saprobe (Lepidopterella und Glonium). Obwohl er eine der kürzesten ITS-Regionen von Pilzen hat, weist diese dennoch eine sehr hohe Variabilität auf (90/140 bp; Shinohara et al. 1999; Jany et al. 2002). Das Genom selbst ist sehr groß (178 Megabites), was vor allem an der großen Zahl von repetitiven Transposons liegt. Eine Voraussetzung der symbiotischen Lebensweise ist die geringe Zahl von Genen, die für den Zellwandabbau kodieren. Im Vergleich zu Agaricomycetes-Symbionten hat C. geophilum aber noch eine relativ große Zahl an Zellwand abbauenden Enzymen und die Reaktion der Pflanze unterscheidet sich dementsprechend. Eine große Zahl spezifischer Gene wurde gefunden, die für kleine, sekretierte Proteine kodieren, die wohl für die Erkennung von selbst und nicht selbst notwendig, deren Funktionen aber noch nicht geklärt sind. Bemerkenswert ist vor allem die gesteigerte Expression von Aquaporin-Genen, die die Resistenz des Pilzes gegen Trockenstress erklären könnte (Peter et mult. 2016).

Die Mykorrhizen von C. geophilum sind an allen ektomykorrhizierten Baumarten zu finden (Trappe 1962) und in humusreichen Nadelwaldböden auf sandiger Unterlage extrem häufig, also auf Standorten mit häufiger Trockenheit (Mexal & Reid 1973). Die Mykorrhizen sind ist aber auch nach Bränden und Vulkanausbrüchen wichtig (Wu et al. 2004). Cenococcum geophilum wurde auch an der Silberwurz (Dryas octopetala), dem Knöllchenknöterich (Polygonum viviparum) und am Schuppenried (Kobresia myosuroides) nachgewiesen (Massicotte et al. 1998). Diese alpinen Pflanzen werden als Eiszeitrelikte angesehenen und könnten als Symbiontenträger die Wiedereinwanderung von Hasel und Kiefer nach der Eiszeit unterstützt haben, denn die Silberwurz war damals weit verbreitet (Dryaszeit) und die Sklerotien werden von Hörnchen und anderen kleinen Nagetieren gefressen, die das Myzel mit Pfoten und Fell übertragen.

Die Hirschtrüffel (Elaphomyces spp.) bilden mit 14 Arten eine eigenständige Gruppe von Mykorrhitzapilzen innerhalb der Eurotiomycetes (Geiser et al. 2006). Hirschtrüffel bilden im Boden dunkelbraune Cleistothecien, d. h. Fruchtkörper, die sich nicht öffnen. Die äußere Hülle (Peridie) ist warzig, höckerig, ohne anhängendes Myzel und umgibt die runden Asci, die frei in den inneren Hohlraum wachsen. Die runden Sporen werden durch Zerfall der Asci frei oder über Tiere, z. B. Wildschweine und Hörnchen verbreitet, für die sie eine wichtige Nahrungsquelle darstellen (North et al. 1997). In unsern Nadelwäldern sind zwei Arten häufig, E. granulatus und E. muricatus. Die Mykorrhizen haben ein farbloses, feines Myzel. Der Hyphenmantel besteht aus auffallend hirschgeweihförmig verzweigten Hyphen.

Eine besondere Gruppe von Mykorrhizapilzen bildet neben Saprophyten und Parasiten die Leotiomycetes (Wang et al. 2006). Rhizoscyphus ericae (Zhang & Zhuang 2004; vormals Hymenoscyphus ericae oder Pezizella ericae) ist der wichtigsten Mykorrhizapilz und bildet ericoide Mykorrhizen. Isolate wachsen als feine, zunächst farblose, später dunkel pigmentierte, melanisierte Hyphen und können winzige, becherförmige Fruchtkörper bilden (Read 1974). Die als Hymenoscyphus ericae aggregat zusammengefasste Gruppe enthält weitere, nah verwandte Isolate (Meliniomyces, Phialophora finlandia = Cadophora finlandica, Scytalidium vaccini), die sowohl ericoide als auch Ektomykorrhizen bilden können (Grelet et al. 2009). Rhizoscyphus ericae bildet auch Mykothalli mit Lebermoosen (Pressel et al. 2010). Oidiodendron maius gehört nach neuen Befunden ebenfalls zu den Leotiomycetes und bildet ericoide Mykorrhizen. Myzelien dieser Art wurden auch von zahlreichen anderen Wurzeln und direkt aus dem Humus isoliert. Wahrscheinlich gehören auch Ascomyceten aus epiphytischen, tropischen Farnen hierher (Kottke et al. 2008). Aus Grammitis blepharoides, einem epiphytischen Farn aus Costa Rica, konnte ein dunkel pigmentiertes, langsam wachsendes Myzel isoliert werden, das mit dem Heidekraut (Calluna vulgaris) in Kultur eine Mykorrhiza bildet und auch das Wachstum dieser Pflanzen fördert (Wäckers 1998). Ein Vertreter dieser Gruppe wurde auch an Graffenrieda emarginata und G. hartlingii (Melastomataceae; Bäume im Bergregenwald der Nordanden) molekular und strukturell als Ektomykorrhiza bildend nachgewiesen (Haug et al. 2004).

Die Vorkommen dieser Pilzgruppe auf humusreichen, sehr nährstoffarmen, meist sauren Standorten lassen sich erklären, wenn man berücksichtigt, dass sie über eine besondere Enzymausstattung verfügt, mit der schwer zugängliche Nährstoffquellen erschlossen werden können (Martino et mult. 2018). Im Gegensatz zu Ektomykorrhizapilzen haben sie zahlreiche Gene und entsprechende Enzyme für den Abbau von Polysacchariden, Lipiden und Proteinen. Die Ausstattung ist sogar vielfältiger als die verwandter, saprophytischer Pilze (Martino et mult. 2018). Oidiodendron maius kann sogar Torfmoos (Sphagnum) abbauen, dessen Zellwände holzartig sind. Somit haben diese Pilze sowohl symbiotische, biotrophe als auch saprophytische Eigenschaften. Man erklärt diesen erstaunlichen Sachverhalt als Beispiel für einen noch nicht ausreichend lang zurückliegenden Übergang vom Saprophytismus zur Symbiose.

Eine Mykorrhizierung kann demnach nur an Pflanzen erfolgen, deren Wurzeln nicht als Substrat dienen und daher nicht mit Abwehrreaktionen reagieren. In den Zellwänden von Calluna vulgaris (Heidekraut) wurde nur wenig oder kein Pektin gefunden (Nachweis mit Antikörpern JIM5/JIM7, Peretto et al. 1990). Obwohl R. ericae Pektin abbauen kann, wurde daher keine Abwehrreaktion der Pflanze beobachtet. Polygalacturonasen wurden nur außerhalb der Mykorrhiza an Hyphen exprimiert (Peretto et al. 1993). Im Gegensatz dazu enthalten die Zellwände von Trifolium pratense (Wiesenklee) sehr viel Pektin. Bei einem Infektionsversuch wurde eine hohe Pektinaseaktivität von R. ericae gefunden. Der Pilz nutzte also die Nichtwirtspflanze als Substrat (Bonfante-Fasolo et al. 1984).  

Die Mykorrhizapilze unter den Basidiomycota

Myorrhizapilze finden sich in großer Artenzahl gemeinsam mit Saproben in der Untergruppe Agaricomycetes (Champignonartige) der Agaricomycotina (Fruchtkörper bildende Ständerpilze; Abbildung 5.7.1). Eine kleine Gruppe, die Atractiellomycetes, steht derzeit noch bei den Pucciniomycotina (Rostpilzen). Wie der Name „Fruchtkörper bildende Ständerpilze“ andeutet, bilden die Agaricomycotina sexuelle Sporen an „Ständern“ (Basidien), die in Lagern (Hymenien) dicht gedrängt nebeneinander stehen und in Fruchtkörpern (Basidiomata) angeordnet werden. Die ursprünglichste Form der Fruchtkörper sind feine, oft gelatinöse Krusten (corticioide Fuchtkörper), in denen die Basidien aufrecht stehen und die nach außen abgeschnürten Schleudersporen durch den Wind verbreitet werden. Daraus entwickelte sich eine Vielzahl verschiedener, gestielter Formen, bei denen die Basidien mit den Schleudersporen an der Unterseite der Fruchtkörper an Leisten (clavarioid, cantharelloid, z. B. Pfifferling) oder in Hüten an Lamellen (agaricoid, z. B. Fliegenpilz), Stiften (hydnoid, z. B. Habichtspilz) oder in Röhren (boletoid; z. B. Steinpilz und Maronenröhrling) angelegt werden. Die letzte Entwicklungsstufe sind, wie bei den Ascomycota, unterirdisch wachsende (hypogäische), geschlossene (gastroide) Fruchtkörper, in denen die Sporen nicht mehr abgeschleudert sondern von Tieren verbreitet werden. Die Fruchtkörperformen wurden, ausgehend von krustigen Formen, unabhängig mehrfach entwickelt, was zunächst morphologisch abgeleitet (Oberwinkler 1985; Bougher et al. 1993) und später molekular-phylogenetisch vielfach bestätigt worden ist (Bruns et al. 1989; Hibbett & Binder 2002; Larsson & Larsson 2003; Miller et al. 2006; Binder et al. 2010).

**Abb. 5.7.1 System der Ständerpilze (Agaricomycotina) mit Mykkorrhizapilzen und Saproben, Fruchtkörperformen und wichtigen Enzymen**

Alle diese Fruchtkörper- und Hymenium-Formen sind unter den Mykorrhizapilzen der Agaricomycetes zu finden und der Sporenverbreitung durch Tiere kommt hier wahrscheinlich eine noch größere Bedeutung zu als bei den Ascomycota. Bereits die oberirdisch wachsenden, relativ großen Fruchtkörper locken durch Duftstoffe Tiere an, werden von ihnen gefressen und die Sporen ausgeschieden. Zu den Mykorrhizapilzen gehören fast alle wohlschmeckenden Waldpilze! Schon die Entwicklung zu diesen kompakten, eiweißreichen Fruchtkörpern muss als Folge der Tierverbreitung gesehen werden und setzte sich fort in der großen Zahl von Arten mit unterirdischen Fruchtkörpern (Bougher & Tommerup 1996). Zusätzlich besteht auch hier ein Zusammenhang mit langen Trockenzeiten sowie häufigen Waldbränden. Hypogäische Arten sind daher in Australiens Eucalyptuswäldern und in den Nadelwäldern des Westlichen Nordamerika besonders häufig und artenreich (Claridge et al. 2000). Die Sporen der Wurzeltrüffel (Rhizopogon spp.) überdauern nachweislich Brände und lange Trockenzeiten (Bruns et al. 2002).

Die Mehrzahl der Mykorrhizapilze bildet Ektomykorrhizen mit Bäumen der Kieferngewächse (Pinaceae) und verschiedenen Familien oder Gattungen unter den Rosenartigen (Rosidae) (siehe Kapitel "Die Assoziationen im Pflanzenreich"). Mit Erikagewächsen werden arbutoide oder cavendishioide Mykorrhizen gebildet, seltener ericoide Mykorrhizen. Außerdem sind Orchideen und einige Lebermoose mit Agaricomycetes assoziiert. Entsprechend sind Familien und Gattungen dort verbreitet, wo sie ihre Pflanzenpartner finden, d. h. vorherrschend außerhalb der Tropen, in Gebieten mit Jahreszeitenklima auf der Nord- und Südhalbkugel.

Die Mykorrhizapilze stehen in den Agaricomycetes als abgeleitete Schwestergruppen zu Saproben, d. h. Gattungen, die ihren Kohlenhydratbedarf aus dem Abbau von Holz oder Streu beziehen. Um das zu erreichen, sind die Saproben ab den Auriculariales (Ohrlappenpilze) mit Enzymen zum Abbau von Holz (Lignozellulose) ausgestattet. Bei den Mykorrhizapilzen geht gleichzeitig die Fähigkeit zum Abbau von Cellulose verloren. Anschauliche Beispiele für die phylogenetisch abgeleitete Stellung der Symbionten im Verhältnis zu den Saproben, sowie die ebenfalls abgeleiteten, sehr seltenen, parasitischen Arten geben Matheny et mult. 2006 für Agaricales (Blätterpilze) und Miller et al. 2006 für Russulales (Täublinge und Milchlinge). Es würde zu weit führen, diese Ergebnisse hier genauer darzustellen. Die Kombination der saproben mit der symbiotischen Lebensweise macht die Agaricomycetes besonders erfolgreich, sowohl was ihre Diversität betrifft als auch bezüglich der Anpassungen an das Jahreszeitenklima. Die Mykorrhizapilze fördern produktive Baumbestände, die Lignocellulose abbauenden Saproben (Weißfäulepilze) sorgen für das Reycling des Holzes und der großen Streumengen, die in Wäldern mit Ektomykorrhizen im Jahreszeitenklima anfallen. Die mächtigen Kohlelager des Karbon konnten sich bilden, weil es noch keine Weißfäulepilze gab, das Wachstum der Baumartigen aber durch den hohen Kohlendioxidgehalt der Luft und die hohen Temperaturn enorm gesteigert war.

**Abb. 5.7.2 Vertikale Verbreitung der Mykobionten**

Jahreszeitenklima, Baumarten und geologischer Untergrund bedingen mehr oder weniger gut ausgeprägte Bodenhorizonte. Mykorrhizapilze zeigen entsprechend dem Gehalt und der Form des Humus eine unterschiedliche Verteilung (Abbildung 5.7.2), wobei sie selbst entscheidend an der Humusbildung beteiligt sind (Clemmensen et al. 2015). Cortinarius, Suillus, Thelephorales, Atheliaceae (z. B. Piloderma) und Sebacinaceae bevorzugen die oberen Humusauflagen, während Russulales bevorzugt im humosen Mineralboden auftreten. Cenococcum und andere Ascomyceten sind in allen Horizonten zu finden, dominieren aber in den tieferen Humusschichten (Haug et al. 1986; Tedersoo et al. 2003; Gebhardt et al. 2009). Unter den Besiedlern der Humusauflagen sind zahlreiche Arten, die Myzelstränge über mehrere cm bilden und daran sehr viele feine, explorative Hyphen entwickeln. Durch hohe Enzymaktivitäten tragen sie zum Abbau der organischen Auflage bei und versorgen die Bäume effektiv mit Stickstoff. Cenoccocum und andere Ascomyceten haben melanisierte Hyphen, die langlebig und resistent auch gegen Aubbau sind. Diese Hyphen-Nekromasse ist der Hauptanteil des im Boden festgelegten Kohlenstoffs.

Die Sebacinales (Wachskrusten) sind die basal stehende Ordnung innerhalb der Agaricomycetes. Sie bilden hauchdünne bis wachsige Überzüge auf verrottendem Pflanzenmaterial und zeichnen sich durch längsseptierte Basidien (Abbildung 5.7.1) und einen speziellen Septenporus aus (Doliporus mit durchgehendem Parenthesom, Abbildung 5.2.3.2). Die Familie der Sebacinaceae (vormals: Sebacina incrustans-Gruppe oder Sebacina A; Oberwinkler et al. 2013a; Oberwinkler et al. 2014) bildet an Fichte, Buche, Hainbuche, Haselnuss, Eucalyptus und Linde Ektomykorrhizen und versorgt von dort auch heterotrophe und mixotrophe Orchideen mit Kohlenhydraten (z. B. Nestwurz, Neottia nidus-avis; Selosse et al. 2002a, Selosse etal. 2002b). Auch an Erdbeerbaum (Arbutus unedo) und Wintergrün (Pyrola chlorantha und Orthilia secunda) wurden Sebacinaceae nachgewiesen (Selosse et al. 2007).

Die zweite Familie, Serendipitaceae (vormals Sebacinales B, Sebacina vermifera Gruppe Oberwinkler et al. 2014) bilden Endomykorrhizen mit Lebermoosen, grünen Orchideen und Heidekrautgewächsen, sowie Ektendomykorrhizen mit den Andinen Ericaceae (Kottke et al. 2003; Setaro et al. 2006a, Setaro et al. 2006b; Suárez et al. 2008). Orchideen, und Andine Ericaceae sind mit jeweils eigenen Arten der Seredipita-Gruppe assoziiert und bilden eigene Netzwerke, obwohl diese Pflanzen direkt nebeneinander vorkommen (Setaro et al. 2013). Ein erste experimenteller Arbeit bestätigt die spezifische Bindung der jüngsten Gruppe der Serendipitaceae (crown group) an Ericaceae und zeigt die nur geringe Besiedelung durch Isolate von Orchideen (Vohnik et al. 2016). Freiland-Untersuchungen machen es wahrscheinlich, dass die Serendipitaceae der Andinen Ericaceae mit diesen zusammen aus Nordamerika eingewandert sind (Setaro & Kron 2012). Eine vergleichbar enge Bindung ist für die Orchideen und ihre Symbionten zu erwarten, denn schon jetzt sind einzelne Sequenzen weltweit nachgewiesen. Auch die mit terrestrischen Lebermoosen assoziierten Serendipitaceae stimmen in Mitteleuropa und der Antarktis überein (Newsham & Bridge 2010). Der Bezug zur Pflanzengruppe erscheint also hoch konserviert und weist auf eine gemeinsame Ausbreitung hin.

Auf die Sebacinales folgen im System der Agaricomycetes die Catharellales (Pfifferlingartige), zu denen neben Ektomykorrhizapilzen auch die Orchideenpilze Tulasnellaceae (Veldre et mult. 2013; Gónzales et al. 2016) und Ceratobasidiaceae gehören. Die Tulasnellaceae (Violette Wachskrusten) sind die wichtigsten Mykorrhizapilze der grünen Orchideen, mit denen sie weltweit unspezifisch mit terrestrischen und epiphytischen Arten assoziieren. Die Fruchtkörper sind unscheinbare, dünne bis krustenförmige, wachsige, grau bis violette Lager auf morschem Holz und Ästen. Auf dem Hymenium werden Basidien mit charakteristischen, aufgeblähten Sterigmen (Epibasidien) gebildet (Abbildung 5.7.1). Die Basidien stehen offen in diesem Lager. Tulasnella kann in den Mykorrhizen an den besonderen Septenporen (Doliporen mit nicht perforiertem, schüsselförmigen Parenthesom) und Schleimeinlagerungen in den Hyphenwänden von anderen Pilzen unterschieden werden (Abb. 5.2.3.3).

Die bisher beschriebenen ca. 40 Arten müssen auf Grund molekularer Ergebnisse revidiert werden (Cruz et al. 2014). Die Artenzahl ist um ein Vielfaches höher als zuvor bekannt, wie molekulare Nachweise aus Orchideenmykorrhizen zeigen (Jacquemyn et al. 2011; Martos et al. 2012; Kottke et al. 2013). Tulasnella Arten sind auch Symbionten der Ohnnervmoose (Aneuraceae, Lebermoose) (Kottke et al. 2003, Pressel et al. 2010). Die gleichen Arten bilden Ektomykorrhizen mit Birke und Kiefer und versorgen die chlorophyllfreie Aneura mirabilis = Cryptothallus mirabilis mit Kohlenstoff, wie experimentell nachgewiesen wurde (Bidartondo et al. 2003). Tulasnella bildet auch eine Ektomykorrhiza mit einem dünnen Hyphenmantel an dem neotropischen Baum Graffenrieda emarginata (Melastomataceae; Haug et al. 2004).

Die Ceratobasidiaceae (Wachsbasidien) bilden unscheinbare Krusten und weisen als typischen Septenporus einen Doliporus mit groß-löchrigem Parenthesom auf (Abbildung 5.2.3.4). Die Familie enthält neben Symbionten von terrestrischen Orchideen viele parasitische und einige saprobe Arten (Veldre et mult. 2013). Die Autoren fanden eine klare, molekular-phylogenetisch begründete Trennung zwischen Gruppen von parasitischen Arten und den Gruppen mit Symbionten und Saproben. Oberwinkler et al. 2013b legen ein revidiertes Gattungs- und Artkonzept zum Ceratobasidium-Rhizoctonia Komplex vor, nach dem nur die Art Ceratobasidium calospora anerkannt wird und Rhizoctonia für alle Thanatephorus benannten Arten gilt. Während die Gattung Rhizoctonia = Thanatephorus Pflanzen parasitiert, werden Isolate und Sequenzen aus terrestrischen Orchideenmykorrhizen Ceratobasidium zugeordnet. Eine weitere taxonomische (Namen gebende) Bearbeitung steht noch aus. Yagame et al. 2008 und Yagame et al. 2012 erzeugten in Kultur Ektomykorrhizen an Tannen und Kiefernsämlingen mit Isolaten von Ceratobasidium aus mykoheterotrophen Orchideen Südostasiens. Ein vergleichbares Ergebnis hatten Bougoure et al. 2009 bereits für Isolate aus der australischen, hypogäisch wachsende Orchidee Rhizathella gardneri an Melaleuca uncinata (Myrtaceae) erhalten. Ein ultrastruktureller Nachweis der Ektomykorrhizen in Natur steht aber noch aus.

Unter den weiteren Familien der Cantharellales sind insbesondere Pfifferlinge (Cantharellus spp.), Totentrompete (Craterellus cornucopoides), Semmelstoppelpilze (Hydnum spp.), Kammförmige Koralle (Clavulina) und die krustigen Rindenpilze (Sistotrema) weit verbreitete Ektomykorrhizapilze.

Thelephorales enthalten wahrscheinlich die am weitesten verbreiteten Ektomykorrhizapilze in großer Artenzahl. Man findet sie nicht nur an Baumschulpflanzen und als Frühbesiedler in Aufforstungen an jungen Fichten und Birken ("early stage fungi") sowie als häufigste Mykorrhizapilze in Koniferenwäldern, sondern auch mit Nyctaginaceae im neotropischen Bergregenwald, wo sonst ausschließlich mit Glomeromycota mykorrhizierte Bäume wachsen (Horton & Bruns 1998; Haug et al. 2005). Sie sind auch die häufigsten Mykorrhizapilze der Drehfruchtbäume (Dipterocarpaceae) in Malaysia (Sirikantaramus et al. 2003).

Unter den Hymenochaetales, die sonst eine rein saprobe Gruppe darstellen, wurde der Harzrindenpilz (Resinicium) als Symbiont der tropischen, chlorophyllfreien Erdorchidee Gastrodia similis auf La Réunion gefunden (Martos et mult. 2009).

Unter den Russulales befinden sich zwei Familien mit wahrscheinlich ausschließlich Ektomykorrhizapilzen, die Schafporlinge (Albatrellaceae) und die Täublinge und Milchlinge (Russulaceae) (Miller et al. 2006). In den Russulales steht als Ausnahme auch der parasitische, die Rotfäule der Fichte hervorrufende Wurzelschwamm (Heterobasidium annosum = H. irregulare). Zu den Atheliales, einer Schwestergruppe der Boletales mit krustigen Fruchtkörpern, gehören einige sehr häufige Mykorrhizapilze unserer Fichtenwälder wie Piloderma croceum, Amphinema byssoides, Tylospora fibrillosa und T. asterophora. Unter den Boletales sind Steinpilz, Maronenröhrling, Rotkappe und Kahler Krempling vielleicht die bekanntesten. Hierher gehören auch der Kahle Krempling (Paxillus involutus), die Erbsenstreulinge (Pisolithus), die Röhrlinge (Suillus spp.) und Kartoffelboviste (Scleromerma spp.) Unter den Agaricales (Blätterpilze) sind Fliegenpilz (Amanita muscaria), Tonblasser Fälbling (Hebeloma crustuliniforme), Violetter Lacktrichterling (Laccaria amethystina) und Rötlicher Lacktrichterling (L. laccata) Arten mit einem sehr breiten Wirtsspektrum (Roy et al. 2008). Laccaria bicolor ist der Modellpilz der molekularen Forschung (Martin et mult. 2008). In den tropischen Wäldern Asiens gibt es eine kleine Gruppe von rein saprophytischen Agaricales (Mycena, Gymnopus, Psathyrella, Marasmius), die chlorophyllfreie Orchideen mykorrhizieren und sie mit Nährstoffen versorgen (Selosse et al. 2010).

Wirtsbindungen der Agaricomycetes

Ishida et al. 2007 zeigten in einer beispielhaft umfangreichen Untersuchung in japanischen Mischwäldern (8 Baumarten aus drei Familien: Pinaceae, Fagaceae, Betulaceae) mit einer hohen Pilz-Diversität (121 bzw. 137 Arten je Standort), dass 36,5 % der Pilzarten Generalisten waren, 16,5 % an Fagaceae und Betulaceae und 8% an nur einer Baumfamilie vorkamen. Dieses Ergebnis kann als typisch für ECM Wälder angesehen werden. Die meisten und die häufigen Arten mykorrhizieren unspezifisch, bilden also Netzwerke wie eingangs beschrieben. Im Unterschied zu den Glomeromycota, gibt es unter den Agaricomycetes aber auch Spezialisten bezüglich der Partnerwahl (Molina et al. 1992; Horton & Bruns 1998). In unseren Wäldern sind z. B. der Fichtenreizker (Lactarius deterrimus) an Fichte (Picea abies), der Lachsreizker (L. salmonicolor) an Weißtanne (Abies alba), der Echte Reizker (L. deliciosus) an Waldkiefer (Pinus sylvestris), der Lärchenreizker (L. porninsis) an Lärche (Larix decidua), der Flaumige Milchling (L. pubescens) an Birke, der Erlenmilchling (L. obscuratus) an Erle, der Scharfe Milchling (L. acris) an Buche und der Rußbraune Milchling (L. fuliginosus) an Hasel gebunden. Für die spezifische Erkennung ihrer Partner wurden Lactarien-Lektine gefunden, die an 1,3ß-Galactosamin an der Oberfläche der Wurzelspitzen und der Wurzelhaare binden (Guillot et al. 1994; Guillot & Konska 1997). Die hypogeae Gattung Alpova (Paxillaceae) mykorrhiziert nur Erlen, wobei die einzelnen Arten an verschiedene Erlenarten gebunden sind. Ähliches gilt für Alnicola und einige Tomentella- und Lactarius-Arten (Pozzi et mult. 2018).

Die Röhrlinge (Suilloide) unter den Boletales mykorrhizieren ausschließlich Kieferngewächse (Pinaceae). Ihre hypgäischen Mitglieder, die Wurzeltrüffel (Rhizopogon spp.) sind auch innerhalb der Pinaceae spezialisiert, die Erbsenstreulinge (Pisolithus spp) sind an die regionalen Baumarten gebunden. Experimente zeigten jedoch, dass in Mischpflanzungen Übergänge von Rhizopogon spp. auf andere Kieferngewächse möglich sind und unspezifisch auch Beerentraube (Arctostaphylos) oder Erdbeerbaum (Arbutus) mykorrhiziert werden (Massicotte et al. 1994; Molina et al. 1994). Auch spezifisch gebundene Mykorrhizapilze haben nicht nur einen Pflanzenpartner, zeigen aber deutliche Bevorzugungen. So mykorrhiziert Pisolithus tinctorius Kiefern und Eichen im Mittelmeerraum, australische Arten mykorrhizieren Eucalyptus und Acacia, während eine kenianische Art an Afzelia vorkommt (Martin et al. 2002).

Mit der Einfuhr von Eucalyptus-Sämlingen nach Spanien wurden die australischen Pilzarten mit eingeführt und erhielten sich in den Plantagen (u. a. Hydnangium carneum, Hymenogaster albus, Hysterangium inflatum, Labyrinthomyces donkii, Laccaria fraterna, Pisolithus albus, P. microcarpus, Rhulandiella berolinensis, Setchelliogaster rheophyllus, Tricholoma eucalypticum). Ein Übergang auf einheimische Baumarten wurde bisher nur an Hand von Fruchtkörperfunden unter Cistrose, nicht aber unter Eiche oder Kiefer nachgewiesen, dabei könnte es sich aber um eine eigene Art handeln (Martin et al. 2002; Díez 2005). Der Erbsenstreuling (Pisolithus) mediterraner Wirtspflanzen ging nicht auf gepflanzte Eucalyptus Bäume über, sondern diese behielten ihre australischen Arten (Diéz et al. 2001). Langfristig haben aber Übergänge auf andere Wirtsbaumarten stattgefunden. So zeigen Hosaka et al. 2008, wie die zunächst an Eucalyptus gebundenen, trüffelartigen Hysterangiales im Lauf der Erdgeschichte auf die Südbuche (Nothofagus), die Drehfruchtgewächse (Dipterocarpaceae) und andere Baumarten übergingen, wobei dann auch neue, aber nah verwandte hypogäische Arten entstanden. Zahlreiche weitere Beispiele für Spezialisierungen ließen sich anfügen, wobei diese auf unterschiedlichem Niveau stattfinden können, zwischen Familien, Gattungen, Arten oder innerhalb von Artkomplexen. Der Ausdruck wird daher in der Literatur sehr unterschiedlich verwendet.

Alle Untersuchungen weisen Spezialisierung unter den Agaricomycetes als abgeleitetes Merkmal aus und die Frage nach dem Vorteil dieser Entwicklung ist wohl eher negativ zu beantworten (Bruns et al. 2002). Leichter ist die Frage zu beantworten, unter welchen Bedingungen Spezialisierung auf Artebene überhaupt langfristig erhalten bleiben kann. Die notwendige Voraussetzung ist, dass der Partner in großer Zahl und langzeitig zur Verfügung steht. Spezifisch gebundene Ektomykorrhizapilze kommen daher nur in Wäldern mit dominanten Beständen einer oder weniger Baumarten vor und nicht in artenreichen Tropenwäldern mit vereinzelten, seltenen Baumarten oder gar an einjährigen Pflanzen.

Atractiellomycetes (Puccinomycotina) als Mykorrhizapilze von Orchideen

Sequenzen, die der Gattung Helicogloea zugeordnet wurden, waren gelegentlich aus Orchideenwurzeln erhalten worden. Aber erst die weite Verbreitung dieser zu den Atractiellomycetes gehörenden Pilze in Wurzeln von Orchideen des tropischen Bergregenwaldes von Südecuador und der ultrastrukturelle Nachweis in den Mykorrhizen erlaubten, sie als Mykorrhizapilze nachzuweisen (Abbildung 5.2.3.5 und 5.2.3.6; Kottke et al. 2010). Es fehlt aber noch ein experimenteller Nachweis der Förderung des Protocorms der Orchideen (Vorkeime) durch diese Pilze. Atractiellomycetes wurden bisher als Saprophyten angesehen. Sie bilden winzig kleine, schleimige Fruchtkörper mit „auricularioiden“ Basidien, weswegen sie morphologisch zu den parasitischen Rostpilzen (Pucciniomycotina) gestellt wurden. Zusätzlich haben die hier gefundenen Atractiellomycetes einfache Septenporen, die von Mikrobodies umgeben werden, was auch für diese Einordnung spricht (Bauer et al. 2006). Bisher wurden drei Arten molekularphylogenetisch unterschieden, die mit Helicogloea sp. eine eigene Gruppe innerhalb der Atractiellomycetes bilden (Kottke et al. 2010).

Die Assoziationen im Pflanzenreich

Das Kapitel behandelt die Verbreitung der Mykorrhiza im Pflanzenreich. Die Darstellung folgt dem System der Pflanzen mit einem kurzen Blick auf fossile Belege. Außerdem werden zwei Sonderentwicklungen behandelt, mykoheterotrophe Pflanzen, das sind Pflanzen, die auf den Pilzen parasitieren, und nicht mykorrhizierte Pflanzen, Arten die ohne Mykorrhiza auskommen.

Lebermoose (Hepaticae)

Lebermoose werden nach molekularphylogenetischen und fossilen Befunden als die ursprünglichsten der heute lebenden Landpflanzen angesehen (Wellman et al. 2003; Qiu et al. 2006; Heinrichs et al. 2007). Für eine ursprüngliche Lebensform spricht der einfache Bau ohne Wurzeln und der selbständige Gametophyt als die grüne, ausdauernde, in Thallus und meist einzellige Rhizoiden differenzierte Generation. Auf dem Gametophyten wird ein kurzlebiger, aus Seta und Sporenkapsel bestehender Sporophyt gebildet. Dieser Organisation entsprechend kann nur der Gametophyt mit Mykorrhizapilzen eine Symbiose eingehen.

**Abb. 6.1.1 Erdgeschichtliche Entwicklung der Lebermoose mit Wechsel der Mykorrhizapilze**

Die ursprünglichsten, ausschließlich terrestrisch (auf dem Boden) lebenden Gattungen Haplomitrium und Treubia (Haplomitropsida) haben ihren Verbreitungsschwerpunkt auf der Südhalbkugel (Neuseeland), kommen aber auch mit einer Art (H. hookeri) im Feldberggebiet vor. Ihre verdickte, z. T. im Boden lebende Achse ist mit Endogonales (Muroromycotina) assoziiert, die eine von der arbuskulären Mykorrhiza etwas abweichende Endomykorrhiza bilden (Carafa et al. 2003; Bidartondo et al. 2011). Die Mykothalli der Haplomitropsida werden als die ursprünglichste Mykorrhiza-Symbiose heute lebender Pflanzen angesehen und ihr Ursprung ins Ordoviz/Silur datiert (Abbildung 6.1.1, Field et al. 2014). Daran ändert nicht, dass auch Glomeromycota in Thalli beider Gattungen gefunden wurden (Ligrone et al. 2007). Man kann dies als späteren Erwerb ansehen, der durch die grundsätzliche Unspezifität der Partnerwahl möglich ist.

Die darauf folgenden (Abbildung 6.1.1), ebenfalls nur terrestrisch lebenden Brunnenlebermoose (Marchantiales; Marchantia polymorpha, M. chenopoda, Lunularia cruciata, Conocephalum conicum, Preissia quadrata und die Monocleales) haben einen in unterschiedliche Gewebe differenzierten Thallus und bilden typische arbuskuläre Mykothalli mit Glomeromycota (Ligrone et al. 2007). In einzelnen Proben wurden auch Endogonales nachgewiesen (Bidartondo et al. 2011). Die ebenfalls in diese Gruppe gehörenden Blasiales, Sphaerocarpales und Ricciales sind nicht mykorrhiziert. Sie kommen auf sehr feuchtem Schlamm oder auf dem Wasser schwimmend vor, wo Mykorrhizapilze fehlen und für die Nährstoffaufnahme auch nicht erforderlich sind. Die darauf folgenden, bereits zu den Jungermanniopsida gezählten Pelliidae (Beckenmoose) leben ebenfalls nur terrestrisch und bilden arbuskuläre Mykorrhiza mit Glomeromycota und vereinzelt Mykorrhizen mit Endogonales.

Innerhalb der Jungermanniopsida (Beblätterte Lebermoose) erfolgten bemerkenswerte Veränderungen. Zwei Gruppen gingen unabhängig von einander zu epiphytischer Lebensweise über und leben ohne Mykorrhizen, denn auf Bäumen sind Sporen von Glomeromycota extrem selten. Dies sind die thallosen Metzgeriaceae (Igelhaubenmoose) einschließlich der tropischen Gattung Pleurozia und die beblätterten, sehr artenreichen Porellales (Kahlfruchtmoose). Die jeweiligen Schwestergruppen (Abbildung 6.1.1), die Aneuraceae (Ohnnervmoose) mit den Gattungen Aneura, Riccardia und Verdoornia und die artenreiche Gruppe der Jungermanniales blieben terrestrisch, gingen aber zu neuen Pilzpartnern über.

Aneuraceae wachsen auf morschem Holz, Wurzelanläufen und humusreichem Boden und werden von Tulasnellaceae (Agaricomycetes) mykorrhiziert, in ähnlicher Weise wie Orchideen (Kottke et al. 2003; Krause et al. 2011). Der Ursprung der Metzgeriidae wird von Heinrichs et al. 2007, auf etwa 308 M Jahre geschätzt, also ein Auftreten noch weit vor dem der Kieferngewächse und der Orchideen. Man kann nur darüber spekulieren, ob Aneuraceae schon so früh mit Tulasnellaceae eine Symbiose eingingen. Fossile Belege gibt es nicht und eine molekular-phylogenetische Datierung der Tulasnellaceae steht noch aus.

Die Jungermanniales bilden mit Rhizoscyphus ericae aggr. (Pezoloma ericae; Ascomycota) und Serendipita spp. (Sebacinales B, Basidiomycota) Mykorrhizen. Rhizoscyphus wurde insbesondere bei den Familien Lepidoziaceae, Cephaloziaceae, Cephaloziellaceae und Schistochilaceae gefunden sowie in Myliaceae und Calypogeiaceae (Pressel et al. 2010). Kürzlich wurde experimentell nachgewiesen, dass zwischen Pilz und Lebermoos Phosphat und Zucker ausgetauscht werden (Kowal et al. 2018). Serendipita spp. wurden bisher nur in wenigen, terrestrischen Gattungen nachgewiesen (Scapania, Diplophyllum, Tritomaria, Nardia, Barbilophozia, Lophozia, Saccogyna, Southby; Kottke et al. 2003; Nebel et al. 2004; Bidartondo & Duckett 2010; Newsham & Bridge 2010). Teilweise kommen beide Pilzpartner im gleichen Thallus vor.

Hornmoose (Anthocerophytina), Bärlappe (Lycophytina) und Farnartige (Pteridophytina)

In diesen drei Gruppen „niederer Pflanzen“ herrschen die Assoziationen mit Glomeromycota vor. Nur in wenigen Fällen gingen kleinere Gruppen zum Epiphytismus und damit verbunden zur Assoziation mit Ascomycota über.

Hornmoose (Anthocerophytina) bilden eine kleine, eigenständige Gruppe von thallosen Pflanzen (Abbildung 6.2.1) und stehen auf Grundlage molekularer Phylogenien zwischen den Lebermoosen und den Farnartigen (Abbildung 6.2.2; Cox et al. 2014). Der grüne, scheibenförmige, gelappte Gametophyt bildet Mykothalli mit Endogonales (Mucoromycotina) und arbuskuläre Mykorrhiza mit Glomeromycota (Ligrone 1988; Desirò et al. 2013). Schüßler 2000, gelang erstmals eine Mykorrhizierung von Anthoceros punctatus mit Glomus claroideum unter axenischen Bedingungen. Hornmoose bevorzugen sandige, feuchte Standorte, wie Straßenböschungen, früher auch Stoppeläcker. Auf nährstoffreicheren Standorten leben Hornmoose auch ohne Mykorrhizapilze. Man kann daher von fakultativer Mykorrhizierung sprechen.

Bärlappe (Lycophytina) haben kompakte, chlorophyllfreie, meist unterirdisch lebende Gametophyten und selbständige, grüne Sporophyten (Abbildung 6.2.2). Die langlebigen Gametophyten sind regelmäßig gut mykorrhiziert und werden daher als mykoheterotroph bezeichnet, d. h. sie werden durch die Mykorrhizapilze mit Kohlenstoff versorgt, wahrscheinlich von der Mutterpflanze. In Sporophyten von Lycopodiella inundata, L. fastigiatum und L. anotinum wurden Endogonales (Mucoromycotina) nachgewiesen, die nahe Verwandtschaft zu den Mykorrhizapilzen der Hornmoose zeigen (Rimington et al. 2015). Die Strukturen in Gametophyten von L. clavatum lassen ebenfalls auf Endogonales schließen (Schmid & Oberwinkler 1993). In Sporophyten von Huperzia spp. und Lycopodium spp. und Gametophyten von Huperzia hypogeae aus den Páramos (Hochlagen) der Anden wurde eine kleine, eigenständige Gruppe der Glomeraceae gefunden (Winther & Friedmann 2008). Die Sporophyten sind aber oft sehr gering oder gar nicht mykorrhiziert (eigene Beobachtungen im Bergregenwald von Ecuador; Winther & Friedmann 2008; Rimington et al. 2015). Auch die zarten, meist tropischen Moosfarne (Selaginellaceae) sind gering mit Glomeromycota oder gar nicht mykorrhiziert (Zhao Zhi-Wei 2000). In Selaginella selaginoides und S. kraussiana wurden aber Glomeromycota nachgewiesen (Rimington et al. 2015).

Gabelblattgewächse (Psilotidae) und Natterzungengewächse (Ophioglossidae) bilden phylogenetisch Schwestergruppen, und stehen gemeinsam, basal allen anderen Farnartigen gegenüber (Abbildung 6.2.2; Pryer et al. 2001). Die Marattiidae (tropische Baumfarne) und die Schachtelhalme (Equisetidae) bilden ebenfalls Schwestergruppen, denen die eigentlichen Farne (Polypodiidae; Leptosporangiatae) mit einer großen Zahl von Ordnungen gegenüber stehen. Alle Farnartigen haben, ähnlich den Bärlappen, frei lebende Gametophyten, die bei den Gabelblattgewächsen und Natterzungengewächsen kompakte, chlorophyllfreie, unterirdisch lebende, mehrjährige Thalli bilden, bei den Marattiidae grüne, ausdauernde Thalli, bei den eigentlichen Farnen aber grüne, kurzlebige Prothallien. Die ausdauernden Gametophyten bilden stets Mykorrhizen, die Sporophyten in unterschiedlichem Ausmaß.

Zu den heute lebenden Gabelblattgewächsen gehören nur die tropischen Gattungen Psilotum (Gabelblatt) und Tmesipteris, zu den Natternzungengewächsen, die auch bei uns vorkommenden Gattungen Ophioglossum (Natternzunge), Botrychium (Mondraute) und die südostasiatische Gattung Helminthostachys. Schmid & Oberwinkler 1996, beschrieben auf Grund elektronenmikroskopischer Untersuchungen in Sporophyten von Ophioglossum reticulatum arbuskuläre Mykorrhizen und Strukturen, die wahrscheinlich den Endogonales zugeordnet werden müssen. Letztere Strukturen wurden auch im Gametophyten von Botrychium lunaria gefunden (Schmid & Oberwinkler 1994). Molekular wurden bisher nur Glomeraceae und Gigasporaceae in Gametophyten und Sporophyten von Psilotum und den Ophioglossidae nachgewiesen (Winter & Friedmann 2009; Zhao Zhi-Wei 2000; Kovács et al. 2007; Field et al. 2015; Rimington et al. 2015). Die chlorophyllfreien Gametophyten sind mit den gleichen Glomeraceae assoziiert wie die grünen Sporophyten und andere umgebende Pflanzen. Daraus kann man schließen, dass die Mykorrhizapilze Kohlenstoff aus den grünen Pflanzen beziehen könnten, um den mykoheterotrophen Gametophyten zu versorgen. Beim Fehlen der Mykorrhizapilze wachsen die Prothallien nicht und es werden keine Gameten ausgebildet (Winther & Friedmann 2007, Winther & Friedmann 2009). Die tropischen Marattiidae sind ebenfalls in beiden Generationen mit Glomeromycota assoziiert (Schmid & Oberwinkler 1995). Schachtelhalme bilden dagegen keine Mykorrhizen, obwohl vereinzelt Glomeromycota gefunden wurden.

Terrestrische Farne (Polypodiidae) sind mehrheitlich mit Glomeromycota assoziiert, epiphytische vereinzelt mit Ascomyceten (Abbildung 6.2.2). Letztere leben häufig ohne Mykorrhiza (Schmid et al. 1995; Zhao Zhi-Wei 2000; Kottke et al. 2008; Pressel et al. 2016 ). Nur bei den tropischen Arten der Osmundales, Gleicheniaceae; Schizeaceae und Cyatheaceae wurden auch in den relativ großen Prothallien arbuskuläre Mykorrhizen gefunden (Boullard 1979; Schmid & Oberwinkler 1995; Ogura-Tsujita et al. 2013). Zu den Mucoromycotina liegt bisher nur ein Nachweis vor (Sporophyt von Anogramma leptophylla; Rimington et al. 2015). Streifenfarne (Aspleniaceae) und Tüpfelfarne (Polypodiaceae) sowie die tropischen Vittariaceae und Aspidiacae scheinen durchgehend ohne Mykorrhiza zu leben. Tropische, insbesondere epiphytisch lebende Arten der Hautfarne (Hymenophyllaceae) der Gattung Hymenophyllum, der Grammitidaceae (Grammitis, Lillingeria), der Lomariopsidacee sowie einige Arten der Gattung Elaphoglossum (Dryopteridaceae) sind mit Ascomyceten assoziiert (Schmid et al. 1995; Kottke et al. 2008). Schmid et al. 1995 belegten auch mit transmissions-elektronenmikroskopischen Aufnahmen, dass sich die Hyphen der Ascomyceten in lebenden Zellen der Farne befinden. Die Strukturen ähneln denen in Lebermoosen. Trichomanes Arten, die terrestrisch leben, bilden aber Mykorrhizen mit Glomeromycota (Lehnert et al. 2009). Die Schwimmfarne (Salviniales) leben erwartungsgemäß ohne Mykorrhizen.

Nadelgehölze (Gymnospermae)

Zu den Nadelgehölzen oder Nacktsamern (Gymnospermae) gehören außer den bei uns verbreiteten Kieferngewächsen (Pinaceae), im Wesentlichen Ginkgo biloba, die Taxaceae (Eiben), Cupressaceae (Zypressen), Araucariaceae und Podocarpaceae, Taxodiaceae (Sumpfzypressen, Mammutbäume) sowie die Gnetaceae (Won & Renner 2006). Wie der molekular-phylogentisch basierte Stammbaum der Nadelgehölze zeigt, herrschen auch hier die Mykorrhizen mit Glomeromycota vor (Abbildung 6.3.1; Wang & Qiu 2006). Fossile Nachweise der Ginkgogewächse stammen aus dem frühen Perm (280 MJ), der Podocarpaceae und Araucariaceae aus der frühen Trias. Podocarpaceae und Araucariaceae haben auffallende, knöllchenartige Kurzwurzeln, die bereits von Janse 1897 beschrieben wurden und die regelmäßig mit Glomeromycota mykorrhiziert sind (Russel et al. 2002). Diese „Knöllchen“ haben nichts mit den von Stickstoff assimilierenden Bakterien erzeugten Knöllchen der Schmetterlingsblütler (Fabaceae) zu tun.

Die Entstehung der Kieferngewächse ist mit dem Übergang zu den Agaricomycetes und Pezizomycetes aufs engste verbunden (Abbildung 6.3.1). Alle Pinaceae sind ektomykorrhiziert und dieser Status wird als Synapomorphie gewertet (Hibbett & Matheny 2009). Der Übergang zeigt sich noch in vereinzelten Vorkommen von Hyphen und Vesikeln von Glomeromycota ohne Bildung von Arbuskeln (Cázares & Trappe 1993). Das bedeutet, der Übergang von Glomeromycota zu Agaricomycetes begründete eine neue Pflanzenfamilie innerhalb der Nadelgehölze.

Etwas ähnliches erfolgte noch einmal bei der Gattung Gnetum, die zusammen mit Ephedra und Welwitschia als Schwestergruppe zu den Pinaceae steht. Während die beiden letzteren Glomeromycota als Mykorrhizapilze beibehielten, ist Gnetum mit Agaricomycetes assoziiert. Won & Renner 2006 datieren die Entstehung der Pinaceae auf etwa 200 MJ, also in die Untere Jurazeit, was in etwa der Zeit der Entstehung der Agaricomycetes Mykorrhizapilze entsprechen würde (Hibbett & Matheny 2009; Abb. 3.2.3). Die Gnetaceae sind dagegen wesentlich jünger, nämlich nur etwa 50 MJ (Won & Renner 2006). Die Pinaceae sind in ihrer natürlichen Verbreitung auf die Nordhalbkugel beschränkt, obwohl ihre Entstehung noch vor den Zerfall des Großkontinent Pangea datiert. Der Großkontinent Pangea war aber durch einen hohen Gebirgszug in die nördliche (Laurasia) und die südliche (Gondawana) Landmasse getrennt (Willis & McElwain 2002). Ob das verhindert hat, dass sich die Kieferngewächse nach Süden ausbreiten konnten, kann nur vermutet werden.

Zu den Pinaceae gehören die wichtigsten Bäume des borealen und montanen Eurasien und Nordamerika, Fichte, Kiefer, Lärche, Tanne, Zeder, Douglasie und Hemlocktanne. Sie bilden große, einheitliche Bestände, die meist nur aus wenigen Baumarten bestehen und von der Holzmasse sehr produktiv sind. Es wird schon lange ein Zusammenhang dieser produktiven Monodominanz mit den spezifischen Mykorrhizapilzen gesehen, die die Bäume effektiver mit Nährstoffen versorgen können und an das Jahreszeitenklima besser angepasst sind als Glomeromycota. Es wurde schon im Kapitel "Die Mykorrhizapilze" darauf hingewiesen, dass nur in solchen einheitlichen, oft monodominanten Beständen, eine Spezialisierung derPilze möglich ist, da die Baumpartner in großer Zahl gewährleistet sind. Die Entstehung der Kieferngewächse mit ihren neuen Mykorrhizapilze ist also mit zahlreichen biologischen und ökologischen Veränderungen verbunden und von außerordentlicher Bedeutung für die heutigen Landökosysteme.

Gnetum africanum ist eine Liane afrikanischer Regenwälder. Eine nah verwandte Art wurde in den amazonischen Überschwemmungswäldern (Caatinga) von Venezuela gefunden. Beide Arten bilden Ektomykorrhizen mit Scleroderma und sind Begleiter in ektomykorrhizierten Caesalpiniaceen-Wäldern (Fassi & Moser 1991).

Blütenpflanzen (Angiospermae)

Wie bereits in Kapitel Die Grundprinzipien, Langfristige Stabilität der Netzwerke gezeigt wurde, bleibt die Assoziation mit Glomeromycota bei den Blütenpflanzen bis zu der höchst entwickelten Gruppe der Asteridae (Körbchenblütler i. w. S.) erhalten (Abbildung 3.2.1). Nachweislich bilden 85 – 90 % der bisher untersuchten Arten der Blütenpflanzen Mykorrhizen mit Glomeromycota. Insgesamt in 33 Familien der Blütenpflanzen findet aber ein Übergang zu Agaricomycetes und Ascomycetes als Mykorrhizapartner statt, wobei ganze Familien, einzelne Gattungen und nur selten einzelne Arten wechseln (Wang & Qiu 2006; Brundrett 2009). Die Wechsel zu den neuen Pilzgruppen sind auch bei den Angiospermen als Synapomorphien zu werten, das heißt, die Entstehung der neuen Pflanzengruppen ist eng mit diesem Übergang verbunden (Abb. 3.2.1). Ein typisches Beispiel ist die Familie Orchidaceae unter den Monocotyledonae, die mit Basidiomycota assoziiert (Abbildung 6.4.1). Als einzige Ausnahme unter den Grasartigen ist noch das alpine Schuppenried (Kobresia spp., Cyperaceae) mit Basidiomycota und Ascomycota, darunter Cenococcum geophilum und Hymenoscyphus assoziiert (Massicotte et al. 1998; Gao & Yang 2010). Alle anderen Grasartigen und sonstigen Gruppen der Einkeimblättrigen bilden Mykorrhizen mit Glomeromycota (Abbildung 6.4.1; System nach Wikström et al. 2001).

**Abb. 6.4.1 Einkeimblättrige mit Glomeromycota und Übergang der Orchideen zu Basidiomycota**

Der Übergang der Orchideen zu Sebacinales B/Serendipita, Tulasnella und Ceratobasidium Arten ist mit weitgehenden Veränderungen eng verknüpft, insbesondere mit der Bildung staubfeiner Samen (0.3 bis 24 µg Trockenmasse), die kein Nährgewebe haben, aber auch einer eigenen zellulären Interaktion (siehe Kapitel Die Strukturen der Mykorrhizen) sowie der Möglichkeit epiphytisch zu leben. Der chlorophyllfreie Keimling (Protocorm) ist auf die Zufuhr von Kohlenstoff, Stickstoff und Phosphat durch Mykorrhizapilze angewiesen. Wie bereits dargestellt, können die genannten Pilzgruppen durch Zersetzung von Humus oder verrottendem Holz Nährstoffe gewinnen und das Protocorm versorgen bis die Pflanzen ergrünen. Die Mykorrhizapilze bilden dann typische Orchideenmykorrhizen mit den Wurzeln der Pflanzen. So bleibt das Pilz-Potential erhalten und die im näheren Umfeld keimenden Samen gefördert (Waud et al. 2016).

Diese drei Gruppen der Mykorrhizapilze sind in allen Unterfamilien der Orchidaceae zu finden, sowohl bei terrestrischen wie bei den zahlreichen epiphytischen Arten (Abbildung 6.4.1) (Freudenstein et al. 2004; Martos et al. 2012; Kottke & Kovács 2013). Bei der Unterfamilie Epidendroideae Im tropischen Bergregenwald der Anden treten zusätzlich Atractiellomycetes als häufige Mykorrhizapartner auf (Kottke et al. 2010). Die genannten Mykorrhizapilze sind auf grüne, Photosynthese betreibende Individuen der Orchideen beschränkt, mit denen sie unspezifisch bimodale Netzwerke bilden (Jacquemyn et al. 2011; Kottke et al. 2013). Die weit verbreiteten Supergeneralisten unter diesen Mykorrhizapilze tragen zur Erhaltung der Vielfalt endemischer Orchideenarten bei (Suárez et al. 2016).

Quantitative Untersuchungen zeigten aber auch bei grünen Orchideen Präferenzen für bestimmte Mykorrhizapilze. Waterman et al. 2011, verglichen die Mykorrhizapilze einer Gruppe südafrikanischer Orchideen (Subtribus Coryniinae) über viele Standorte in Südafrika und fanden signifikante Präferenzen zwischen einzelnen Orchideengattungen und Mykorrhizapilz-Gruppen. Die spezifischen Bindungen waren standortsunabhängig, wobei gemeinsam vorkommende Orchideenarten häufig mit unterschiedlichen Mykorrhizapilzen assoziierten. Ähnliche Präferenzen wurden auch für die Gattungen Chilogottis, Goodyera und Listera (= Neottia) beschrieben (Roche et al. 2010; Shefferson et al. 2010). Těšitelová et al. 2013, fanden tetraploide Individuen von Gymnadenia conopsea mit anderen Tulasnella Arten (Genotypen) assoziiert als die am gleichen Standort vorkommenden diploiden Individuen.

Die Untersuchungen zeigen aber auch, dass sich Unterschiede in der Bevorzugung bestimmter Pilzpartner verwischen, wenn man ein größeres Areal betrachtet und dann der Einfluss der Umgebung schwer vom Einfluss der Arten zu trennen ist (McCormick & Jacquemyn 2014). Es kommt zu einer "Musterbildung", wenn durch ökologische Bedingungen, wie lange Trockenzeiten oder Frostperioden die Vielfalt eingeschränkt wird. In den immerfeuchten Tropen sind solche Spezialisierungen weniger zu erwarten. Ein spezifische Bindung zwischen zwei Arten kann letztlich nur durch entsprechende Erkennungsmechanismen belegt werden.

In einem weiteren Entwicklungsschritt verloren zahlreiche Orchideenarten (etwa 220) die Fähigkeit Chlorophyll zu bilden. Sie ernähren sich auch als adulte Pflanzen mykoheterotroph, indem sie mit Ektomykorrhizapilzen assoziieren und Kohlenstoff über die Ektomykorrhizen von den Bäumen beziehen. Das ist natürlich nur möglich, wenn sie in der Nähe ektomykorrhizierter Bäume wachsen. Daher fehlt dieser Übergang bei den tropisch-asiatischen Apostasioideae und ist für die Vanilloideae bisher nur von Erythorchis bekannt, die an Eucalyptus gebunden ist (Yukawa et al. 2009; Kottke & Kovács 2013). Die mykoheterotrophen Orchideen sind meist auf wenige Pilzpartner beschränkt, z. T. hoch spezialisiert, die mehrheitlich zu den Sebacinaceae (Sebacinales A), Thelephoraceae und Russulaceae gehören (siehe Abschnitt 6.6.5, Mykoheterotrophe Pflanzen).

Wie Messungen der ¹³C-Werte zeigen, und molekulare Nachweise der Mykorrhizapilzen bestätigen, sind auch zahlreiche grüne Orchideen in unseren Wäldern mit Ektomykorrhizen der Bäume verbunden und beziehen zusätzlich Kohlenstoff von dort. Diese Art der Ernährung wird als Mixotrophie oder partielle Mykoheterotrophie bezeichnet. Der Übergang erlaubt es den Orchideen, als Unterwuchs in dunklen Wäldern zu überleben, wie der Frauenschuh (Cypripedium calceolus), Waldvöglein Arten (Cephalanthera spp.) oder Stendelwurz (Epipactis spp.). In den asiatischen Tropen ohne Ektomykorrhizapilze gibt es nur wenige heterotrophe Orchideen und diese assoziieren mit saprophytischen Pilzen, wie Resinicium, Mycena und Psathyrella.

Mehrfache und entwicklungsgeschichtlich wie ökologisch bedeutsame Übergänge von Glomeromycota zu Agaricomycetes und Pezizomycetes fanden innerhalb der Rosidae (Rosenartige) statt (Abbildung 6.4.2). Der Übergang erfolgte aber nur an ausdauernden, holzigen Pflanzen, also Bäumen, Sträuchern und Zwergsträuchern, die unter den Rosidae besonders zahlreich sind (Wang et mult. 2009). Die bevorzugten Standorte dieser ektomykorrhizierten Pflanzen liegen im Jahreszeiten-Klima mit Winterkälte oder Sommertrockenheit. Die Bäume bilden große, zusammenhängende Bestände, in denen oft eine Art „monodominant“ ist, d. h. >50% der Individuen stellt. Das trifft auch zu, wenn die ektomykorrhizierten Bäume in Wäldern vorkommen, die überwiegend aus arbuskulär mykorrhizierten Arten bestehen (McGuire 2007; Corrales et al. 2016). Die ektomykorrhizierten Arten bilden dann inselartige Gruppen von sehr produktiven Bäumen. Die Monodominanz der ektomykorrhizierten Bäume wird auf eine effektivere Stickstoffmobilisierung und Aufnahme zurückgeführt (Lindahl & Tunlid 2015; Corrales et al. 2016). Auf Vancouver Island wurde auch ein Mangel an Glomeromycota im monodominanten Hemlocktannen-Bestand (Tsuga heterophylla) gefunden, der das Aufkommen der Rotceder (Thuja plicata) verhinderte (Weber et al. 2005).

Die Rosidae bestehen aus zwei großen Schwestergruppen, die als Malvidae (Malvenartige i. w. S.) und Fabidae („Bohnenartige“) zusammengefaßt werden (siehe Tree of Life Web Project 2009). Die Malvidae enthalten als mit Agaricomycetes und Pezizomycetes mykorrhizierten Gruppen die überwiegend südhemisphärischen, artenreichen Drehfruchtbäume (Dipterocarpaceae), die verwandten, mediterranen Cistrosengewächse (Cistaceae) sowie die Gattung Eucalyptus und andere Myrtengewächse (Myrtaceae: Leptospermum und Melaleuca), (Wang & Qiu 2006). Graffenrieda spp. werden als bisher einzige Melastomataceae von Glomeromycota und zusätzlich von Rhizoscyphus und Tulasnella mykorrhiziert (Haug et al. 2004).

Nach molekularen Datierungen sind die Dipterocarpaceae als eine alte (mindestens 135 MJ), heute pantropische Gruppe anzusehen, die wohl als erste der heute noch lebenden Blütenpflanzen den Wechsel der Mykorrhizapartner vollzog (Ducousso et al. 2004; Moyersoen 2006). Heute bilden Dipterocarpaceae Wälder mit den Unterfamilien Dipterocarpoideae in Südostasien, Pakaraimoideae in Guayna/Südamerika, Monotoideae in Afrika, Madaskar und Südamerika und den Sarcolaenaceae auf Madagaskar (Högberg & Piearce 1986). Ihre gemeinsame Herkunft liegt in Afrika auf dem damals noch bestehenden Großkontinent Pangea. Durch die Abtrennung und Verschiebung einzelner Teile des Großkontinents gelangten sie in ihre heutigen Gebiete (Ducousso et al. 2004; Moyersoen 2006).

Mit den Dipterocarpaceae nah verwandt sind die Cistrosengewächse (Cistaceae), zu denen bei uns das Sonnenröschen (Helianthemum) als ektomykorrhizierte Gattung gehört (Dexheimer et al. 1985). Cistrosen bilden den strauchförmigen Unterwuchs in Wäldern am Mittelmeer und regenerieren nach Bränden rasch. Da sie mit einer Vielzahl von gemeinsamen Mykorrhizapilzen assoziieren, erhalten sie das Mykorrhiza-Potential für Eichen und Kiefern, darunter auch die Schwarze Trüffel (Tuber melanosporum) (Fontana & Giovanetti 1979; Dickie et al. 2004).

In den Fabidae gingen die Weiden und Pappeln (Salicaceae) und die afrikanischen Phyllanthaceae (Uapaca) in der Ordnung Malpighiales zu Ektomykorrhizapilzen über. Innerhalb der Ordnung Fagales (Buchengewächse) sind es Rotbuche (Fagus), Hainbuche (Carpinus), Südbuche (Nothofagus), Birke, Erle und Haselnuß (Betulaceae) sowie die australischen Casuarinaceae. Unter den hierher gehörenden Walnussbäumen (Juglandaceae) ist unsere als Einzelbaum gepflanzte Juglans regia mit Glomeromycota, seltener auch mit Ektomykorrhiza bildenden Pilzen assoziiert, Oreomunnea mexicana bildet aber große Bestände in Panama und ist mit einer Vielzahl von Basidiomycota assoziiert (Harley & Harley 1987; Corrales et al. 2016).

Unter den Rosales ist bisher nur die Silberwurz (Dryas octopetala; Rosaceae) als ektomykorrhiziert bekannt. Sie bildet Mykorrhizen mit typisch alpinen Pilzarten, wie Hebeloma marginatulum und Hebeloma alpinum, aber auch mit einer großen Zahl von anderen Ektomykorrhizapilzen (Debaud et al. 1981; Harrington & Mitchell 2002). Es handelt sich um heute arktisch-alpine verbreitete Zwergsträucher, die während der Kaltzeiten des Pleistozän überlebten und vermutlich wesentlich zur Neubesiedelung mit ektomykorrhizierten Baumarten beigetragen haben (sog. Dryas-Flora; Robin et al. 2016), indem sie die Mykorrhizapilze verbreiteten, als sich das Eis zurückzog. Ähnliches könnte für das ökologisch ähnliche Schuppenried (Kobresia) und den Lebendgebärenden Knöterich (Polygonum viviparum) gelten.

Die Fabales sind überwiegend mit Glomeromycota assoziiert, nur in der Familie Fabaceae (Schmetterlingsblütler) gingen wenige Gattungen (Aldinia, Dicymbe, Afzelia, Berlinia, Gilbertiodendron u. a.) zu den neuen Partnern über (Henkel et al. 2002, Henkel et al. 2005; Diédhiou et al. 2010). Diese Bäume bilden in Westafrika und dem Guyana Hochland von Südamerika dominante Bestände aus großen Individuen zwischen anderen, arbuskulär mykorrhizierten Baumarten. Sie haben auf den beiden, heute getrennten Kontinenten zahlreiche gemeinsame Mykorrhizapilze, zumindest auf Gattungsebene, was auch hier auf einen Ursprung vor der Trennung der Kontinente verweist (Thoen & Ba 1989;Kottke & Kovács 2013).

Einige Baumgattungen (Pappel, Weide, Erle, Eucalyptus, Casuarina, Dicymbe, Graffenrieda) bilden sowohl mit Glomeromycota als auch mit Agaricomycetes und Ascomycota Mykorrhizen, z. T. an der gleichen Wurzel, z. T. in Abhängigkeit vom Alter oder den Bodenfeuchtebedingungen (Chilvers et al. 1987; Haug et al. 2004; Becerra et al. 2005; McGuire et al. 2008). Diese Beispiele veranschaulichen den anscheinend relativ einfachen Übergang von den Glomeromycota zu den Agaricomycetes.

Die ektomykorrhizierten Rosidae sind i. d. R. mit einer großen Zahl von Agaricomycetes und Pezizomycetes unspezifisch assoziiert. Ein Sonderfall besteht bei der Erle (Alnus). Im Unterschied zu wohl allen anderen Ektomykorrhiza bildenden Baumarten ist diese Gattung reziprok-spezifisch mit vergleichsweise wenigen Agaricomycetes assoziiert, Alnus-spezifische Arten von Tomentella, Alnicola, Lactarius, Cortinarius, Alpova, Russula sowie Paxillus, Hebeloma, Inocybe und Pseudotomentella, die keine benachbarten anderen Baumarten mykorrhizieren. Weltweit, außer Australien, wurden an 22 Erlen Arten 146 Mykorrhizapilze gefunden (Pölme et mult. 2013), die nur an Erlen binden. Synthesen bestätigten die spezifische Mykorrhizierung (Molina 1981). Viele Mykorrhizapilze der Erle sind weltweit an verschiedene Erlenarten gebunden. Das erklärt sich nur durch eine gemeinsame Verbreitung in relativ kurzer Zeit (48 MJ) von der Nordhemisphäre ausgehend nach Süden (Kennedy et al. 2011). Durch Disjunktionen entstanden co-evolutive Spezialisierungen (Rochet et al. 2011). Erlen bilden monodominante Bestände auf zeitweilig überfluteten, anmoorigen Standorten oder entlang von Flussläufen und anderen feuchten, offenen Pionierstandorten. Sie sind an solche Standorte durch ein Belüftungssytem angepasst (Thermoosmose). Ihre spezifischen Pilze müssen ebenfalls an die besonderen Standorte angepasst sein. Ein weiterer Vorteil der Erlen ist die obligate Symbiose mit Frankia. Nur Sämlinge mit Frankia-Knöllchen erkennen die spezifischen Mykorrhizapilze und stimulieren deren Sporenkeimung. Die Summe dieser Besonderheiten erhält die reziproke Spezialierung der Alnus-Mykorrhiza.

Innerhalb der Nelkengewächse (Caryophyllidae) sind bisher vier Übergänge zu Agaricomycetes und Ascomycota bekannt, nämlich bei den Nyctaginaceae, den Polygonaceae, den Achatocarpaeae und den Asteropeiaceae (Alvarez-Manjarrez et al. 2018). In der neotropischen Familie Nyctaginaceae bilden Guapira und Neea Ektomykorrhizen, in der Familie Polygonaceae (Knöterichgewächse) die baumförmige Coccoloba uvifera und weitere Coccoloba Arten, Gymnopodium floribundum und die ausdauernden Staude Polygonum viviparum (Lebendgebärender Knöterich). Das isolierte Auftreten aller dieser Arten ist bemerkenswert. Neea und Guapira kommen verstreut in tropischen Bergregenwald von Südamerika vor, als ektomykorrhizierte Einzelbäume zwischen mehr als 250 umgebenden arbuskulär mykorrhizierten Baumarten. Ähnliches gilt für Trockenwälder in Mexico. Es sind nur wenige Mykorrhizapilze beteiligt (Thelephoraceae, Russulaceae, Inocybe; Haug et al. 2005; Tedersoo et al. 2010b). Vermutlich sind die Bäume zusammen mit den wenigen Mykorrhizapilze entlang der Flüsse aus dem östlichen Tiefland eingewandertMoyersoen 1993.

Coccoloba uvifera bildet monokulturartige Küstenwälder auf Kuba, den Bahamas, Florida, den Antillen und an der Ostküste von Brasilien und Guyana. Andere Coccoloba Arten findet man in Gruppen im Amazonastiefland von Ecuador. Gymnopodium floribundum ist mit Tremelloscypha (Sebacinaceae), Amanita, Cantharellus und Russula assoziiert und bildet laubabwerfende Bestände in Südmexiko (Bandala et al. 2011). Polygonum viviparum wächst in Magerrasen, Borstgrasweiden, oft mit Legföhren in alpinen Lagen und wird von Amanita, Russula, Inocybe und Cenococcum mykorrhiziert (Gardes & Dahlberg 1996; Massicotte et al. 1998). Die Asteropeiaceae sind eine in den östlichen Küstenwäldern Madagaskars endemisch lebende Familie laubabwerfender Bäume (einzige Gattung: Asteropeia), die außer Ektomykorrhizen auch noch arbuskuläre Mykorrhizen bilden (Ducousso M et mult. 2008).

Innerhalb der Asteridae (Körbchenblütler und Verwandte) bilden die Ericales (Erikagewächse) eine eigene, monophyletische Gruppe (Kron & Luteyn 2005). Die an der Basis der Ericales stehenden Familien Clethraceae und Cyrillaceae mit den neotropischen Bäumen Clethra revoluta und Purdiaea nutans sind noch mit Glomeromycota assoziiert (Abbildung 6.4.3; Kottke et al. 2004). In der Familie Ericaceae fand aber ein Wechsel von Glomeromycota zu Agaricomycetes und Ascomycota statt, der zur Entstehung neuer Unterfamilien mit unterschiedlicher Ökologie führte. Die auf Südostasien beschränkte, in den Ericaceae basal stehenden Enkianthoideae sind noch mit Glomeromycota assoziiert (Obase et al. 2013). Darauf folgte die Aufspaltung in zwei Gruppen von Unterfamilien mit unterschiedlicher Wurzelanatomie und Mykorrhizapilzen aus Agaricomycetes und Ascomycota (Abbildung 6.4.3). Der Wechsel führte zunächst zur Entstehung der Gattung Arbutus (Erdbeerbaum). Diese hartlaubigen kleinen Bäume oder Sträucher sind noch heute im mediterranen Klima in Nordamerika und Europa rund um das Mittelmeer verbreitet und hatten ihren Ausgangspunkt zu Beginn des Tertiär in Nordamerika als Amerika und Europa noch einen Großkontinent bildeten (Hileman et al. 2001; Wikström et al. 2001). Sie übernahmen die Mykorrhizapilze von ektomykorrhizierten Bäumen und gaben diese an später entstandene Gattungen wie die heute arktisch-alpin verbreiteten Zwergsträucher Arctostaphylos (Bärentraube) und die bis Mittelamerika verbreitete Comarostaphylis weiter. Ebenso sind die von den Arbutoideae abgeleiteten, chlorophyllfreien, mykoheterotrophen Monotropoideae (Monotropa/Fichtenspargel) und die Schwestergruppe, die krautigen Pyroloideae (Pyrola, Moneses/Wintergrün), mit Ektomykorrhizapilzen assoziiert (Abbildung 6.4.3). Alle Mitglieder dieser Unterfamilien haben Kurzwurzeln mit einer mehrschichtigen Rinde und bilden Mykorrhizen mit Hyphenmantel, Hartigschem Netz und intrazellulären Hyphen oder Senkern, die Arbutoide Mykorrhiza und die Monotropoide Mykorrhiza (siehe Kapitel "Die Strukturen der Mykorrhizen").

Alle diese Arten leben als Unterwuchs in Wäldern mit Ektomykorrhizen und teilen mit den Bäumen ein breites Spektrum an Mykorrhizapilzen (Molina & Trappe 1982; Krpata et al. 2007; Selosse et al. 2007; Toftegaard et al. 2010; Kühdorf et al. 2015). Daher können Erdbeerbaum (Arbutus) und Bärentraube (Arctostaphylos) auch zur Mykorrhizierung von Baumsämlingen, wie der Zirbelkiefer in alpinen Hochlagen oder von Douglasie und Abies concolor nach Waldbränden dienen (Amarathus & Perry 1989; Krpata et al. 2007; Kennedy et al. 2012). Richard et al. 2005 fanden aber in Mischbeständen von Quercus ilex und Arbutus unedo nur eine geringe Zahl gemeinsamer Mykorrhizapilze.

Die zweite Gruppe, die hier als Heidekrautgewächse zusammengefasst werden, mit den Unterfamilien Ericoideae, Rhododendroideae, Styphelioideae (= Epacridaceae) und Vaccinioideae, unterscheidet sich schon in der Wurzelanatomie von der vorgenannten. Alle Arten bilden sehr feine, meist lange Haarwurzeln mit nur einer Lage an Wurzelrindenzellen, die zugleich als Rhizodermis dient. Die australischen Stypheloideae haben zudem nur eine Zellreihe als Zentralzylinder. Die Rhizodermis wird intrazellulär durch Ascomycota aus der Gruppe der Leotiomycetidae, darunter ’’Rhizoscyphus ericae’’ aggr. und ’’Cadophora/Phialocephala finlandia’’, sowie von Sebacinales B/’’Serendipita’’ besiedelt (Peterson et al. 1980; Vrålstad et al. 2002; Allen et al. 2003; Setaro et al. 2006a; Selosse et al. 2007; Walker et al. 2011). Hyphenmantel und Hartigsches Netz fehlen. Die Mykorrhizastruktur wird als Ericoide Mykorrhiza bezeichnet (siehe Kapitel "Die Strukturen der Mykorrhizen").

Während die genannten Leotiomycetidae auch Ektomykorrhizen an Fichte oder Kiefer bilden (Vrålstad 2004), sind Serendipitaceae/Sebacinales B auch Mykorrhizapilze von Orchideen, wie zuvor beschrieben. Bemerkenswerter Weise handelt es sich aber um andere Genotypen (Setaro et al. 2013). Weitere Mykorrhizapilze sind Korallenpilze (Clavariaceae; Agaricales), für die von Engelander & Hull 1980 bereits ein reziproker Transfer von ¹⁴C und ³²P zwischen Rhododendron und darunter wachsenden Fruchtkörpern von Clavaria sp. gezeigt wurde. Neue Untersuchungen mit stabilen Isotopen bestätigen die biotrophe Ernährung zahlreicher Clavariaceae (Birkebak et al. 2013). Vohnik et al. 2012 fanden in Vaccinium Arten Norwegens Mykorrhizapilze mit Doliporen mit perforierten Parenthesomen, deren Verwandtschaft noch ungeklärt ist (evtl. Trechisporales).

Heidekrautgewächse besiedeln häufig offene, sandige, nährstoffarme Standorte mit Rohhumusauflagen oder Torf auf feuchteren Flächen. Auch sehr saure oder mit Schwermetallen belastete Standorte werden nicht gemieden. Experimente zeigten, dass ihre Mykorrhizapilze zur Resistenz und Mobilisierung von Nährstoffen auf solchen Standorten einen wesentlichen Beitrag leisten (Read & Perez-Moreno 2003; siehe Kapitel "Die Mykorrhizapilze").

Abweichend von den terrestrischen Ericaceae leben die Andinen Vaccinieae als Epiphyten oder Hemiepiphyten im tropischen Bergregenwald von Mittel- und Südamerika. Als Hemiepiphyten bilden sie lange Senker, um im Boden zu wurzeln. Diese Andine Gruppe ist vorherrschend mit Sebacinales Gruppe B/’’Serendipita’’ spp. assoziiert, die mit den haarfeinen Kurzwurzeln eine besondere Ektendomykorrhiza bilden, die Cavendishioide Mykorrhiza (Setaro et al. 2006b; siehe Kapitel "Die Strukturen"). Dieser Mykorrhizatyp mit intrazellulären Hyphen in der Rhizodermis, Hyphenmantel und Hartig Netz leitet sich phylogenetisch von der ericoiden Mykorrhiza ab und hat trotz seiner Ähnlichkeit mit der Arbutoiden Mykorrhiza eine unabhängige Entstehung. Rhizoscyphus Verwandte sind ebenfalls Mykorrhizapilze der Andinen Ericaeae, aber bisher nicht ausreichend untersucht. Eigene TEM Aufnahmen zeigten auch perforierte Parenthesome, d. h. auch weitere Basidiomycota sind zu erwarten.

Mit Ausnahme der Stypheloideae, die auf Australien, Neuseeland, Indomalaysien und den Südzipfel von Südamerika beschränkt sind, haben alle anderen Ericaceae ihren Schwerpunkt auf der Nordhalbkugel. Ericoideae und Vaccinoideae haben sich von dort ausgehend auf die Südhemisphere unter Mitnahme ihrer wenigen Mykorrhizapilze ausgebreitet. Von den Anden aus wanderten Arten der Andinen Gruppe samt ihrer Mykorrhizapilzen nach Mittelamerika ein (Setaro & Kron 2012). Obwohl der größte Artenreichtum der Ericaceae in Südafrika, den Anden und den Südwestpazifischen Inseln liegt, ist hier nicht der Ursprung der Ericaceae, wie die neuen Forschungsergebnisse zeigen (Kron & Luteyn 2005).

Mykoheterotrophe Pflanzen

Chlorophyllfreie Pflanzen beziehen den notwendigen Kohlenstoff entweder direkt aus grünen Pflanzen, wie die Sommerwurzen (Orobanche, Striga), viel häufiger aber über deren Mykorrhizapilze, mit denen sie selbst Mykorrhizen bilden. Von asiatischen Orchideen ist auch eine Verbindung mit saproben Pilzen bekannt. Die Ernährungsweise dieser chlorophyllfreien Pflanzen wird als mykoheterotroph bezeichnet (Leake 1990). Mykoheterotrophe Pflanzen sind mehrfach, unabhängig, in zahlreichen Familien entstanden (Abbildung 6.5.1). Über 400 Arten aus 87 Familien sind bekannt, weitere werden vermutet (Mercks & Freudenstein 2010; Merckx 2013). Unter den Nadelgehölzen und den Magnoliidae finden sich aber keine Mykoheterotrophen. Mykoheterotrophe nutzen sowohl Glomeromycota als auch Basidiomycota als Kohlenstoffquellen. Bezüglich der Mykorrhizapilze kommt es häufig zu einer engen Spezialisierung (Hynson & Bruns 2010; Kennedy et al. 2011).

Chlorophyllfreie Pflanzen zeichnen sich morphologisch durch zahlreiche konvergente (gleichgerichtete) Entwicklungen aus, wie eine geringe Größe, die Verkleinerung oder den Verlust der Blätter, kurze, verdickte und stark verzweigte, oder extrem feine, lange, unverzweigte Wurzeln sowie staubfeine Samen (Leake 1990; Merckx 2013). Die Pflanzen haben die genetische Basis zur Photosynthese und die erforderlichen Pigmente verloren (Barrett & Freudenstein 2008). Bei Orchideen, Wintergrün und Fichtenspargel enthalten die Samen einen aus wenigen Zellen bestehenden Embryo und wenige Zellen mit geringen Mengen an Kohlenstoff in Form von Lipiden und Proteinen, die nicht ausreichen, um den keimenden Embryo zu ernähren. Daher sind bereits die Keimlinge auf die Versorgung durch Mykorrhizapilze angewiesen (Burgeff 1936; Hashimoto et mult. 2012). Die vollständige Abhängigkeit in der Kohlenstoffversorgung von Bäumen erlaubte den Mykoheterotrophen zwar die Besiedelung dunkler Wälder, die Menge an geliefertem Kohlenstoff ist aber dennoch begrenzt. Darus erklären sich die genannten, morphologischen Eigenheiten.

Unter den Lebermoosen ist nur Aneura (= Cryptothallus) mirabilis als chlorophyllfreie Verwandte von Aneura pinguis bekannt. Die Mykorrhizapilze sind ausschließlich Tulasnella Arten, die mit den umgebenden Bäumen Ektomykorrhizen bilden. Aneura mirabilis lebt unter Moosen und Laub an feuchten Standorten von Birke, Kiefer, Weide und Eiche (England, Grönland, Skandiavien). Die mykoheterotrophe Lebensweise wurde experimentell bestätigt (Bidartondo et al. 2003). Die unterirdisch lebenden Gametophyten von Bärlappen, Psilotaceae und Ophioglossaceae sind mit wenigen Glomerales assoziiert und können vermutlich Kohlenstoff von den Mutterpflanzen beziehen, da diese die gleichen Mykorrhizapilze haben (Leake et al. 2008).

Unter den Einkeimblättrigen (Monocotyle) gibt es bemerkenswert viele mykoheterotrophe Familien. Außer den Orchideen sind alle bisher untersuchten chlorophyllfreien Arten, wie ihre grünen Verwandten, mit Glomeromycota assoziiert, so Arachnitis uniflora (Corsiaceae), Sciaphila (Triuridaceae), Afrothismia und Dictyostega (Burmanniaceae) und Petrosavia (Petrosaviaceae). Die bisher nachgewiesenen Mykorrhizapilze gehören fast ausschließlich in die Gruppe der Glomerales und dort nur zu jeweils wenigen Arten (Bidartondo et al. 2002; Merckx et al. 2010). Diese arbuskulär mykorrhizierten Pflanzen kommen in Wäldern der asiatischen und südamerikanischen Tropen als sehr kleine Individuen im Unterwuchs vor. Ähnliches gilt für die chlorophyllfreien Kreuzblumengewächsen Salomonia spp. (Polygalaceae, Rosidae) und die Enziangewächse Voyria, Voyriella (Gentianaceae, Asteridae) (Abbildungen 6.5.1, 6.5.2 und 6.5.3).

**Abb. 6.5.3 *Dictyostega orobanchoides* (Burmanniacae) im tropischen Bergregenwald**

Alle Orchideen sind im Keimungsstadium mykoheterotroph und werden von Basidiomycota mykorrhiziert. Außer bei der ursprünglichsten, rein asiatischen Orchideengruppe Apostasioideae finden sich aber in allen Unterfamilien der Orchideen Arten, die zur vollständigen Mykoheterotrophie übergegangen sind, d. h. auch im adulten Stadium chlorphyllfrei bleiben, insgesamt etwa 200 Arten (Molvray et al. 2000). Es handelt sich mehrheitlich um Arten in Wäldern (Abbildung 6.5.4) und die Orchideen werden von Mykorrhizapilzen mit Kohlenstoff versorgt, die gleichzeitig Ektomykorrhizen mit den Bäumen bilden. Die Messung der natürlichen ¹³C-, ¹⁵N- und ²H-Gehalte der mykorrhizierten Pflanzen im Vergleich zu ihrer Umgebung (Begleitpflanzen, Pilze) erlaubt, die Herkunft des Kohlenstoffs zu ermitteln und hat bezüglich der grünen Verwandten der mykoheterotrophen Orchideen zu neuen Erkenntnissen geführt (Trudell et al. 2003). So erhält auch die grüne Cephalanthera damasonium (Weißes Waldvöglein) 85 % ihres Kohlenstoff-Bedarfs über Ektomykorrhizapilze und nur 15 % aus eigener Photosynthese. Dabei dient Licht als Regulator der Kohlenstoffquelle: je schattiger der Wald desto mehr Kohlenstoff wird über die Mykorrhizapilze bezogen (Preiss et al. 2010). Diese Art der Kohlenstoffernährung wird als Mixotrophie oder partielle Mykoheterotrophie bezeichnet. Nach vorliegenden Ergebnissen können wir davon ausgehen, dass alle grünen in unseren Wäldern wachsenden Orchideen mixotroph sind und sowohl über Ektomykorrhiza-Pilze als auch über Tulasnella, Ceratobasidium oder Serendipita Kohlenstoff beziehen können (Gebauer et al. 2016). Ähnliches gilt für tropische, terrestrische Orchideen (Hynson 2016).

Zu dieser zweifachen Interaktion mit Bäumen und Orchideen sind aber offensichtlich nur wenige Mykorrhizapilze fähig (Abbildung 6.5.4; Übersicht in Kottke & Kovács 2013; Těšitelová et al. 2015). Rhizanthella gardneri, eine in Westaustralien endemische Orchidee, lebt vollständig unterirdisch und wird von Termiten bestäubt. Ihre Stammknolle wird von einer Ceratobasidium Art mykorrhiziert, die gleichzeitig Ektomykorrhizen mit Melaleuca uncinata (Myrtaceae) bildet (Bougoure et al. 2009). Experimente mit Fütterung von ¹³CO₂ an Melaleuca und [¹³C-¹⁵N]glycine an das Pilzmyzel zeigten die Aufnahme von C und N in die Orchidee (Bougoure et al. 2010). Eine vergleichende Untersuchung der Mykorrhizapilze aller neun Arten der amerikanischen Helmkorallenwurz (Hexalectris spp.) zeigte ein Beschränkung auf Sebacina, Thelephoraceae und Russulaceae mit artspezifischen Bindungen (Kennedy et al. 2011). Innerhalb der sehr artenreichen Gruppe Sebacina war nur eine einzige Untergruppe (vorläufig als HSF clade benannt) an der Mykorrhizierung von H. spicata beteiligt mit teilweise art-spezifischen "Unterarten".

In asiatischen Tropenwäldern und Südafrika, wo ektomykorrhizierte Bäume fehlen, werden mykoheterotrophe Orchideen von wenigen saproben Agaricomycetes mykorrhiziert (Selosse et al. 2010). In einem eleganten Verfahren wurde nachgewiesen, dass der Kohlenstoff dieser Orchideen aus dem Abbau von Holz stammt. In den Pflanzen war nämlich ¹⁴C Radicarbon gegenüber autotrophen und ektomykorrhizierten Pflanzen deutlich erhöht. Das Radiocarbon war in Folge der Atombombenversuche der 1950er Jahre in der Atmosphäre weltweit angereichert und von den Bäumen assimiliert worden (Suetsugu et al. 2020). Die Spezialisierungen sind auf physiologischer und genetischer Basis ungeklärt.

Bemerkenswert ist das Fehlen von mykoheterotrophen Orchideen in Südamerika.

**Abb. 6.5.5 Fichtenspargel im Buchenwald, Schwäbische Alb**

Alle Fichtenspargelgewächse (Monotropoideae, Ericaceae) sind chlorophyllfrei. Sie haben ihren Verbreitungsschwerpunkt in den Nadelwäldern des westlichen Nordamerika, einige Arten kommen aber auch in Europa und Ostasien vor (Leake 1990). Ihre kurzen, stark verzweigten Wurzeln sind eng mit den Ektomykorrhizen benachbarter Bäume verzahnt, von denen sie über gemeinsame Mykorrhizapilze Kohlenstoff und andere Nährelemente beziehen. Dieser Epiparasitismus wurde bereits von Björkman 1960 nachgewiesen. Auch hier kommt es zu Spezialisierungen bezüglich der geeigneten Mykorrhizapilze (Bidartondo 2005). Monotropa hypopitys, die auch in unseren Wäldern vorkommt (Abbildung 6.5.5), benötigt Tricholoma Arten zur Keimung. Pterospora andromedea wird nur durch Rhizopogon Arten der Untergruppe Amylopogon stimuliert, Sarcodes sanguinea nur von Rhizopogon ellenae, mit denen sie jeweils auch im Freiland gefunden werden. Monotropa uniflora ist ausschließlich mit Russulaceae, aber lokal unterschiedlichen Arten assoziiert (Yang & Pfister 2006).

In der Unterfamilie Pyroloideae (Wintergrün) kann man bei den adulten Pflanzen einen allmählichen Übergang von Autotrophie zu Mixotrophie und schließlich Mykoheterotrophie beobachten (Hynson et al. 2009b; Matsuda et al. 2012). Chimaphila und Moneses sind autotroph, Orthilia und die meisten Pyrola Arten mixotroph, nur Pyrola aphylla (Blattloses Wintergrün) ist zeitlebens chlorophyllfrei (Lallemand et al. 2016). Alle Pyroloideae haben winzige Samen und benötigen Mykorrhizapilze zur Keimlingsentwicklung. Während die adulten Pflanzen mit einem breiten Spektrum an Ektomykorrhiza-Pilzen unspezifisch assoziieren, dominiert Sebacina an Keimlingen (Hynson & Bruns 2009; Hynson et al. 2013). Bemerkenswerter Weise wurde in Keimlingen von Pyrola asarifolia nur Seredipita (Sebacinales B) gefunden (Hashimoto et mult. 2012).

Nicht mykorrhizierte Pflanzen

Pflanzen, die ohne Mykorrhiza auskommen, finden sich verstreut über das System der Pflanzen nur in Gruppen, die normaler Weise mit Glomeromycota assoziiert sind. Es sind keine nicht mykorrhizierten Arten in der Verwandtschaft von ektomykorrhizierten oder ericoid mykorrhizierten Pflanzen bekannt. Es handelt sich also nicht um Standort bestimmte Zufälle sondern um genetisch bedingte Dispositionen, die durch den Verlust von vielen Symbiose spezifischen Genen verursacht wurden, wie Delaux et al. 2014 am Beispiel der Brassicales zeigten. Diese Ordnung enthält besonders viele nicht mykorrhizierte Pflanzen. Der Verlust der für die Mykorrhiza spezifischen Gene erfolgte nur einmal und wurde in allen später entstanden Familien der Brassicales beibehalten. Alle auf die Moringaceae/Caricaceae, die noch AM bilden, folgenden Familien Limnanthaceae, Resedaceae, Cleomaceae und Brassicaceae (Kreuzblütler) können keine Mykorrhizen mehr bilden. Zahlreiche weitere nicht mykorrhizierte Arten finden sich unter den Gänsefußgewächsen (Chenopodiaceae), Nelkengewächsen (Caryophyllaceae), Knöterichgewächsen (Polygonaceae) und Amaranthgewächsen (Amaranthaceae) (Harley & Harley 1987). Delaux et al. 2014 fanden auch hier den Verlust Symbiose spezifischer Gene in den nicht mykorrhizierten Arten dieser Familien. Auch der Insekten fangende Wasserschlauch Utricularia (Lentibulariaceae, Lamiales) sowie die auf grünen Pflanzen parasitierenden Teufelszwirn (Cuscuta, Convolvulaceae, Solanales) und Sommerwurzen (Striga und Orobanche Orobanchaceae, Lamiales) haben diese Gene verloren. Lupinen, die noch Knöllchen mit Rhizobien bilden, haben nur die Gene verloren, die für die arbuskuläre Mykorrhiza spezifisch sind, nicht aber die für beide Symbiosen kodierenden Gene. Insgesamt erfolgte der Verlust der Symbiose spezifischen Gene in den Blütenpflanzen unabhängig mindestens fünf mal. Für weitere Pflanzengruppen, die ohne Mykorrhiza leben, steht der Nachweis der Gen-Verluste noch aus.

So leben, wie schon erwähnt, Laubmoose (Bryopsida) sämtlich ohne Mykorrhiza. Sie haben keine Gewebe, die sich für eine symbiotische Assoziation eignen, nämlich keine Wurzeln oder Rhizome sondern aufrechte Stämmchen und einschichtige Blättchen. Zwei Gruppen epiphytischer Lebermoose (Metzgeriaceae und Porellales) leben ebenfalls ohne Mykorrhizapilze. Der molekulare Nachweis für den Verlust der Symbiose-Gene fehlt noch. In der Gruppe der Lycophytina sind die Sporophyten der Bärlappe und Moosfarne selten, die der Brachsenkräuter nicht mykorrhiziert (Boullard 1979). Nur die heterotrophen Gametophyten der Bärlappe sind mit Glomeromycota assoziiert. Dieser Seitenast in der Evolution der Pflanzen hat sich schon im Silur von dem zu den Samenpflanzen führenden Ast der Euphyllophytina abgespalten. Man kann daher spekulieren, dass die baumförmigen Lepidodendren eventuell ohne Mykorrhiza auskamen. Auch Schachtelhalme sind nicht mykorrhiziert, wobei unter einer Mykorrhiza verstanden wird, dass auch Arbuskel gebildet werden. Auch Rhizome und Wurzeln epiphytischer Farne sind häufig nicht mykorrhiziert, so alle Tüpfelfarne (Polypodiaceae), Streifenfarne (Aspleniaceae) und die tropischen Vittariaceae. Unter den Nadelbäumen (Gymnospermae) gibt es dagegen keine nicht mykorrhizierten Arten. Unter den Laubbäumen sind die Proteaceae die einzigen ohne Mykorrhizen. Unter den Blütenpflanzen sind aber, wie oben erwähnt, zahlreiche Gruppen nicht mykorrhiziert (Wang & Qiu 2006). Dazu gehören auch die meisten epiphytisch lebenden Arten (Maffia et al. 1993). Der Mangel an Glomeromycota Sporen in diesen Habitaten schließt davon abhängige Pflanzen aus und bedeutet Vorteile für die nicht mykorrhizierten Arten. Auch fleischfressende, Karnivore Pflanzen werden nicht mykorrhiziert.

Unter die nicht mykorrhizierten Pflanzen fallen viele unserer Nutzpflanzen, wie Steckrüben, Raps, Kohlarten, Senf, Zuckerrübe, Rote Beete, Buchweizen, Quinoa und Amaranth. Wie unschwer zu erkennen, handelt es sich um einjährige Pflanzen mit hohem Nährstoffbedarf und einer Vielzahl von kleinen, schnell keimenden Samen. Durch die häufige Bodenbearbeitung werden die Myzelien zerstört, sodass nicht mykorrhizierte Arten hier Vorteile haben. Als natürliche Standorte werden offene Brachen, Küsten und Flussufer mit hohen Stickstoffwerten, häufiger Störung und geringer Konkurrenz bevorzugt von nicht mykorrhizierten Pflanzen besiedelt. So sind entlang der großen Flüsse Mitteleuropas unter den "Fluss-Korridor Pflanzen" überdurchschnittlich viele nicht mykorrhizierte Arten zu finden (Nobis et al. 2015). Auch Standorte, an denen Mykorrhizapilze fehlen, wie Rückzugsgebiete von Gletschern, junge vulkanische Aufschüttungen oder Stämme und Äste von Bäumen werden als erstes von nicht mykorrhizierten Arten besiedelt (Kottke 2002; Kovács & Szigetvári 2002). Teilweise handelt es sich dabei um Arten, die Mykorrhizen bilden können, aber auch ohne Mykorrhiza leben, solange sie keine Konkurrenz bekommen und die Nährstoffe leicht zugänglich sind (sog. fakultativ mykorrhizierte Arten; Allen et al. 1992). In artenreichen Wiesen sind nicht mykorrhizierte Pflanzen nicht konkurrenzfähig. Francis & Read 1995 fanden sogar eine das Wachstums hemmende Wirkung von Glomeromycota auf nicht mykorrhizierte Arten. Im Gegensatz dazu können einzelne nicht mykorrhizierte Arten invasiv werden, wie die Knoblauchsrauke (Alliaria petiolata, Brassicaceae), indem ihre Wurzelexudate (Senfölglycoside) die Sporenkeimung von Glomeromycota hemmen und die Mykorrhizierung und das Wachstum von Baumsämlingen verhindern (Stinson et al. 2006). Pflanzen auf nassen Standorten, wie Sauergräser (Cyperaceae, Juncaceae) oder ganz im Wasser lebende Arten sind ebenfalls nicht mykorrhiziert. Cyperaceae auf trockenen Standorten können aber Mykorrhizen bilden.

Andere Strategien haben die Proteaceae und Fleischfressenden/Karnivoren Pflanzen entwickelt, die alle auf extrem nährstoffarmen Standorten vorkommen und ausdauernd sind. Proteaceae haben extrem stark verzweigte und mit dichten Wurzelhaaren besetzte Saugwurzeln, sog. proteoide Wurzeln, die in den armen Böden Australiens und Südafrikas die Nährstoffaufnahme durch besondere enzymatische Fähigkeiten gewährleisten (Marschner 1995). Die zahlreichen Karnivoren Pflanzen in unterschiedlichen Pflanzenfamilien, leben meist auf offenen, moorigen bis nassen Standorten und fanden neue Quellen, um ihren Stickstoff-, Phosphat- und Eisenbedarf zu decken, indem sie Insekten fangen und verdauen (Barthlott et al. 2004). Hierzu gehören Fettkraut (Pinguicula), Sonnentau (Drosera), Venusfliegenfalle (Dionaea), Wasserschlauch (Utricularia), Sarracenia, Cephalothus und Nepenthes.

Fossile Belege und erdgeschichtliche Verbreitung

Fossilien unterstützen die Hypothese einer Entstehung der Mykorrhiza an den ältesten Landpflanzen im Ordoviz des Paläozoikums mit einer weltweiten Verbreitung bereits im Unter Devon (Willis & McElwain 2002; Fig. 3.25). Terrestrische Ablagerungen aus dem Ordoviz von Wisconsin (etwa 460 MJ) enthalten Sporen und Hyphen, die denen heutiger Glomeromycota sehr ähneln und daher als deren älteste Vorgänger angesehen werden (Redecker et al. 2000). Aus etwa der gleichen Zeit (475 MJ) stammen Sporen aus terrestrischen Sedimenten von Oman, die wegen ihrer Anordnung in Tetraden, dem Einschluss in Sporangien und der Feinstruktur der Sporenwand mit Sporopollenin als Schutzsubstanz vor UV-Strahlen und Austrocknung als Vorfahren der Lebermoose angesehen werden (Wellman et al. 2003). Derartige „Cryptosporen“ waren im Ordoviz/ Silur weltweit verbreitet (Kenrick et al. 2012).

Die fossilen Funde unterstützen die molekular-phylogenetischen Analysen, die Lebermoose als die ältesten Landpflanzen und Glomeromycota oder ihre Schwestergruppe Endogonales als die ältesten Mykorrhizapilze anzusehen (Qiu et al. 2006; Bidartondo et al. 2011). Man kann demnach postulieren, dass Lebermoose mit Hilfe der Mykorrhizapilze das Land erobert haben (Pirozynski & Malloch 1975). Das schließt nicht aus, dass zuvor schon Algen und Flechten als „Biokrusten“ an Ufern außerhalb des Wassers lebten.

Die ältesten Nachweise von Mykorrhizen sind aber wesentlich jünger und stammen aus dem Unter Devon (ca. 400 MJ). Es sind Fossilien von Aglaophyton major aus den verkieselten Schichten der Rhynie Cherts von Schottland. In den kriechenden Achsen (Rhizomen) dieses „Urfarns“ wurden Hyphen, Sporen und Arbuskel von Glomeromycota gefunden (Remy et al. 1994; Taylor et al. 2004). Wegen der Ähnlichkeit mit heutigen Glomeromycota wurde der Pilz Glomites rhyniensis benannt (Taylor et al. 1995). An der ebenfalls aus den Rhynie Cherts stammende Nothia aphylla wurde ein Eindringen der Myobionten über Rhizoide nachgewiesen, die an den kriechenden Achsen in großer Zahl gebildet wurden (Krings et al. 2007). Weitere aus dem Unter Devon stammende Landpflanzen (Horneophyton, Sporogonites exurberans) zeigen auffallende Ähnlichkeiten mit den heutigen Hornmoosen, so der Gametophyt von Horneophyton als lappiger Thallus mit Rhizoiden, aufrecht stehenden Sporophyten mit Spaltöffnungen und Leitzellen, Sporangien mit mehrschichtiger Wand und Columella. In den Geweben dieser Vertreter wurden ebenfalls Mykorrhizapilze nachgewiesen (Stewart & Rothwell 1993). Verkieselte Sporen aus diesen Schichten ähneln denen von Scutellospora und Acaulospora Verwandten (Dotzler et al. 2006; Dotzler et al. 2009).

Sehr gut erhaltene Arbuskel, Vesikel, Hyphen und Sporen stammen aus verkieselten Wurzeln von Antarcticycas aus der Trias der Antarktis (Stubblefield et al. 1987). Heutige Cycadeen haben ähnliche Wurzelsysteme und bilden arbuskuläre Mykorrhizen. Die Mykorrhizapilze wurden Glomites cycestris und Gigasporites myriamyces benannt und nehmen damit Bezug auf die heutigen Glomerales und Gigasporales (Phipps & Taylor 1996). Ein weiterer, gut erhaltener Fund zeigt AM in verkieselten Wurzeln von Metasequoia milleri aus dem Unteren Tertiär von British Columbia (USA), die den heutigen Strukturen gleichen (Stockey et al. 2001).

Die bisher einzigen fossilen Funde von Ektomykorrhizen stammen aus verkieselten Wurzeln der Kiefer aus dem Unteren Tertiär von British Columbia, Nordamerika (ca. 50 MJ; LePage et al. 1997). Die Entstehung der Ektomykorrhiza sollte aber mindestens 200 MJ zurückliegen, da aus dieser Zeit die bisher ältesten Funde von Kiefernzapfen stammen und die molekulare Datierung auf eine ähnliche Altersschätzung kommt (Delevoryas & Hope 1987; Won & Renner 2006).

**Abb. 6.7.1 Lage der Kontinente im Paläozoikum und in der Kreide**

Insgesamt ist die fossile Basis noch sehr beschränkt. Der Grund hierfür liegt an dem raschen Abbau von Wurzeln im Boden, insbesondere der Wurzelrinde, die die Mykorrhizapilze enthalten. Dennoch kann man einige allgemeine Schlüsse zum ersten Auftreten und zur Verbreitung der Mykorrhiza im Laufe der Erdgeschichte ziehen. Die Symbiose entstand zu einer Zeit als die Kontinente nahe beieinander lagen, den Südkontinent Gondwana und den Nordkontinent Euamerika oder Laurasia bildeten, so dass sich die ersten Mykothalli und später die ersten Gefäßpflanzen zusammen mit ihren Mykobionten weltweit ausbreiten konnten (Abbildung 6.7.1).

Im Unter Devon war der gesamte Großkontinent von frühen Gefäßpflanzen besiedelt, wie Fossilien belegen (Willis & McElwain 2002). Vom Karbon bis in die Jurazeit bestand der Großkontinent Pangea, auf dem nur die Blütenpflanzen zunächst noch fehlten. Der Ursprung der ersten Ektomykorrhiza bildenden Pflanzen, der Kieferngewächse (Pinaceae) wird auf 200 MJ datiert. Sie entstanden wahrscheinlich an der Nordseite des zentralen Gebirges des Großkontinents und blieben auf die Nordhalbkugel beschränkt, da sich der Nordkontinent in dieser Zeit vom Südkontinent trennte. Asien, Europa und Nordamerika blieben aber noch über die Beringstrasse verbunden, sodass sich die Kiefer (Pinus) mit ihren Symbionten verbreiten konnte, wodurch erklärt wird, warum heute noch die gleichen Röhrlinge (Suillus spp.) in Ostasien und im östlichen Nordamerika vorkommen (Wu et al. 2000).

Die Entstehung der Blütenpflanzen wird auf etwa 140 MJ datiert und hatte ihren Ursprung sehr wahrscheinlich in Afrika. Die Entstehung der vermutlich ältesten Blütenpflanzen mit Ektomykorrhizen, der Drehfruchtbäume (Dipterocarpaceae), muss erfolgt sein, bevor sich Madagaskar und Indien einerseits und Südamerika andererseits von Afrika trennten (zwischen 135 MJ und 90 MJ; Abbildung 6.7.1) (Ducousso et al. 2004; Moyersoen 2006). Anders ist das heutige Vorkommen der ektomykorrhizierten Dipterocarpaceae und der mit ihnen nah verwandten Cistaceae und ihrer gemeinsamen Mykobionten-Gruppen schwer zu erklären. Ihre gemeinsamen Vorfahren besiedelten den Gondwana-Kontinent, diversifizierten und verbreiteten sich mit dem Auseinanderdriften der Kontinente über Indien nach Südostasien und im östlichen Südamerika. Später erscheinende Bäume, wie die Caesalpiniaceae oder die Nothofagaceae auf den Südkontinenten konnten die Mykobionten übernehmen, bevor sich die Kontinente trennten. Nur so ist zu verstehen, dass die Mykorrhizapilze (Familien, Gattungen und z. T. auch Arten) heute weltweit verbreitet sind (siehe Liste in Kottke & Kovács 2013).

Erst in der Oberkreide trennten sich Nordamerika von Europa und Südamerika von Afrika vollständig. Die heutige Lage und Form der Kontinente mit den großen Gebirgszügen entstand erst im Tertiär. In diesen jüngeren Zeiten (Tertiär sowie Nacheiszeit) erfolgte die Ausbreitung über zeitweilige Landbrücken zwischen Nord- und Südamerika oder eisfreie Korridore wie die Burgundische Pforte oder den Karpatenbogen. Die heute viel diskutierte Fernverbreitung durch Wind kann für die Samen mancher Pflanzen gelten. Ihre Ansiedlung war aber nur erfolgreich, wenn die geeigneten Mykorrhizapilze bereits am neuen Standort durch Mykorrhizierung anderer Pflanzen vorhanden waren, wie die unspezifischen Glomeromycota. Für andere Mykobionten muss man zwingend annehmen, dass sie sich nur gemeinsam mit den Pflanzenpartnern ausbreiten konnten. Setaro & Kron 2012 zeigten das für Sebacinales B/Seredipita und Andine Ericaceae, die von Nordamerika zunächst nach Südamerika und von dort nach Mittelamerika einwanderten.

Die Strukturen

Feinwurzelsysteme

In diesem Kapitel wird die Morphologie und Anatomie der verschiedenen Mykorrhizatypen genauer beschrieben. Um das richtige Material zu sammeln und die mikroskopischen Bilder zu verstehen, ist es notwendig, sich zunächst mit der Struktur von Wurzeln vertraut zu machen. Diese Kenntnisse helfen auch bei der Auswahl der richtigen Entwicklungsstadien für physiologische und molekulare Analysen.

Pflanzenwurzeln zeigen, art- und gattungs-spezifisch, morphologische und anatomische Unterschiede, vergleichbar vielfältig wie die oberirdischen, vegetativen Teile. Lehrbücher zu Wurzeln enthalten meist nur Angaben zu den Stark- und Grobwurzeln. Für das Verständnis der Mykorrhizatypen sind aber Kenntnisse der Struktur von Fein- und Feinstwurzeln notwendig. Mykorrhizierung erfolgt nämlich nur an den feinen Seitenwurzeln, meist letzter Ordnung, den sog. Saugwurzeln mit einem Durchmesser von meist weniger als 2 mm. Sie sind die Nährstoffe aufnehmenden Teile der Wurzelsysteme. Morphologie und Anatomie der Fein- und Feinstwurzeln sind erst für wenige Pflanzen gut dokumentiert (Noelle 1910; Clowes 1951; Wilcox 1954; Kottke et al. 1986; Kottke & Oberwinkler 1990; Meyer & Peterson 2013). Grundlegende Elemente in der Struktur von Feinwurzelsystemen und der Anatomie der Feinstwurzeln lassen sich aber verallgemeinern.

Morphologisch unterscheidet man die Feinwurzelsyteme als magnolioid (magnolienartig), graminoid (grasartig), als Haarwurzeln und als heterorhiz, d. h. aus Lang- und Kurzwurzeln zusammengesetzt (Baylis 1975). Die Morphologie des Wurzelsystems gibt bereits Hinweise auf die jeweilige Mykorrhiza-Assoziation. Magnolioide Wurzelsysteme sind relativ dick (0.3 bis 2 mm Durchmesser), wenig verzweigt und bilden selten Wurzelhaare. Sie sind typisch für Magnoliengewächse und viele tropische Baumarten sowie für Liliengewächse und Orchideen. Magnolioide Wurzeln bilden arbuskuläre Mykorrhizen mit Glomeromycota oder Orchideen-Mykorrhizen mit Basidiomycota. Graminoide Wurzelsysteme sind „grasartig“ fein (< 0.3 mm Durchmesser), vielfach verzweigt und meist gut mit Wurzelhaaren ausgestattet. Sie sind unter den Blütenpflanzen weit verbreitet und werden von Glomeromycota mykorrhiziert (Abbildung 7.1.1 blau angedeutet). Zwischen der Menge der Wurzelhaare und der Intensität der Besiedelung durch Mykorrhizapilze wurde von Baylis 1975, ein negativer Zusammenhang gefunden. Dieser gilt nach eigenen Untersuchungen an tropischen Bäumen aber nicht generell. Eine Besonderheit sind auch die karottenförmigen Wurzeln mit dichten Wurzelhaaren (engl. dauci form roots) beim Schuppenried (Kobresia spp.), die Mykorrhizen mit Basidiomycota und Ascomycota bilden (Gao & Yang 2010).

Extrem feine und lange Haarwurzeln sind typisch für Heidekrautgewächse (Ericaceae). Die Wurzeln bestehen nur aus einer Zelllage (Epidermis/Rhizodermis) um den aus wenigen oder gar nur einer Zellreihe (Epacirdaceae/Styphelioideae) gebildeten Zentralzylinder und bilden keine Wurzelhaare. Dieser Bau ist Voraussetzung für die ericoide und die cavendishiode Mykorrhiza der Andinen Ericaceae (Abbildung 7.1.1). Letztere bilden aber relativ kurze, verzeigte Haarwurzeln. Heterorhize Wurzelsysteme bestehen aus Trägerwurzeln mit unbegrenztem und Seitenwurzeln mit sehr begrenztem Wachstum. Nur Letztere werden von Basidiomycota und Ascomycota mykorrhiziert und sind die Voraussetzung für die Bildung von Ektomykorrhizen und arbutoide Mykorrhizen. Kiefern (Pinus spp.) haben gabelförmig verzweigte, Bärentrauben (Arctostaphylos spp.) und Erdbeerbaum (Arbutus unedo) kreuzförmig verzweigte Kurzwurzeln. Ein extrem heterorhizes Wurzelsystem stellen die an langen Trägerwurzeln, perlschnurartig aufgereihten, knöllchenförmigen Kurzwurzeln ohne Wurzelhaare der Podocarpaceae, Araucariaceae, Phyllocladaceae und einiger Casuarinaceae dar (Gymnostoma; Duhoux et al. 2001). Diese „knöllchenartigen“ Wurzeln bilden arbuskuläre Mykorrhiza mit Glomeromycota.

Seitenwurzeln werden im Perizykel des Zentralzylinders angelegt und die Knospen bleiben solange von der Endodermis bedeckt, bis diese Anschluss an die Endodermis der neuen Seitenwurzel hat. Beim Durchtritt durch die Rindenschichten entsteht also keine Lücke in der endodermalen Schutzschicht. Die Anlage von Seitenwurzeln wird von der Pflanze gesteuert und hat zunächst den Zweck, laufend nährstoffreiche Nischen im Boden zu erreichen (Lloret & Casero 2002). Seitenwurzeln werden im abgestimmten Zusammenspiel mehrerer Hormone (Auxin, Gibberellin, Cytokinin, Ethylen, Abscisinsäure, Strigolacton) angelegt. Das hormonelle Zusammenspiel wird derzeit auch im Zusammenhang mit der Mykorrhizierung auf molekularer Ebene intensiv untersucht (Jansen et al. 2013;Wachsman et al. 2015; Pozo et al. 2015). Auch die Mykorrhizapilze beeinflussen die Morphologie der Wurzeln, indem sie Zellteilungen im Meristem der Wurzelspitze vermindern und das Austreiben von Seitenwurzeln stimulieren (Berta et al. 1991; Berta et mult. 1995; Splivallo et al. 2008). Es besteht ein direkter Zusammenhang zwischen der Menge an produziertem Auxin und der Zahl der mykorrhizierten Seitenwurzeln (Rudawska & Kieliszewska-Rokicka 1997). Zusätzlich bewirken die Mykorrhizapilze eine Unterdrückung der Wurzelhaare bei der Anlage von Ektomykorrhizen. Pisolithus spp. (Erbsenstreuling) bilden das Hormon Hypaphorin in verstärktem Maße unter dem Einfluss von Eucalyptus Wurzeln und hemmen die Ausbildung von Wurzelhaaren durch Einwirkung auf das Cytoskelett (Béguisterain & Lapeyrie 1997; Ditengou et al. 2003).

Anatomisch bestehen Feinwurzeln aus Zentralzylinder mit Wasser- und Nährstoffe leitenden Elementen (Xylem und Phloem), einer Endodermis (innere Wurzelscheide) und einer i. d. R. mehrschichtigen Rinde (Cortex). Bei magnolioiden und graminoiden Feinwurzeln wird i. d. R. die äußerste Rindenschicht als Epidermis, oft mit kleineren Zellen und häufig mit Wurzelhaaren ausgebildet. Diese zartwandige Außenhaut stellt den Kontakt zum Boden her und hat eine Schlüsselfunktion bei der Aufnahme von Wasser und Nährsalzen aber auch bei der Abgabe von organischen Substanzen in den Boden (Clarke et al. 1979), mit denen u. a. die Mykorrhizapilze angelockt werden. Über die Epidermis der Saugwurzeln erfolgt die Erkennung der Pilze, die Unterscheidung zwischen Symbionten und Parasiten und die spezifische Anheftung der Glomeromycota. Entsprechende Gen-Aktivitäten wurden bereits nachgewiesen (Bonfante et al. 2000). Auch der Nährstoffaustausch zwischen Mykorrhizapilz und Pflanze beginnt bereits an der Epidermis (Requena et al. 2003). Bei Nadelbäumen fehlt eine differenzierte Epidermis und Wurzelhaare werden oft in der zweiten Rindenschicht angelegt.

Die magnolioiden Wurzeln zahlreicher epiphytischer und anderer tropischer Orchideen bilden ein Velamen (velamen radicum) aus als äußere Hülle, die der raschen Wasser- und Nährsalzaufnahme und der Wasserspeicherung dient (Abbildung 7.1.2; Zotz & Winkler 2013). Das Velamen entspricht einer mehrschichtigen Epidermis, besteht aber letztlich aus toten Zellen. Die Zellwände des Velamen werden reifenartig verstärkt, die Zellen sterben ab und zwischen den Zellen entstehen Löcher, durch die Wasser ein und austreten kann. Die äußerste Rindenschicht ist eine Exodermis mit Durchlasszellen. An den Zellwänden, die direkt vor den Durchlasszellen der Exodermis liegen werden sog. Tilosome gebildet, geweihartigartig verzweigte Zellwandauswüchse, die Wasser kapillar festhalten und damit zusätzlich vor Austrocknung schützen (Benzing et al. 1982; Pridgeon et al. 1983). Das Velamen wird von Mykorrhizapilzen und zahlreichen anderen Mikroorganismen, darunter Stickstoff fixierenden Cyanobakterien besiedelt und liefert so auch zusätzliche Nährstoffe.

Die Zahl der Rindenschichten ist in den Pflanzenfamilien unterschiedlich, beträgt bei den Kiefern- und Buchengewächsen (Pinaceae, Fagaceae) vier Lagen, bei Blütenpflanzen unterschiedlich viele Schichten, bei den Heidekrautgewächsen (Ericoideae, Rhododendroideae, Styphelioideae, Vaccinioideae) nur eine Lage. Bei etwa 90 % aller Blütenpflanzen wird in einer oder mehreren, äußeren Rindenschichten eine Exodermis oder Hypodermis, d. h. eine sekundäre Wurzelscheide ausgebildet (Meyer & Peterson 2013). Die Differenzierung erfolgt, wie bei der Endodermis, durch die Bildung eines Casparischen Streifens, einer gürtelförmigen Einlagerung von Suberin (Kork) in die radialen Wände der Zellen. Die Einlagerung verhindert den apoplastischen Ionen- und Wasserfluss. Zusätzlich werden Suberinlamellen auf die Innenseite der Zellwände aufgelagert, die den symplastischen Transport über Plasmodesmen unterbrechen können und so zum Absterben der Zellen führen. Um dennoch einen symplastischen Ionen- und Wassertransport aufrecht zu erhalten, bleiben sowohl in Exodermis wie Endodermis einzelne Zellen ohne Auflagerung von Suberinlamellen. Diese Zellen werden Durchlasszellen (engl. passage cells) genannt. Die Zellwandstrukturen können differenziert angefärbt werden und sind im Transmissions-Elektronenmikroskop sichtbar (Brundrett et al. 1988; Kottke & Oberwinkler 1990). Exodermis/Hypodermis und Endodermis dienen dem Schutz vor Austrocknung und dem Befall durch Pilze. Parasiten bleiben dadurch häufig auf die Epidermis (Rhizodermis) beschränkt, können teilweise aber auch die Endodermis überwinden und den Zentralzylinder angreifen. Mykorrhizapilze können die Endodermis nicht überwinden und werden daher nie im Zentralzylinder gefunden. Der Casparische Streifen verhindert auch das interzelluläre Eindringen von Pilzen in der Exodermis/Hypodermis und stellt daher in Ektomykorrhizen und Ektendomykorrhizen eine Barriere für das Hartigsche Netz dar, z. B. bei Erle (Alnus), Pappel (Populus), Eucalyptus oder dem Erdbeerbaum (Arbutus undedo). Orchideenpilze und Glomeromycota können aber intrazellulär über die Durchlasszellen in die tieferen Rindenschichten eindringen.

Die aus Lang- und Kurzwurzeln bestehenden heterorhizen Wurzelsysteme von Bäumen und Sträuchern zeigen einige Besonderheiten, die mit der Bildung von Ektomykorrhizen zusammenhängen (Kottke et al. 1986). Langwurzeln als Träger der Kurzwurzeln haben ein vielzelliges, sehr aktives Meristem und eine ausgeprägte Wurzelhaube. Langwurzeln enden daher spitz (Abbildung 7.1.3). Die Zellen der Wurzelhaube von Langwurzeln werden nicht suberinisiert, sterben rasch ab und dienen zum Gleiten beim Eindringen in den Boden. Weiter distal, im Differenzierungsbereich, können zahlreiche Wurzelhaare ausgebildet werden und die Rindenzellen erfahren ein Längenwachstum. Der Zentralzylinder nimmt etwa 2/3 der Wurzel ein, d. h. Langwurzeln sind für den Ferntransport von Wasser und Nährstoffen spezialisiert. Langwurzeln, wozu auch die Keimwurzel zählt, werden nicht mykorrhiziert solange sie aktiv wachsen. Langwurzeln können sekundäres Dickenwachstum machen und bilden dann eine verkorkte Rinde.

An den Langwurzeln werden in großer Zahl Kurzwurzeln gebildet, die sich auch selbst weiter mit Kurzwurzeln verzweigen können. Kurzwurzeln haben ein wenig aktives, kleines Meristem (Abbildung 7.1.3). Dieses produziert nur wenige Lagen an Wurzelhaubenzellen, wodurch die Wurzelspitzen abgerundet erscheinen. Die Wurzelhaubenzellen lagern Phenole ein und werden anschließend mit einer Lage aus Suberinlamellen abgedichtet (Abbildung 7.1.4). Das führt zum Absterben der Wurzelhaubenzellen. Suberinisierte Zellwandreste der Wurzelhaube bleiben während des langsamen Wachstums an den Rindenzellen haften, so dass die Oberfläche der Kurzwurzeln von einer hydrophoben (Wasser abweisenden) Schicht bedeckt wird (Abbildung 7.1.4c). Diese hydrophobe, Cutin enthaltende Schicht hat eine wesentliche Bedeutung bei der Anheftung der Hyphen von Ektomykorrhizapilzen (siehe Kapitel "Die Strukturen, Ektomykorrhizen"; Kottke 2004; Murray et al. 2013).

**Abb. 7.1.4 Transmissions-Elektronenmikrokipsche Aufnahmen von Suberineinlagerungen in Wurzelzellen**. a lamellenartige Auflagerung von Suberin auf die Innenseite der Zellwand, b tote Zellen mit Suberinauflagerung und Phenoleinlagerung, c Oberfläche der Kurzwurzel mit suberinisierter Auflage der Wurzelhaubenzellen; Zw Zellwand, Sl Suberinlamellen, Ph Phenole Dz Durchlasszelle, Rwz Rindenzellwand, Wh Wurzelhaube

Der Zentralzylinder nimmt in Kurzwurzeln nur etwa 1/3 des Wurzeldurchmessers ein. Die Endodermis geht bereits wenige Zellen nach der primären Differenzierung in den sekundären, suberinisierten Zustand über. Zellen mit Suberin-Auflagerung sterben ab und bilden eine kollabierte Zelllage zwischen Rinde und Leitgewebe (Abbildung 7.1.4), wodurch die Endodermis oft mikroskopisch schwer zu erkennen ist (Abbildung 7.1.5); Kottke & Oberwinkler 1990). Der symplastische Stofftransport wird durch eine Vielzahl der Durchlasszellen aufrechterhalten. Die Rindenzellen von Kurzwurzeln erfahren nur ein sehr geringes Längenwachstum und bleiben in einem juvenilen Stadium, eine Voraussetzung für die Bildung des Hartigschen Netzes. Während der Besiedlung durch Mykorrhizapilze kann es aber bei den Wurzeln von Laubbäumen (Buche, Eukalyptus) zu einer erheblichen, radialen Streckung der Rindenzellen kommen, wobei die Rindenzellen etwas schräg zur Längsrichtung der Wurzel geraten. Im Querschnitt kann so eine Vermehrung der Zellschichten vorgetäuscht werden (Chilvers & Pryor 1965).

Nach kurzer Wachstumsphase gehen Kurzwurzeln in einen Ruhezustand über (Abbildung 7.1.5). Zum Schutz des Meristems wird eine suberinisierte Metacutis ausgebildet, die die Endodermis mit den Zellen der suberinisierten Wurzelhaube verbindet. Unter natürlichen Bedingungen sterben nicht mykorrhizierte Kurzwurzeln anschließend ab. Mykorrhizierung führt hingegen zum Erhalt der Vitalität. Mykorrhizierte Kurzwurzeln lagern Stärke im Zentralzylinder ein und überdauern so mit dem geschützten Meristem Trocken- und Frostzeiten. Nach einer Ruhephase können die Ektomykorrhizen schon vor dem Austrieb der Blätter wieder aktiv werden und die Metacutis durchbrechen (Kottke & Oberwinkler 1986). Die Reste der Metacutis bleiben in der Wurzelrinde sichtbar und können auf Grund ihrer Autofluoreszenz unter UV Licht erkannt werden. So können an Längsschnitten Wachstumsschübe beobachtet werden, die Auskunft über Umweltbedingungen geben (Kottke et al. 1993). Beim Übergang in die Ruhephase werden Phenole auch in die äußeren Rindenzellen eingelagert. Diese Zellen sterben dann häufig ab, bleiben aber als sog. „Tanninschicht“ erhalten und sind in Schnitten gut zu erkennen. Diese Phenol-Einlagerungen erschweren molekulare Analysen.

Die Strukturen der Mykorrhizen

Mykorrhizen erfüllen die von De Bary 1879 geforderte Voraussetzung für ein mutualistisches Zusammenleben, nämlich spezielle, lokal begrenzte, strukturelle Differenzierungen. Mykorrhizen können daher bereits morphologisch erkannt und von parasitischen Pilz-Infektionen unterschieden werden. Wurzelparasiten sind auf die Epidermis begrenzt oder verbreiten sich im Leitgewebe und rufen sichtbare Nekrosen hervor. Mykorrhizapilze besiedeln mehrheitlich die Wurzelrinde der feinen Saugwurzeln oder die Parenchymzellen von Lebermoosen und breiten sich darin intrazellulär oder interzellulär aus. Sie nutzen die Epidermis i. d. R. nur als Eintrittspforte. Nur bei den Haarwurzeln der Ericaceae, die nur eine Epidermis als Rindenschicht ausbilden, wird diese besiedelt. In Abhängigkeit von Thallus- und Wurzelstrukturen einerseits und der verschiedenen Mykorrhizapilz-Gruppen andererseits entstanden die im Folgenden beschriebenen Organisationsformen der Mykorrhizen. Die Unterteilung ist auf Grund neuer Erkenntnisse gegenüber herkömmlichen Lehrbüchern erweitert worden.

Die unterschiedlichen Strukturen der Mykothalli der Lebermoose und die Vielfalt ihrer Mykorrhizapilze sind bemerkenswert und werden daher detailliert dargestellt. Diese relativ artenarme und unscheinbare Pflanzengruppe, die auf feuchte Habitate beschränkt ist, mag für den Laien als überbewertet erscheinen. Für die Evolution der verschiedenen Organisationsformen der Mykorrhiza während Zeiten von weltweit tropisch feuchtem Klima waren Lebermoose aber von erheblicher Bedeutung. Nicht nur der Ursprung der Mykorrhiza zwischen Lebermoosen und Endogonales (Mucoromycotina) oder Glomeromycota sondern auch die Übergange zu den basal stehenden Agaricomycetes (Sebacinales und Tulasnellaceae) sowie zu Rhizoscyphus ericae aggr. (Ascomycota) erfolgten wahrscheinlich zuerst bei den Lebermoosen (Pressel et al. 2010).

Da Mykorrhizen von jeder neu austreibenden Wurzel oder jedem Thallus individuell neu gebildet werden müssen, wird hier auch die Entwicklung dargestellt. Es lassen sich allgemein folgende Entwicklungsstadien unterscheiden: (1) In der Vorbereitungsphase oder präsymbiotischen Phase erfolgt die gegenseitige Erkennung von Pilz und Wurzel durch Abgabe spezieller chemischer Substanzen. Daraufhin erfolgt ein auf die Wurzel gerichtetes Wachstum der Hyphen. (2) Es folgt die Anheftungsphase mit einer Vielzahl fein abgestimmter Zellvorgänge. Sichtbar ist eine verstärkte Verzweigung und/oder ein Anschwellen der Hyphen verbunden mit strukturellen Veränderungen beim Cytoskelett und der Lage und Größe des Zellkerns in der Wurzelzelle. (3) Daran schließt sich die Eindringungsphase an, bei der die Pilzhyphen entweder in oder zwischen die lebenden Wurzelzellen einwandern und spezielle Strukturen zum bidirektionalen Stoffaustausch ausbilden. (4) Die folgende Arbeitsphase dient dem Nährstoffaustausch. (5) Ihr folgt eine Alterungsphase mit Strukturen zum langfristigen Erhalt der Symbiose.

Endomykorrhizen

Mykothalli und Endomykorrhizen mit Endogonales (Mucoromycotina)

Erst seit wenigen Jahren sind die Mykothalli zwischen Endogonales (Untergruppe der Mucoromycotina) und den ganz basal im System der Lebermoose stehenden Haplomitropsida aus Neuseeland bekannt (Carafa et al. 2003; Duckett et al. 2006; Bidartondo et al. 2011; Field et al. 2014). Die sehr feinen (Durchmesser 0.8 – 1.5 µm), unseptierten, vielkernigen Hyphen bilden intrazelluläre Knäuel in den kriechenden Achsen der Lebermoose. An den Hyphenenden werden Gruppen von kugelförmigen, bis zu 10 µm großen Anschwellungen gebildet (Abbildung 7.2.1a). Zuvor waren ähnliche Strukturen im Gametophyten der Mondraute und in Wurzeln der Natternzunge (Ophioglossaceae) ultrastrukturell gezeigt worden (Schmid & Oberwinkler 1994, Schmid & Oberwinkler 1996). Sie waren wohl bereits von Burgeff 1938 im Lichtmikroskop erkannt und als "Sternarbuskel" bezeichnet worden. Sowohl die Hyphen als auch die Anschwellungen kollabieren nach kurzer Zeit und werden von Zellwandmaterial eingeschlossen. Zusätzlich können die schleimhaltigen Interzellularen der Lebermoose von dicht gepackten Hyphen besiedelt werden (Gattung Treubia). Teilweise werden dickwandige Dauerstadien gebildet. Die Hyphen dringen zwischen den Epidermiszellen in die unteren Lagen des Thallus ein oder besiedeln nur die Epidermis (Gattung Haplomitrium). Die Rhizoide werden offensichtlich nicht besiedelt im Gegensatz zu anderen Lebermoosen.

Field et al. 2014 gelang es, das Myzel aus Haplomitrium zu isolieren und die Mykorrhizierung auch in Kultur nachzuweisen. Bereits die Myzelkulturen bildeten kugelige endständige und interkalare Anschwellungen. Die Funktion der Anschwellungen ist nicht bekannt. Eine Entsprechung zu den Arbuskeln der Glomeromycota wird diskutiert. Die Synthese zeigt einen bemerkenswerten Einfluss der Mykorrhizapilze auf die Entwicklung der Lebermoose. Ohne Pilzpartner entwickelte Haplomitrium gibbsiae keine unterirdischen Achsen und Treubia lacunosa bildete keinen intrazellulären Schleim, beides Voraussetzungen der Mykorrhizierung. Auch der Austausch von Nährstoffen wurde in diesen Experimenten nachgewiesen. In den Hyphen werden Lipide gespeichert. Die Hyphen enthalten zudem Bakterien der Gruppe Mollicutes (Duckett et al. 2006; Desirò et al. 2015). Hyphen dieser Mykorrhizapilze zeigen damit viele Merkmale, die auch bei den Glomeromycota zu finden sind, lassen sich aber axenisch kultivieren.

Entgegen der ursprünglichen Vermutung kommen vergleichbare Endogonales nicht nur in Lebermoosen und Farnen vor, sondern sind weit verbreitet (Orchard et mult. 2017a; Orchard et mult. 2017b; Beck et al. 2005). Sie wurden vielfach als feine Endophyten beschrieben oder mit dem Namen Glomus tenue belegt. Diese Endogonales, die in die Familie Densosporaceae gehören, bilden in den Wurzeln von Gefäßpflanzen und in Lebermoosen auch Arbuskel. Weitere Merkmale sind unregelmäßige Anschwellungen der Hyphen und endständige, kleine, vesikelartige Anhänge (Abbildung 7.2.1b), sowie feine, fächerartige Hyphenverzweigungen und sehr kleine intrazelluläre Sporen. Die von Orchard et mult. in Kleekulturen und Beck et al. in dem neotropischen Baum Alzatea verticillata gefundenen, intrazellulären Strukturen sind einander bemerkenswert ähnlich. Auch in den kriechenden Achsen des Lebermooses Jensenia spinosa (Pallaviciniaceae; Paramo der Nordanden) wurden von mir entsprechende Hyphenstrukturen gefunden (Abbildung 7.2.1b). Molekulare Sequenzen aus Alzatea verticillatea ergaben Endogonales (Beck et al. 2007; Orchard et mult. 2017a).

Die Arbuskuläre Mykorrhiza der Glomeromycota

**Abb. 7.2.2 Schema der arbuskulären Mykorrhiza**

Die arbuskuläre Mykorrhiza wird von Glomeromycota mit den Wurzeln von Gefäßpflanzen (Farne, Nadelbäume, Blütenpflanzen) und an Thalli von Lebermoosen in strukturell sehr ähnlicher Weise ausgebildet. Die wesentlichen Merkmale zeigt Abbildung 7.2.2. Die Bezeichnung „arbuskuläre Mykorrhiza“ (AM) weist auf das Hauptmerkmal hin, die Arbuskel. Es handelt sich um bäumchenartig verzweigte Hyphen in lebenden Rindenzellen, die dem Nährstoffaustausch zwischen Pilz und Pflanze dienen (siehe Kapitel "Die Grundprinzipien, Komplementäre Eigenschaften"). Da viele Glomeromycota auch Vesikel in den Wurzeln bilden, kugelförmige oder ovale Anschwellungen der Hyphen, die der Speicherung von Lipiden dienen, war lange Zeit auch die Bezeichnung „vesikulär-arbuskuläre Mykorrhiza“ (VAM) gebräuchlich.

Wurzeln von Mais, Reis, Weizen und Gerste zeigen eine Gelbfärbung, wenn sie mit Glomus intraradices mykorrhiziert werden. Die Färbung ist auf Apocarotenoide zurückzuführen, Mycorradicin (C14) Conjugate oder Cyclohexenonderivate (Walter et al. 2000). Im Allgemeinen muss die Mykorrhizierung aber über Aufhellung der Wurzel mit Kalilauge und Färbung der Hyphen mikroskopisch nachgewiesen werden (Methylblau in Milchsäure, Tinte, Chlorazol Black; Brundrett et al. 1984), da arbuskulär mykorrhizierte Wurzeln sich äußerlich nicht von „sterilen“ Wurzeln unterscheiden. Wurzeln und Lebermoos-Thalli können von verschiedenen Arten der Glomeromycota gleichzeitig besiedelt sein, wie sorgfältige, mikroskopische Untersuchungen in Kombination mit molekularen Analysen erkennen lassen (Beck et al. 2005, Beck et al. 2007). Eine morphologische Zuordnung zu Pilzarten ist daher schwierig, die Identifizierung von Familien der Glomeromycota aber teilweise möglich.

Ausgangspunkt der Besiedlung sind keimende Dauersporen oder Myzel, das von benachbarten Mykorrhizen stammt. Die Nähe zu einer kompatiblen Wurzel stimuliert die Keimung der Sporen und das Hyphenwachstum durch von der Wurzel abgegebenes CO₂, Strigolactonen und Flavonoiden, wie Quercetin (Harrison 2005). Beobachtete artspezifische Unterschiede der Stimulation führen aber nicht zu konstanten, spezifischen Präferenzen der Partner (Scervino et al. 2005). In manchen Fällen sind Kälteperioden oder andere Stimuli notwendig, um die Sporenruhe zu brechen (Giovannetti et al. 2010). Unter Nutzung der gespeicherten Nährstoffe keimen die Sporen und es wird ein begrenztes, aber verzweigtes Hyphensystem gebildet, das nach einer passenden Feinstwurzel sucht (Brundrett et al. 1985; Giovannetti et al. 1993). Wird diese nicht kurzfristig gefunden, werden Bereiche des Myzels durch Septen abgetrennt, in die sich das Cytoplasma zurückzieht und so überdauern kann. Auch kleine „Sekundär-Sporen“ werden ausgebildet, die wieder keimen können (Giovannetti et al. 2010). Der „Suchvorgang“ kann mehrfach wiederholt werden. Trifft das Myzel keine Wirtspflanze, entwickelt es sich aber nicht weiter.

Erreicht es eine kompatible Wurzel, so erfolgt ein Hyphenwachstum mit reicher Verzweigung und die Ausbildung von Hyphopodien (Haftplatten). Auffallend reich verzweigte oder fächerartig wachsende Hyphen wurden auf der Wurzeloberfläche tropischer Bäume beobachtet (Beck et al. 2005, Beck et al. 2007; Abbildung 7.2.3). Sie können als Hyphopodien angesehen werden, über die wahrscheinlich bereits ein Nährstoffaustausch erfolgt. Wurzelhaare selbst werden selten besiedelt.

Unter einem Hyphopodium versteht man eine Anschwellung der Hyphe, von der aus sie zwischen oder in die Epidermiszellen eindringt, ähnlich den Appressorien parasitischer Pilze (Abbildung 7.2.4). Das Eindringen erfolgt durch einen sehr engen Kanal, wonach die Hyphe wieder ihre ursprüngliche Dicke annimmt (Garriock et al. 1989). Bei Wurzeln mit einer Exodermis können die Hyphen nur über die Durchlaßzellen, in denen sie Schlingen ausbilden, die Wurzelrinde erreichen (Abbildung 7.2.4). Die Hyphen dringen anschließend entweder von Zelle zu Zelle vor oder breiten sich entlang der Interzellularen aus. In den Interzellularen können Hyphenverbindungen (Anastomosen) gebildet werden, und so Netze um die Rindenzellen entstehen. Anastomosen sind aber auf Glomeraceae und Acaulosporaceae beschränkt. Hyphen können auch fingerartig-verzweigt die Wurzelzellen umwachsen, ähnlich dem Hartigschen Netz der Ektomykorrhizen (Abbildung 7.2.4; Beck et al. 2005). In älterer Literatur wurden die beiden Besiedelungstypen als Arum-Typ mit interzellulärer Ausbreitung der Hyphen und Paris-Typ mit Ausbreitung von Zelle zu Zelle unterschieden (Gallaud 1905).

Arbuskel werden entweder endständig in extra Zellen (Arum-Typ) oder seitenständig an den intrazellulären Hyphen (Paris-Typ) angelegt. Sie können unterschiedliche Formen annehmen (Abbildung 7.2.5; Beck et al. 2007). Mykoheterotrophe Arten enthalten mehrheitlich keine Arbuskel sondern nur Hyphenknäuel (Imhof 2007). In den extrem feinen Wurzeln von Dictyostega orobanchoides (Burmanniaceae) kann man aber arbuskelartige Strukturen beobachten (Abbildung 7.2.6). Ultrastrukturelle Untersuchungen hierzu fehlen aber bisher.

Die feinen Arbuskeläste sind von der periarbuskulären Membran umgeben. Zellen mit aktiven Arbuskeln zeigen eine deutliche Vermehrung des Cytosols, der Mitochondrien, der Ribosomen und des endoplamatischen Reticulums (Abbildung 7.2.7a und b). Die Hyphenwände werden innerhalb der Wurzel zunehmend feiner und bestehen in den Arbuskeln nur noch aus einer amorphen Schicht von Chitin. Arbuskel haben nur eine kurze Lebenszeit. Der Zellinhalt wird abgebaut und Septen eingezogen. In den Trägerhyphen erscheinen vermehrt Lipide (Abb. 7.2.7c). Abgestorbene Arbuskel und Trägerhyphen werden von Zellwandmaterial der Pflanze umgeben (Abbildung 7.2.7d). In einer Zelle können mehrfach Arbuskel angelegt werden, sodass aktive und degenerierte Arbuskel nebeneinander gefunden werden.

Das Eindringen einer Hyphe in eine Zelle wurde am experimentellen System Medicago truncatula - Gigaspora gigantea bzw. Gigaspora rosea mit Hilfe der Lasermikrodissektion/Confocalen Mikroskopie detailliert untersucht und Veränderungen am Cytoskelett und die Wanderung des Zellkerns in den Epidermiszelle eindrucksvoll dargestellt (Gomez et mult. 2009; Genre et al. 2005, Genre et al. 2008). Der Zellkern wandert von der inneren Zellwand, an der er sich im nicht angeregten Zustand befindet, innerhalb von etwa 2 Stunden nach Hyphenkontakt an die äußere Zellwand, direkt unter die Kontaktstelle der Hyphe. Gleichzeitig richtet sich das Cytoskelett der Zelle (Mikrotubuli und Aktinfilamente) auf den Zellkern hin aus. Endoplamatisches Reticulum sammelt sich unter dem Hyphopodium und um den Zellkern. Anschließend bewegt sich der Kern mit einer Geschwindigkeit von 20 µm/h vom Hyphopodium weg wieder an die gegenüberliegende, innere Zellwand, begleitet von einem Plasmastrang und umgeben von einem dichtem Netz aus Mikrotubuli und parallel verlaufenden Mikrofilamenten. Es entsteht eine Röhre aus dichten ER-Vesikeln.

Aus dieser Röhre entsteht unter Beteiligung des Golgi Apparates in noch nicht geklärter Form die Hyphen umgebende, perihyphale Plasmamembran (engl. perifungal membrane), in die anschließend, nachdem die Röhre vollständig ausgebildet ist, die Hyphe einwächst und die Zelle durchquert, darin einen Knäuel oder Arbuskel bildet. Dringt die Hyphe in eine benachbarte Zelle, fusionieren die perihyphale Membran und die Plasmamembran dieser Zelle. Vor jedem Eindringen in weiter innen liegende Wurzelrindenzellen wird ein ähnlicher Prä-Infektionsapparat ausgebildet, der mit der beschriebenen Kernwanderung verbunden ist. Die Abläufe unterscheiden sich nur geringfügig zwischen Arum-Typ und Paris-Typ.

Diese Vorgänge verlaufen wahrscheinlich für alle Endomykorrhizen ähnlich. Bonfante & Genre 2008 sehen in den Vorgängen Parallelen zu der Ausbildung der Zellplatte (Phragmoplast) während der Zellteilung. Bei beiden Vorgängen wird eine Zellwand de novo gebildet und die gleichen Gene aktiviert. Es werden also grundlegende Vorgänge in Pflanzenzellen und bereits vorhandene genetische Programme für die Mykorrhizierung „umfunktioniert“ (Guether et al. 2009).

Arbuskel sind nur wenige Tage aktiv, dann kollabieren sie und werden von Zellwandmaterial umgeben. Während dieser Altersphase werden in den Hyphen Speicher angelegt, sog. Vesikel, die zu Dauersporen werden können (Abbildung 7.2.4). Es handelt sich um inter- und intrazelluläre, blasenförmige, meist endständige Anschwellungen von Hyphen, die in jungem Zustand plasmareich und vielkernig sind, später mit Lipiden angefüllt werden. Entsprechend findet man sie besonders in älteren und äußeren Wurzelabschnitten. Die Vesikel können unterschiedliche Formen haben (Beck et al. 2007; Abbildung 7.2.4). Den Gigasporaceae fehlen Vesikel und entsprechend auch intraradikale Dauersporen.

Von den besiedelten Wurzeln wächst Myzel in den Boden aus. Am freien oder extraradikalen Myzel sind bei sorgfältiger Präparation außer dickwandigen, weitlumigen Hyphen auch sehr feine Verästelungen zu erkennen, die in der Art der Verzweigung an Arbuskel erinnern (Abbildung 7.2.2). Sie wurden zunächst als ALS, (arbuscle-like structures) später als BAS, (branched absorbing structures), also Nährstoff aufnehmende Strukturen bezeichnet (Bago et al. 1998). Unter experimentellen Bedingungen waren die fein verzweigten Hyphen von Glomus intraradices nur kurzzeitig ca. 7 Tage aktiv.

Am extraradikalen Myzel bilden Glomeromycota vielkernige, vegetative Sporen (Chlamydosporen) aus, mit deren Hilfe sie ungünstige Wachstumszeiten überdauern können. Die Sporen enthalten Lipide, die man lichtmikroskopisch als lichtbrechende Tropfen erkennen kann, wenig Glycogen im Cytosol und Polyphosphate in kleinen Vakuolen. Die Art der Sporenanlage und die Strukturen der Sporenwände werden zur Unterscheidung von Arten, Gattungen und Familien verwendet (Oehl et al. 2011). Gigasporaceae bilden sog. Helferzellen oder Auxilliarzellen, Gruppen sehr kleiner, ballonförmiger Zellen, die oft eine unregelmäßige Oberfächenstrukur (eckig, knollig, sternartig) aufweisen (Abbildung 7.2.8). Sie speichern Lipide, die für die Sporenbildung verwendet werden (de Souza & Declerck 2003).

Die Mykothalli der Lebermoose mit Glomeromycota weisen einige Besonderheiten auf. Die auf feuchter Erde lebenden Marchantia, Pellia und Fossombronia bilden blättrige Thalli mit verstärkter Mittelrippe (Abbildung 7.2.9). Die auf der Südhalbkugel beheimatete Jensenia ist in eine mit Leitgewebe ausgestattete Achse und einschichtige, grüne Blattlappen differenziert (Abbildung 7.2.10). Die Besiedelung ist stets intrazellulär, auf den nicht photosynthetischen Parenchymbereich beschränkt. Das ist bei einigen Arten der gesamte, dem Boden anliegende Bereich, bei anderen eng begrenzt, seitlich des Leitstrangs. Die lebenden Rhizoide sind hier bevorzugte Eintrittspforten der Glomeromycota. Es wurden unterschiedliche, von der Pilzart abhängige Strukturen der Anheftung gefunden (Ligrone & Lopes 1989; Kottke et al. 2008). Nach eigenen Beobachtungen wird jedes Rhizoid nur von einer Hyphe der Glomeromycota besiedelt.

Die Aneuroide Mykorrhiza

Die Aneuroide Mykorrhiza (Abbildungen 7.2.12 u nd 7.2.13), wie sie hier genannt wird, kommt nur bei den Ohnnervmoosen vor (Aneuraceae, Metzgeriidae, Lebermoose). Sie entspricht in Struktur und bezüglich der Mykorrhizapilze der Orchideen-Mykorrhiza. Ohnnervmoose bilden lappige, dem Boden oder Wurzeln anliegende oder mehr oder weniger aufsteigende, stärker verzweigte Thalli ohne Mittelrippe (Abbildung 7.2.13). Weltweit gibt es nur 4 bis 5 Gattungen, deren wichtigste die grünen Aneura und Riccardia sowie der chlorophyllfreie Cryptothallus sind (Gradstein et al. 2001). Cryptothallus (= Aneura) mirabilis lebt in kalkreichem Schlamm. Die Mykorrhizapilze sind, soweit bisher molekular und ultrastrukturell nachgewiesen, Tulasnellaceae, erkennbar am Doliporus mit nicht perforiertem Parenthesom und Schleimeinlagerungen in den Hyphenwänden (Abbildung 7.2.14) (Kottke et al. 2003; Nebel et al. 2004; Bidartondo & Duckett 2010; Pressel et al. 2010). Sebacinales (Serendipita) können nicht ausgeschlossen werden, da sie molekular mehrfach gefunden wurden. Sie sind aber wohl selten. Die Diversität der Tulasnella Arten ist in tropischen Aufsammlungen deutlich höher als in solchen aus Europa (Preußing et al. 2010).

Die Mykorrhizapilze dringen vornehmlich über Rhizoide ein, können aber auch direkt die Epidermis besiedeln und breiten sich in bodennahen Teilen der Thalli aus (Abbildung 7.2.13). Beim Durchtritt durch die Zellwände verengen sich die Hyphen und lösen die Zellwand leicht an. Sie bilden einfache oder verzweigte, intrazelluläre Hyphenschlingen, die von der Plasmamembran umgeben sind (Abbildung 7.2.14). Im interhyphalen Raum ist eine Matrix sichtbar, die alternde und kollabierende Hyphen später einschließt. Die Zellkerne besiedelter Zellen werden lappig vergrößert. Bei Cryptothallus mirabilis wird das gesamte Gewebe außer der Epidermis, bei Aneura mehrere Lagen des ventralen Teils der Thalli besiedelt. Die Intensität der Besiedelung nimmt bei den Arten der Gattung Riccardia in stärker aufrechten Thalli zunehmend ab (Krause et al. 2011). Ungewöhnlich ist, dass auch Chloroplasten enthaltende Zellen besiedelt werden können, in denen man dann auch Stärke beobachten kann.

Jungermannioide Mykorrhizen

Jungermannioide Mykothalli mit Ascomycota

Zahlreiche terrestrisch lebende, beblätterte Lebermoose (Jungermanniales) bilden mit Ascomycota Mykothalli, die auf die Rhizoide beschränkt bleiben. Die Pilze, von denen bisher nur Rhizoscyphus ericae aggr. experimentell und molekular identifiziert wurde, besiedeln insbesondere die mehrzelligen Rhizoide der Schistochilaceae und die dicht stehenden Rhizoide an den chlorophyllfreien, peitschenförmigen Achsen (Flagellen) von Lepidoziaceae, Calypogeiaceae, Adelanthaceae, Cephaloziaceae und Cephaloziellaceae (Duckett & Read 1995; Upson et al. 2007; Pressel et al. 2010). Die Flagellen breiten sich in humusreichen Substraten bis 30 cm tief aus, wo sie ihre Mykorrhizapilze finden. Rhizoscyphus ericae aggr. besteht aus einer Gruppe nah verwandter Taxa, die auch Heidekrautgewächse (Ericaceae) mykorrhizieren, die auf ähnlichen Substraten vorkommen. Wie bereits im Kapitel "Die Mykorrhizapilze" dargestellt, verfügen diese Ascomycota über besondere enzymatische Fähigkeiten, um aus diesen Substraten Nährstoffe zu mobilisieren. Es ist also durchaus glaubhaft, dass nur diese kleine Pilzgruppe geeignete Mykorrhizapilze sind, um die besonderen, rhizoidalen Mykothalli zu bilden.

Die Spitzen der einzelligen Rhizoide sind angeschwollen oder verzweigt, was durch Kontakt zu festem Substrat und durch die Mykorrhizapilze verursacht oder verstärkt wird, ein Phänomen, das nur bei diesen Lebermoosen beobachtet wird. Die Hyphen dringen ohne sichtbare Hyphopodien in die Rhizoidspitze ein. Dabei kann ein Rhizoid mehrfach besiedelt werden. Die Hyphen verzweigen sich, bilden Knäuel in der Rhizoidspitze oder breiten sich bis zur Rhizoidbasis aus, wo sie wiederum eine dichte Lage aus gleichförmigen Hyphen bilden.

Bei einigen Gattungen (z. B. an Cephalozia, Nowellia, Calypogeia, Odontoschisma) dringen fingerförmig verzweigte Hyphen in die benachbarten, plasmatischen Zellen ein, bleiben dabei aber von der mitwachsenden Zellwand umschlossen (Abbildung 7.2.15). Diese stiftartigen Einwüchse sind schon im Lichtmikroskop erkennbar. Eine weitere Besiedelung der Thalli erfolgt nicht. Man kann daher von „rhizoidaler, jungermannioider Mykorrhiza“ sprechen. Aus Kulturversuchen weiß man, dass die Rhizoide leben, wenn sie besiedelt werden. Das Cytoplasma stirbt aber offensichtlich rasch ab, da im Freilandmaterial nur tote Rhizoide mit aktiven Hyphen gefunden wurden. Man kann die Bildung der Zellwand-Einstülpungen an der Rhizoidbasis durch aktive Hyphen als eine Form von Transferzellen deuten, über die der aktive Stoffaustausch zwischen Pflanze und Pilz vergrößert wird. Die Flagellen selbst werden aus langgestreckten Zellen gebildet, deren endständige Querwände zahlreiche Tüpfel enthalten und sie so zum Stofftransport befähigen, auch wenn ein Leitgewebe fehlt (Duckett et al. 1991). Physiologische Untersuchungen dieses Interaktionstyps fehlen bisher.

Bei den innerhalb der Jungermanniales basal stehenden, in Neuseeland und Südchile vorkommenden Schistochilaceae werden mehrzellige Rhizoide gebildet. Die Zellen werden individuell von außen besiedelt, wiederum von Rhizoscyphus ericae aggr. (Pressel et al. 2008). Die eindringenden Hyphen werden zunächst nur kragenartig von der Zellwand umschlossen und von der Plasmamembran begleitet. Im späteren Stadium sind sie aber vollständig von der Zellwand eingeschlossen, die von der interhyphalen Matrix ausgehend noch zusätzliche, geweihartige Fortsätze ausbildet. Die dadurch erreichte Vergrößerung der Plasmamembran entspricht der in Transferzellen und könnte wiederum für einen verbesserten Stofftransfer stehen. Die Rhizoidzellen bleiben vital, während die Hyphen allmählich absterben und in Zellwandmaterial eingeschlossen werden. Die Interaktion verläuft also etwas anders als bei den oben dargestellten Lebermoosen.

Jungermannioide Mykothalli mit Serendipita (Sebacinales, Basidiomycota)

Eine eigene Untergruppe von Serendipita Arten bildet Mykothalli mit einer großen Zahl von Jungermanniales (darunter Gynomitraceae, Scapaniaceae, Lophocoleaceae, Plagiochilaceae, Lophoziaceae, Arnelliaceae; Calypogeiaceae; Kottke et al. 2003; Duckett et al. 2006b; Bidartondo & Duckett 2010; Newsham & Bridge 2010). Experimente zeigen eine Förderung des Thalluswachstums und die Bildung von Antheridien und Perianthen, Stadien, die ohne Mykorrhizapilze nicht erreicht wurden. Dabei wurde eine relativ enge Partnerwahl festgestellt, die sich auch in Sequenzdaten aus Feldmaterial spiegelt.

Serendipita wurde nicht in Lebermoosen mit Flagellen gefunden, sondern besiedelt von den Rhizoiden ausgehende Zellen der Stämmchen bis in den zentralen Bereich (Duckett et al. 2006b). Die Besiedelung der Rhizoiden ist ähnlich wie die oben beschriebene, Anschwellungen der Rhizoidspitze und Verzweigungen sind aber selten. In der Rhizoidbasis wird eine dichte Lage von gleich dicken Hyphen gebildet. Von dort dringen feinere Äste in die angrenzenden Zellen ein, wobei sie zunächst von der Zellwand der Stämmchenzellen umhüllt werden (Abbildung 7.2.16a). Es entstehen so auch hier stiftartige Einwüchse. Im fortgeschrittenen Stadium werden die Hüllen dünner und die Hyphen schließlich nur von der perihyphalen Membran umgeben (Abbildung 7.2.16b). Es handelt sich demnach um eine jungermannioide Mykorrhiza, die nicht auf die Rhizoide beschränkt bleibt. Die Alterung erfolgt wie bei den Rhizoiden zunächst in den Lebermooszellen, während die Hyphen länger vital bleiben.

Die Orchideenmykorrhiza

Die Wurzeln der Orchideen entsprechen anatomisch dem magnolioiden Typ (Abbildung 7.1.1). Sie sind relativ dick mit wenigen oder fehlenden Wurzelhaaren und mehreren Lagen großer Rindenzellen. Die Wurzeln tropischer, epiphytischer Orchideen haben oft verzweigte Wurzeln, mit denen sie sich am glatten Baumstamm oder Ast verankern (Abbildung 7.2.17a und b). Zusätzlich bilden diese Orchideen eine mehrschichtige Epidermis, die als Velamen bezeichnet wird und nach Absterben der netzförmig versteiften Zellen als Wasserspeicher dient (Abbildung 7.2.17c). Das Velamen wird von zahlreichen Pilzarten besiedelt, während die Rindenzellen nur die Hyphenknäuel der Mykorrhizapilze enthalten (Herrera et al. 2010). Die Hyphen sind im Lichtmikroskop gut zu erkennen, wenn man Handschnitte mit 0.05 % Methylblau in Milchsäure anfärbt (Abbildung 7.2.17c und d). Daneben erkennt man gelbliche Klumpen von abgestorbenen, in Zellwandmaterial eingeschlossenen Hyphen (nicht gezeigt). Grüne Erdorchideen sind in den gemäßigten Klimazonen häufig nur spärlich mykorrhiziert, während tropische Orchideen nach eigenen Erfahrungen gut mykorrhizierte Wurzeln im Humus oder Lehmboden aufweisen. Epiphytische Orchideen sind nur an Wurzelabschnitten besiedelt, die Kontakt zur Rinde, am günstigsten mit Moosauflage haben. Luftwurzeln werden nicht mykorrhiziert.

Unter der Epidermis wird eine Exodermis oder Rhizodermis gebildet, die aus suberinisierten, dickwandigen Zellen besteht, die rasch absterben, und dünnwandigen, lebenden Durchlasszellen (Abbildungen 7.2.18a, b, d). Nur geeignete Mykorrhizapilze können über die Durchlasszellen der Exodermis in die Rindenzellen eindringen (Abbildung 7.2.18c) (Kottke & Suárez 2009; Kottke et al. 2010). Erfolgt die Besiedelung über ein Wurzelhaar, ist eine Erweiterung in der Art eines Anheftungskissens (Hyphopodium) zu beobachten (Williamson & Hadley 1970). Die einzelligen, lebenden Wurzelhaare und die Durchlasszellen zeigen keine Abwehrreaktionen gegen die Mykorrhizapilze. Andere Pilze werden durch Bildung einer Wandverdickung abgewehrt (Abbildung 7.2.18 d). Die zu Grunde liegenden Erkennungsmechanismen sind nicht bekannt.

Die Mykorrhizapilze bilden dichte, verzweigte Knäuel, auch Pelotons genannt (nach dem französischen Wort für Garnknäuel; Noel Bernard). Sie bestehen aus gleichförmigen, 1.5 bis 2 µm dicken Hyphen (Abbildung 7.2.18). Die Hyphen enthalten pro Zelle zwei Kerne, zahlreiche oft sehr lange Mitochondrien, viel rauhes endoplasmatisches Reticulum, wenige, meist kleine Vakuolen und oft viele Glycogenrosetten. Der Zellkern der Wurzelzelle erscheint vergrößert, oft lappig verformt mit vergrößerten Poren. Hyphen liegen ihm oft dicht an. Das Cytosol der Wurzel kann dicht sein oder als lockeres Netz die Zellen durchziehen. Die Mykorrhizapilze werden von der perihyphalen Membran und einer Matrix aus Zellwandmaterial umgeben, wenn sie die lebenden Rindenzellen besiedeln (Abbildung 7.2.18c und e). Plastiden in besiedelten Zellen enthalten keine Stärke. Plastiden mit Stärke finden sich aber in den nicht besiedelten Zellen (Abbildung 7.2.19a). Dem Besiedelungsablauf entsprechend befinden sich die Zellen mit abgestorbenen Hyphen mehrheitlich in den äußeren, zuerst besiedelten Rindenschichten und die unbesiedelten Zellen in der Nähe des Zentralzylinders.

Bei der Besiedelung erfolgen, ähnlich der arbuskulären Mykorrhiza, Veränderungen am Cytoskelett (Uetake & Peterson 1998). Mikrotubuli am Plasmalemma verschwinden beim Eindringen der Hyphen, werden aber an der perihyphalen Membran wieder aufgebaut und sind auch um die kollabierten Hyphen zu finden. Den Mikrotubuli wird eine Funktion beim Aufbau der Matrix zugeschrieben, die zwischen der Plasmamembran und den Hyphen mit zunehmendem Alter ausgebildet wird. Pais & Barroso 1983 fanden cytochemische Hinweise auf Bildung von Phytoalexinen (Phenolen wie Orchinol, Hirzinol und Loroglossol) zu Beginn der Besiedelung und Phenoloxidasen in den Hyphen, was auf eine parasitäre Interaktion verweisen würde. Die Vorgänge, die zum Absterben der Hyphen führen, sind unzureichend geklärt, haben aber zu der Spekulation geführt, dass Orchideen ihre Mykorrhizapilze „verdauen“, um an Nährstoffe zu gelangen (Rasmussen & Rasmussen 2009). Die beobachteten Strukturen bestätigen diese These nicht.

Die Ultrastruktur aktiver Hyphen spricht für einen aktiven Nährstoffaustausch und eine Kohlenhydrataufnahme der Pilze samt Speicherung als Glycogen. Aktive Hyphen beobachtet man auch zwischen den Klumpen abgestorbener und in Zellwandmaterial eingeschlossener Hyphen (Abbildung 7.2.19 b). Sie weisen Rückzugssepten auf, was darauf hinweist, dass Cytosol aus alternden Hyphenabschnitten zurückgezogen und in wachsende Hyphen verlagert wird, ein bei Pilzen übliches Wachstum. Der Einschluss der toten Hyphenwände in Zellwandmaterial erfordert erhebliche Mengen an Kohlenhydraten, die von der Pflanze geliefert werden müssen. Es würde wenig Sinn machen, Pilze zu „verdauen“, um sie mit diesem Material zu umgeben. Die physiologischen Nachweise des Nährstoffaustausches wurden bereits besprochen (Kapitel "Die Regelung des Nährstoffaustauschs").

Im Unterschied zu anderen Pflanzen werden bei den Orchideen bereits die chlorophyllfreien Keimlinge (Protocorme) mykorrhiziert. Die Hyphen bilden die gleiche Art von Knäuel in den Protocormen wie in den Wurzeln. Auch die Alterungsvorgänge der Hyphenknäuel entsprechen denen in der Wurzel. Diese Erkenntnisse gehen auf umfangreiche und sehr genaue, experimentelle und mikroskopische Untersuchungen von Bernard 1909 und Burgeff 1936 zurück. Strukturen und Abläufe entsprechen der Aneuroiden Mykorrhiza und sind unabhängig von den jeweiligen Mykorrhizapilzen, Sebacinales, Tulasnellaceae, Ceratobasidiaceae, Atractiellomycetes oder Ektomykorrhiza bildende Agaricomycetes in gleicher Weise ausgebildet.

Die Ericoide Mykorrhiza

Die ericoide Mykorrhiza wird von Rhizoscyphus ericae aggr. (Wurzelbecherlinge) sowie Oidiodendron maius, Meliniomyces bicolor, M. variabilis (alles Ascomycota) und Serendipita spp. (Sebacinales, Basidiomycota) mit den Haarwurzeln von Heidekrautgewächsen (Ericaceae i. e. S.; Abbildung 7.1.1) gebildet (Peterson et al. 1980; Duddridge & Read 1982). Mykorrhizierte Haarwurzeln kann man äußerlich an einem lockeren Netz dunkelbrauner (Rhizoscyphus), seltener farbloser (Serendipita), ca. 2 µm dicker, septierter Hyphen erkennen (Abbildung 7.2.20).

Die Oberfläche junger Haarwurzeln ist von dickem Mucigel bedeckt. Der Schleim an der Wurzeloberfläche enthält als Hauptbestandteile Mannose, Xylose, Arabinose und Rhamnose, aber keine Fucose oder Polygalacturonsäure. 1,4-Glucane bilden den unlöslichen Teil des Mucigels. An der Hyphenoberfläche von Rhizoscyphus ericae wird ebenfalls eine schleimige Hülle ausgebildet, die während der Anheftung eine noch nicht geklärte Funktion hat und nach dem Eindringen der Hyphen verschwindet (Gianinazzi-Pearson et al. 1986; Perotto et al. 1995). Man vermutet eine Anheftungshilfe wie bei Bakterien, da Mannose bindende Lektine an der Hyphenoberfläche nachgewiesen wurden. Hydrophobine der Hyphen wirken dabei als Effektoren zu Beginn der Mykorrhizierung (Casarrubia et mult. 2018).

Die Hyphen lösen die verdickte äußere Zellwand lokal auf und dringen mit verengtem Lumen in die lebenden Zellen der Epidermis ein, wobei ein Septum (Querwand) angelegt wird. Beim Eindringen der Hyphen wächst häufig die Zellwand kragenartig mit. Jede Zelle wird von außen extra besiedelt.

In den Epidermiszellen bilden die Mykorrhizapilze dichte Schlingen gleichmäßig dicker Hyphen, die von der perihyphalen Membran begleitet werden (Abbildung 7.2.21). Der Kern besiedelter Zellen erweitert sich lappenartig und wandert in die Zellmitte. Cytosol und Organelle werden vermehrt, die Vakuole verkleinert. Die ericoide Mykorrhiza ist damit, wie die Orchideenmykorrhiza, eine Endomykorrhiza von sehr einfacher Struktur und den typischen Merkmalen einer mutualistischen Interaktion. Der Alterungsprozess dieser Mykorrhizaform verläuft ähnlich wie in der Jungermannioiden Mykorrhiza. Die Wurzelzellen sterben ab, während sie noch von aktiven Hyphen besiedelt sind.

Eine sehr ähnliche Mykorrhizaform wurde in epiphytischen, tropischen Farnen gefunden (Schmid et al. 1995a; Kottke et al. 2008). Septierte Hyphen dringen in die Wurzelhaare und die lebenden Rindenzellen der Farnwurzeln ein und bilden Knäuel aus 1 µm dünnen Hyphen.

Die Ektomykorrhiza

Ektomykorrhizen (ECM) werden an Kurzwurzeln ausdauernder, fast ausschließlich holziger Pflanzen gebildet (Abbildung 7.3.1). Die Bezeichnung verweist darauf, dass die Hyphen nur zwischen aber nicht in die Wurzelzellen eindringen. Die Mykorrhizapilze gehören weit überwiegend zu den Agaricomycetes und Pezzizomycetes, wenige zu den Endogonales (Kapitel "Die Mykorrhizapilze"). Ein weiterer, grundlegender Unterschied zu allen bisher besprochenen Mykorrhizaformen ist die Besiedelung einer ganzen Kurzwurzel oder sogar verzweigter Kurzwurzelsysteme durch nur jeweils einen Mykorrhizapilz (Abbildung 7.3.2). Viele Mykorrhizapilze stimulieren die Anlage von Kurzwurzeln und mykorrhizieren dann die dicht verzweigten Systeme (Burgess et al. 1996). Andere Mykorrhizapilze bewirken ein unregelmäßiges Wachstum der Kurzwurzeln. Mykorrhizapilze unterdrücken auch die Anlage von Wurzelhaaren. Ektomykorrhizen sind als solche also bereits mit einer Lupe zu erkennen (Abbildung 7.3.2).

An den Ektomykorrhizen lassen sich drei Strukturelemente unterscheiden, der Hyphenmantel, die vom Mantel in den Boden gehenden Hyphen bzw. Hyphenstränge (Rhizomorphen) und das Hartigsche Netz als Schicht interzellulärer Hyphen in der Wurzelrinde. Der Hyphenmantel schützt die Wurzel vor pathogenen Pilzen, gegen Austrocknung und Frost. Er dient auch der Speicherung von Nährstoffen und dem Ausfiltern toxischer Metalle. Die abgehenden Hyphen dienen der Aufnahme von Nährstoffen und Wasser, das Hartigsche Netz dem Nährstoffaustausch zwischen Pilz und Wurzel.

Die Struktur der Hyphenmäntel und der abgehenden Hyphen sind pilzart-typisch und damit sehr unterschiedlich entwickelt und werden zur Unterscheidung der Mykorrhizapilze verwendet (Abbildung 7.3.2) (Haug & Oberwinkler 1987; Agerer 1991, Agerer 1995, Agerer 1987-2012 und viele weitere Arbeiten). Viele Pilze bilden als Hyphenmantel ein Plectenchym, unregelmäßig verflochtene Hyphen aus (Prosenchym), andere bilden differenzierte Pseudoparenchyme (Synenchyme), die an der Oberfläche pilzart-typische Cystiden tragen können. Auch die für Milchlinge typischen Lactiferen (Milchröhren) sind im Hyphenmantel zu finden. Teilweise ist der Hyphenmantel aber so dünn, dass die darunterliegende Rindenschicht durchscheint und so die Mykorrhizierung erst in einem Schnitt zu erkennen ist. Auch die vom Mantel abgehenden Hyphen sind sehr unterschiedlich in Menge und Aussehen und teilweise zu arttypisch geformten Hyphensträngen (Rhizomorphen) zusammengelagert, die viele cm in den Boden ausstrahlen können.

Ist der Pilzpartner nicht bekannt, wird ein künstlicher Name vergeben, der auf Vorschlag von R. Agerer aus der Baumart, einem angehängten „rhiza“ für Wurzel und einem Wort mit typischen Merkmalen besteht: z. B. Piceirhiza bicolorata (eine zweifärbige Mykorrhiza an Fichte/Picea). Sind Baum und Pilz bekannt, wird ein Doppelname vergeben, der sich aus den Artnamen der beiden zusammensetzt, z. B. Eucalyptus globulus-Pisolithus tinctorius. Auf solchen „Morphotypen“ basieren zahlreiche ältere ökologische Arbeiten (z. B. Haug et al. 1986; Wöllecke et al. 1999). Die Unterscheidung der Ektomykorrhizen nach morphologischen und anatomischen Merkmalen ist nach wie vor hilfreich bei der Untersuchung umfangreichen Feldmaterials, z. B. zum Vorsortieren für anschließende molekular-phylogenetische Diagnosen. Die Unterscheidung nach anatomischen Merkmalen stößt aber an Grenzen und wird heute durch molekular-phylogenetische Daten ergänzt oder ersetzt (z. B. Haug et al. 2005).

Das Hartigsche Netz ist bei allen ECM sehr ähnlich strukturiert, was sich aus seiner für alle ECM geltenden Funktion beim Nährstoffaustausch erklärt (Kottke & Oberwinkler 1986, Berndt et al. 1990; Scheidegger & Brunner 1993). Erst 100 Jahre nach der Entdeckung der Ektomykorrhiza ist die zelluläre Struktur des Hartigschen Netzes richtig erkannt und in einem Blockbild das Wesentliche korrekt dargestellt worden (Blasius et al. 1986). Das Blockbild wurde in zahlreiche andere Veröffentlichungen übernommen (z. B. Smith & Read 2008), kann hier aus urheberrechtlichen Gründen aber nicht gezeigt werden. In Längs- und Querschnitten (Abbildung 7.3.3) erkennt man zwischen den Rindenzellen dicht aneinander liegende Hyphen, die mehrheitlich quer getroffen sind und so eine einzellreihige, extrazelluläre Lage bilden (daher die bezeichung Ektomykorrhizen). Diese sieht wie ein "Netz" aus und wurde daher Hartig Netz (nach dem Entdecker Hartig) benannt. Wo Hyphen tangential getroffen wurden, erkennt man aber, dass sie handförmig mit aneinander liegenden, fingerförmigen Ästen zwischen den Rindenzellwänden zur Endodermis vordringen.

Das Hartigsche Netz wird von proximal nach distal und von außen nach innen kontinuierlich angelegt, also nicht von der Wurzelspitze her und nicht unabhängig an einzelnen Rindenzellen. Fingerförmig verzweigte, sehr feine Hyphen dringen dicht gedrängt von der Wurzeloberfläche aus zwischen die Zellwände lebender Rindenzellen ein (Abbildung 7.3.4). Bei Nadelbäumen, wie in unserem Beispiel, dringen die Hyphen bis an die Endodermis vor, bei Blütenpflanzen mit der Ausbildung einer suberinisierten Exodermis nur bis zu dieser, also nur eine Zellschicht tief (epidermoides Hartig Netz). Die Hyphenfronten ummanteln die Zellen vollständig und bilden, solange die Rindenzellen vital sind, eine einschichtige, geschlossene Lage um die Rindenzellen. Die netzartige Struktur wurde lange Zeit als septierte Hyphen gedeutet. Es handelt sich aber um quer geschnittene, dicht nebeneinander liegende Hyphen. Die Hyphen des aktiven HN enthalten dichtes Cytosol, zahlreiche, langgestreckte Mitochondrien und viel rER, das sich in Richtung des Hyphenwachstums erstreckt und nur sehr wenige, kleine Vakuolen. Der Hyphen-Durchmesser beträgt an den Endverzweigungen nur 0.5 µm, die Hyphenwände sind sehr dünn und lagern den Rindenzellwänden eng an. Da an den Hyphenverzweigungen keine Septen eingezogen werden, entstehen coenocytische, vielkernige Hyphensschläuche (Pfeile in Abbildung 7.3.3). Die Hyphen stellen daher kanalartige Strukturen dar, die den symplastischen Transport von Nährelementen zentripetal und zentrifugal erleichtern (Kottke & Oberwinkler 1987, Kottke & Oberwinkler 1989).

Sämlinge werden i. d. R. von Myzel aus dem Boden mykorrhiziert, nach einer Ruheperiode austreibende Seitenwurzeln auch vom Myzel der Trägerwurzel. Die Bedeutung von Sporen für die Mykorrhizierung ist wenig geklärt und zwischen den Arten unterschiedlich (Nara 2009). Die Keimung der Sporen erfolgt nur nach Stimulation durch Wurzelexudate, wobei auch hier Flavonoide wirken. Bei Basidiomycota muss zunächst ein zweikerniges (dikaryotisches) Myzel von zwei kompatiblen, keimenden Sporen gebildet werden, was die Chancen der Mykorrhizierung durch Sporen verringert. Monokaryotische Myzelien von Basidiomycota bilden nur ausnahmsweise Ektomykorrhizen. Das weitere Hyphenwachstum wird wie das von Glomeromycota durch Flavonoide stimuliert. Das Flavonoid Rutin von Eucalyptus globulus ssp. bicostata stimuliert das Hyphenwachstum des Erbsenstreulings, Pisolithus tinctorius aber keine anderen Pilze, sodass hier sogar eine spezifische Förderung vorliegen könnte (Lagrange et al. 2001).

Die Mykorrhizierung beginnt mit der Anheftung der Hyphen an die hydrophobe Oberfläche der Kurzwurzel (Martin et al. 1999; Kottke 2004). Die hydrophobe Oberfläche wird nur an Kurzwurzeln durch Reste der Wurzelhaubenzellen gebildet, deren innerste, suberinisierte Zellwandschicht fest mit der Rindenzellwand verbunden bleibt (Abbildung 7.1.4). Die Hyphen bilden ein Haftkissen aus, in dem sich cysteinhaltige Proteine nachweisen lassen (Kottke 1997). Derartige Proteine sind in Hydrophobinen enthalten, Proteine, die u. a. für den Zusammenhalt von Hyphen in Fruchtkörpern und in Flechten dienen, aber auch für deren Luftdurchlässigkeit sorgen (Wessels 1997; Kershaw & Talbot 1998; Dyer 2002). Hydrophobine sind Cystein enthaltende, rein pilzliche Zellwandproteine, die an der Hyphenspitze ausgeschieden werden und anschließend eine monomere, hydrophobe Lage auf der Oberfläche der Hyphen und Pilzsporen bilden (Wösten et al. 1994). Mit Hilfe dieser hydrophoben Auflagerung können die Hyphen an hydrophobe Oberflächen binden, wie an die genannte der Kurzwurzeln (Kottke 2004).

An Langwurzeln fehlt diese suberinisierte Auflage und die Hyphen wachsen entlang der Oberfläche ohne Anheftung und ohne einzudringen (Abbildung 7.3.5). Die Produktion der Hydrophobine ist zu Beginn der Mykorrhizierung deutlich erhöht, und es gibt Hydrophobine, die speziell bei die Mykorrhizaentwicklung gebildet werden (Tagu et al. 2001; Plett et al. 2012; Sammer et al. 2016). Auch Lektine der Mykorrhizapilze, die teilweise nur an die Wurzelhaare und Wurzelspitzen der spezifischen Wirtsbäume binden, spielen eine Rolle bei der Anheftung (Guillot & Konska 1997; Le Quéré et al. 2005).

Die Hyphen lösen die Suberinschicht an, trennen sie von der Zellwand der Wurzelrinde und kommen so in direkten Kontakt mit den lebenden Wurzelzellen (Kottke 2004). Ob hierbei Cutinasen wirken und Cutinmonomere eine Signalfunktion haben, ist noch nicht bekannt. Für die arbuskuläre Mykorrhiza wurde eine Signalfunktion von Cutinmonomeren gezeigt (Wang et mult. 2012). Nach Kontakt mit den lebenden Zellen der Wurzeloberfläche (Epidermis, Rindenzellen) verzweigen sich die Hyphen fingerartig und dringen dann in der oben beschriebenen Weise als handförmige Front zwischen die Rindenzellen ein, gleichzeitig rund um die Wurzel (Kottke 2004). Die verstärkte Verzweigung der Hyphen erfolgt nur im engen Kontakt zur Wurzeloberfläche nicht im Kontakt mit Wurzelhaaren oder an der Oberfläche von Langwurzeln (Abbildung 7.3.5) (Brunner & Scheidegger 1992).

Das Eindringen der Hyphen zwischen die Rindenzellen scheint überwiegend mechanisch zu verlaufen (Abbildung 7.3.5). Immunomarkierungen zeigen keine Abnahme der Pektine im HN, d. h. die Mittellamelle wird nicht enzymatisch angegriffen (Kottke 2004). Eventuell wird Glycogen in Zucker oder Zuckeralkohol, z. B Arabitol umgewandelt, um den Turgor in der Hyphe zu erhöhen, um die Zellwände auseinander zu drängen. Expansin verursacht flexiblere Zellwände und erleichtert damit das Eindringen (Martin et mult. 2008). Auch eine deutliche Abnahme von Ferulasäure, die die Zellwandfibrillen vernetzt, wurde festgestellt (Münzenberger et al. 1990; Münzenberger et al. 1995).

Hier soll noch auf das besondere Wachstum der Hyphen im HN aufmerksam gemacht werden. Auf einer Oberfläche ( z. B. auf Agar) breiten sich Hyphen stets radiär aus. Um eine möglichst große Oberfläche zu bedecken und sich nicht gegenseitig Konkurrenz bei der Nahrungsaufnahme zu machen, zeigen die Hyphen einen "negativen Autotropismus", d.h. Seitenäste wachsen von der Trägerhyphe weg. Die Wachstumsgeschwindigkeit von Haupt- und Seitenhyphen ist etwa gleich, was zu einer monopodialen Wuchsform des Myzels führt. Die Hyphen sind außerdem regelmäßig septiert und die Seitenäste werden durch Septen abgetrennt. Im HN dagegen wachsen die Seitenäste rascher als der Leitast, legen sich dicht aneinander, verlieren also den negativen Autotropismus, ebenso die regelmäßige Septenbildung (Abb. 7.3.3, Pfeile). Berechnungen des Oberflächen zu Volumenverhältnisses der Hyphen zeigen, dass ihre Aufnahmefähigkeit durch die enge Lagerung vermindert, jedoch die Austauschoberfläche mit der Wurzel entscheidend vergrößert wird (Kottke & Oberwinkler 1989; Kottke et al. 1996).

Der Hyphenmantel entwickelt sich, sobald über das Hartigsche Netz eine gute Zuckerversorgung der Hyphen erreicht wird. Er nimmt entsprechend der Mykorrhizaentwicklung sukzessiv von proximal nach distal an Dicke und Differenzierung zu. Die Rindenzellen sterben kontinuierlich von außen nach innen und von der Basis zur Wurzelspitze ab, wenn die Hyphen des Hartigschen Netzes bis zur Endodermis vordringen (Nadelbäume), denn die Rindenzellen werden aus dem Verband getrennt. In Folge lockert sich das Hartig Netz und ein Nährstoffaustausch zwischen toten Rindenzellen und Hyphen findet nicht mehr statt. An einem Längsschnitt durch eine ECM kann man daher unterschiedliche Altersstadien beobachten. Während distal noch ein aktives, dichtes HN vorliegt, erscheint es proximal außen aufgelockert, oft mehrschichtig zwischen toten Rindenzellen. Nur nahe der Endodermis bleiben die Hyphen auch später eng gelagert und gewährleisten so weiterhin den Nährstoffaustausch. Bei Laubbäumen, wie dem häufig experimentell verwendeten Eucalyptus, bleibt das HN auf die äußere Rindenschicht beschränkt. Da Mykorrhizen also nur eine begrenzte Lebenszeit haben, müssen laufend Kurzwurzeln neu gebildet und mykorrhiziert werden. Dabei wird der Hyphenmantel i. d. R. nicht durchbrochen, sondern wächst kontinuierlich mit und das Hartigsche Netz entwickelt sich gleichzeitig aus den innersten Mantelschichten (Kottke & Oberwinkler 1986). Nur beim ersten Wurzelaustrieb im zeitigen Frühjahr kann der Hyphenmantel kurzfristig durchbrochen werden. Am natürlichen Standort sind demnach die Kurzwurzeln zu nahe 100 % mykorrhiziert. Während der Vegetationsruhe stirbt ein Teil der Mykorrhizen ab, ein Teil geht in ein Ruhestadium über (Abbildung 7.1.5), um bei günstigen Bedingungen wieder auszutreiben.

Auch der Hyphenmantel altert entsprechend, ohne dass dies äußerlich gleich erkennbar wird. Die Vitalitätsstadien der Mykorrhizen lassen sich aber an Längsschnitten der Mykorrhizen mit Hilfe der Vitalfluorochromierung von Fluoresceindiacetat (FDA) unter UV-Licht im Mikroskop sichtbar machen (Abbildung 7.3.6; Ritter et al. 1986). Obwohl relativ arbeitsaufwendig, können so Diagnosen zum Zustand der Mykorrhizen unterschiedlicher Pilzpartner in Waldböden erstellt werden (Kottke et al. 1993; Qian et al. 1998b). Berücksichtigt werden Vitalfluoreszenz von Hyphenmantel und Hartigschem Netz sowie Wachstumsphasen. Es zeigt sich eine deutliche Abhängigkeit der Aktivität der Ektomykorrhizen von den Bodenverhältnissen und der jeweiligen Nährstoff-Verfügbarkeit. Im leicht sauren Fichtenwald liegt die höchste Aktivität im humosen Oberboden (AH), durch künstliche Versauerung wurde sie in den oberen Bodenhorizonten deutlich vermindert, durch Kalkung dagegen gesteigert (Abbildung 7.3.7).

Die Ektomykorrhiza ist die vorherrschende Mykorrhizaform des Jahreszeitenklimas. Eine jahreszeitliche Dynamik der Anlage von Ektomykorrhizen ist daher zwingend erforderlich. Im Herbst werden in den Wäldern des Jahreszeitenklimas 250 - 500 % mehr Kohlenhydrate an die Myzelien geliefert als im Juni (Högberg et mult. 2010), gleichzeitig und dadurch bedingt steigt die Anlage neuer Mykorrhizen signifikant an (Kottke & Agerer 1983; Kottke & Wöllmer 1995). Auch die Masse der Fruchtkörper der Mykorrhizapilze entwickelt sich unter diesen Bedingungen, vorausgesetzt es ist ausreichend feucht. In den Wurzeln werden Kohlenhydrate in Form von Stärke gespeichert, in den Hyphen Glycogen und Phosphat. Im Frühjahr dienen die Reserven dem Neuaustrieb der Mykorrhizen, der noch vor dem Blattaustrieb erfolgt.

Die Ektomykorrhiza ist sowohl in ihrer zellulären Organisation als auch in ihrem ökologisch - dynamischen Verhalten und bezüglich der außerordentlich großen Zahl an Mykorrhizapilze (>7000) gegenüber allen anderen Mykorrhizaformen einzigartig effizient und daher eine wesentliche Voraussetzung für die Entwicklung sehr produktiver Baumbestände, wie Wälder aus Fichten, Kiefern, Lärchen, Tannen, Douglasien, Eucalyptus, Drehfruchtbäumen, Eichen und Buchen.

Ektendomykorrhizen

Arbutoide, Cavendishioide und Monotropoide Mykorrhiza

Ektendomykorrhizen bilden einen Hyphenmantel, ein einschichtiges Hartigsches Netz und intrazelluläre Hyphenknäuel in der Rhizodermis. In der Familie Ericaceae finden sich drei verschiedene Ektendomykorrhizen. Die Arbutoide Mykorrhiza von Arbutus (Erdbeerbaum), Arctostaphylos (Bärentraube) und Pyrola (Wintergrün) hat einen mehrschichtigen Hyphenmantel, eine mehrschichtige Wurzelrinde mit einem nur einschichtigen Hartig Netz und intrazelluläre Hyphenknäuel (Abbildung 7.4.1) (Fusconi & Bonfante-Fasolo 1984; Münzenberger et al. 1992; Robertson & Robertson 1985; Massicotte et al. 2008). Ein weiteres Eindringen des Hartigschen Netzes wird durch eine suberinisierte Exodermis (Hypodermis) verhindert. Die Mykorrhizen werden von Ektomykorrhizapilzen gebildet. Auffallend ist auch die nur bei diesem Mykorrhizatyp beobachtete geweihförmige Verzweigung der Kurzwurzeln (Abbildung 7.4.2).

Die Cavendishioide Mykorrhiza, die bisher nur von den Andinen Vaccinineae bekannt ist (Abbildung 6.4.3), unterscheidet sich strukturell und entstehungsmäßig von den arbutoiden Mykorrhizen (Setaro et al. 2006a; Setaro et al. 2006b). An kurzen Haarwurzeln (Abbildung 7.4.2) werden in der Rhizodermis Hyphenknäuel gebildet und ein epidermoides Hartig Netz angelegt (Abbildung 7.4.3). Der Hyphenmatel ist relativ dünn. Die Cavendishioide Mykorrhiza wird überwiegend von Serendipita Arten (Sebacinales B), weniger von weiteren Basidiomyceten und Rhizoscyphus (Ascomycota) gebildet. Verschiedene Pilzarten können die gleiche Wurzel, teilweise auch die gleiche Zelle besiedeln (Selosse et al. 2007). Abbildung 7.4.3 zeigt weitlumige und feine Hyphen in unterschiedlichen Abschnitten des Hyphenmantels. Die systematische Zuordnung der Pilze erfolgte mittels TEM Aufnahmen und molekularen Sequenzen (siehe Kapitel Die Identifizierung der Mykorrhizapilze).

Die Monotropoide Mykorrhiza der chlorophyllfreien Fichtenspargelgewächse (Monotropoideae) kann als Sonderfall der arbutoiden Mykorrhiza gesehen werden (Robertson & Robertson 1982). Die Pflanzen haben ein koralloides Wurzelsystem, das eng verzahnt ist mit den Ektomykorrhizen des ernährenden Baumes. Ein dichtes Hyphengeflecht umgibt beide. Die Monotropoide Mykorrhiza hat einen dicken Hyphenmantel und ein gut entwickeltes Hartigsches Netz um die Epidermis. Vom Hyphenmantel aus wachsen Hyphen in Form von Senkern in die Epidermiszellen ein, je ein Senker pro Zelle. Die Hyphen bleiben von der Zellwand umschlossen, die mitwächst und noch zusätzliche, geweihförmige Auswüchse bildet (Abbildung 7.4.4b). Dadurch entsteht eine vergrößerte Austauschoberfläche an der perihyphalen Membran. Zur Blütezeit durchbricht aber die Hyphe den Senker an der Spitze, platzt auf und der Inhalt der Hyphe ergießt sich ins Cytoplasma der Epidermiszelle unter Bildung von sackartigen Membranen. Anschließend sterben die Mykorrhizen und kurz darauf die Pflanzen ab. Die Vorgänge sind nicht genauer aufgeklärt, werden aber als parasitäre Phase der Pflanze betrachtet.

Andere Ektendomykorrhizen

Vereinzelt wurden Ektendomykorrhizen bei anderen Pflanzengruppen als den Ericaceae beschrieben, so an Picea banksiana mit dem Ascomyceten Wilcoxina mikolae (Scales & Peterson 1991a) und an der Cistrose (Cistus incanus) mit dem Wüstentrüffel (Terfezia spp.; Dexheimer et al. 1985). Zaretsky et al. 2006 fanden erste Hinweise auf eine unterschiedliche genetische Steuerung für intrazelluläre oder extrazelluläre Besiedelung bei den genannten Ektendomykorrhizen von Cistus incanus.

Eine besondere Mykorrhiza, die man auch hier einordnen kann, wird von Leucoscypha leucotricha (Pezzizales) in den Ektomykorrhizen von Täublingen und Milchlingen an Buche gebildet (Brand 1992). Der Ascomycet wächst durch den Hyphenmantel und das Hartigsche Netz und bildet Senker in den Rindenzellen aus, die nicht von der Zellwand umgeben sind. Diese Mykorrhizaform ist in Buchenwäldern häufig und besonders auffällig an den dadurch stark vergrößerten Mykorrhizen von Lactarius subdulcis. An diesen Mykorrhizen wurden zahlreiche physiologische Untersuchungen durch J. L. Harley und Mitarbeiter durchgeführt, noch ohne Kenntnis des beteiligten Ascomyceten. Ähnliche Ektendoformen wurden bei weiteren Buchenmykorrhizen anderer Lactarius und Russula Arten gefunden. Gomphidius tritt nur in Begleitung von Suillus auf und dringt in die Rindenzellen der von Letzterem gebildeten Mykorrhizen ein (Brand 1992).

Weitere Organismengruppen

Knöllchenbakterien

Luftstickstoff (N₂) assimilierende, knöllchenartige Seitenwurzeln bildende Bakterien kommen an den Wurzeln von zehn Familien der Blütenpflanzen vor, die alle zur Ordnung Rosidae (Rosengewächse i. w. S.) gehören. Sie haben einen großen Einfluss auf die Stickstoffversorgung der Pflanzen, darunter vieler Nutzpflanzen wie Schmetterlingsblütler (Leguminosen) oder Erle. Man unterscheidet die Actinorhiza Symbiose von der Leguminosen-Rhizobium Symbiose (Pawlowski & Sprent 2008). Die Actinorhiza Symbiose wird von Frankia (Gram-positive Actinobakterien) vornehmlich mit Bäumen oder Sträuchern gebildet, wobei knöllchenförmige Seitenwurzeln im Pericykel der Trägerwurzel angelegt werden. Fertige actinorhize Wurzeln sind coralloid aus vielen Knöllchen zusammengesetzt, die jeweils aus veränderten Seitenwurzeln bestehen und in einer erweiterten Rindenschicht die Bakterien enthalten.

In der Leguminosen-Rhizobium Symbiose bilden Gram-negative Rhizobium-Verwandte die Symbionten und regen in der Wurzelrinde die Bildung von Spross ähnlichen Auswüchsen an, mit peripherem Leitgewebe und Besiedelung der zentralen Schichten. Es entstehen so auffallende, unterschiedlich geformte Knöllchen. Die Besiedelung kann aber auf einzelne Zellen beschränkt bleiben und ist dann äußerlich nicht zu erkennen (Newcomb 1981; Bryan et al. 1996). Die Vorgänge während der Besiedelung und die physiologischen Abläufe der Symbiose sind gut untersucht, aber nicht Gegenstand dieser Einführung (siehe z. B. Pawlowski & Sprent 2008).

Pflanzen mit Knöllchenbakterien bilden stets auch Mykorrhizen. Die drei Partner fördern einander gegenseitig (Rose & Youngberg 1981). Eine bessere Stickstoffversorgung der Pflanzen steigert die Photosynthese und damit die Kohlenhydrat-Versorgung der Pilze und Bakterien. Eine bessere Phosphat-Versorgung liefert den Bakterien die notwendige Energie in Form von ATP, um die Assimilation des Luftstickstoffs durchzuführen. Gut mykorrhizierte Pflanzen bilden mehr und größere Knöllchen; diese haben eine höhere Nitrogenaseaktivität und fixieren mehr N₂ als die Knöllchen nicht mykorrhizierter Kontrollpflanzen. Bei P-Mangel werden Knöllchen nur in AM-Pflanzen ausgebildet. Es wurde gezeigt, dass der von Frankia assimilierte Luftstickstoff an die Mykorrhizen der Erle und von da über ein gemeinsames Myzel an mykorrhizierte Kiefernsämlinge gelangen kann (Arnebrant et al. 1993), ein schönes Beispiel für die komplexen Kooperationen im Boden.

Da alle Pflanzen mit Knöllchenbakterien zur Großgruppe Rosidae gehören, geht man von einem einmaligen Erwerb der genetischen Disposition zu dieser Symbiose aus (Doyle 2011; Werner et al. 2014). Die bereits vorhandene genetische Disposition zur Symbiose mit Glomeromycota wurde dabei genutzt (Markmann & Parniske 2009; Oldroyd 2013). Das SymRK Gen ist z. B. sowohl für die Knöllchenbildung mit den Bakterien wie bei der Mykorrhizaentwicklung wirksam (Gherbi et al. 2008). Das Signal der Rhizobien wird Nod-Faktor genannt, das Signal der Pilze Myc-Faktor. In beiden Fällen handelt es sich um Lipochitooligosaccharide, die sich nur wenig unterscheiden (Maillet et mult. 2011). Das Signal von Frankia ist noch nicht bekannt. Das Signal der Bakterien wird nur von Pflanzen in der Gruppe der Eurosidae über einen Rezeptor (LysM-Typ) erkannt (Op den Camp et al. 2011).

Innerhalb der Rosidae findet man die N₂-fixierenden Symbionten in den vier Ordnungen Fabales, Cucurbitales, Fagales und Rosales (Pawlowski & Sprent 2008). Die Fabaceae (Schmetterlingsblütler und einige Caesalpiniaceae und Mimosaceae) sind mit Rhizobien assoziiert. Frankia bildet Knöllchen mit der Erle (Alnus, Betulaceae), der australischen Casuarina und Allocasuarina (Casuarinaceae), Myrica und Comptonia (Myricaceae), dem Sanddorn (Hippophae), Eleagnus und Shepherdia (Eleagnaceae), Ceanothus (Rhamnaceae), der Silberwurz (Dryas), Purshia, Cowania und Cerocarpus (Rosaceae), Datisca (Datiscaceae) und Coriaria (Coriariaceae).

An Erle, einigen Caesalpiniaceae, Casuarina/Allocasuarina und Dryas tritt Frankia mit Ektomykorrhizen im Verbund auf, sonst sind die Bakterien mit arbuskulärer Mykorrhiza gekoppelt. Bemerkenswert ist aber, dass Alnus, Dryas und Casuarina auch arbuskuläre Mykorrhizen bilden können, also überall die gleiche genetische Grunddisposition vorzuliegen scheint. Diese genetische Disposition wurde aber offensichtlich nicht in allen Rosidae umgesetzt, sondern ging teilweise verloren oder blieb verborgen (cryptisch), unwirksam erhalten (Pawlowski & Demchenko 2012).

Bakterien in den Hyphen der Glomeromycota und Endogonales

Bei elektronen-mikroskopischen Untersuchungen wurden Bakterien in den Hyphen und Sporen von Glomeromycota beobachtet und zunächst als „bacterium-like organelles“ (BLOs) beschrieben (MacDonald et al. 1982). Inzwischen wurden zwei unterschiedliche Gruppen von Bakterien als weit verbreitet nachgewiesen. Zum Einen handelt es sich um rundliche (coccoide), Gram-positive Endobakterien aus der Verwandtschaft um Mollicutes, zum Anderen um stäbchen-förmige, Gram-negative, β-Proteobakterien, aus der Verwandtschaft von Burkholderia (Pseudomonaden; Bianciotto et al. 2003).

Die Gram-positiven, coccoiden Endobakterien aus der Verwandtschaft um Mollicutes werden auch als MRE Bakterien (Mollicutes related endobacteria) bezeichnet. Sie sind eine eigene, monophyletische Bakteriengruppe innerhalb der Mollicutes Bakterien. Die Bakterien sind in den Hyphen von einer auffallenden, Gram-positiven Wand umgeben und leben im Cytosol der Pilze. Eine pilzliche Zellmembran um die Bakterien fehlt, was eine ungewöhnliche Erscheinung bei intrazellulären Bakterien darstellt. Mollicutes selbst sind zellwandfreie Bakterien und bilden eine Schwestergruppe zu Mycoplasmen und Entomoplasmen, die parasitisch oder symbiotisch leben. MRE wurden in Ambisporaceae, Geosiphonaceae, Glomus Gruppe A und B, Diversisporaceae, Gigasporaceae und Acaulosporaceae weltweit nachgewiesen (Naumann et al. 2010). Sie fehlen aber dem Modellpilz der Mykorrhizaforschung Glomus intraradices = Rhizophagus irregularis DAOM197198.

Die Divergenz der 16S rDNA zwischen einzelnen Isolaten der Bakterien, von denen verschiedene in einer Spore der Glomeromycota vorkommen können, ist bemerkenswert hoch (bis 20%). Die Bakterien wurden bisher nicht überzeugend als frei lebend nachgewiesen und sind demnach obligate Symbionten, die vertikal über die vegetativen Sporen weitergegeben werden (Bianciotto et al. 2004). Darauf deutet auch das reduzierte Genom mit Hinweisen auf metabolische Abhängigkeit vom Wirt sowie nachgewiesener, horizontaler Gentransfer vom Pilz in das Bakterium (Naito et al. 2015; Torres-Cortés et al. 2015). Ein den Pilz fördernder Beitrag der MRE ist bisher nicht bekannt.

Die stäbchenförmigen, Gram-negativen, β-Proteobakterien aus der Verwandtschaft von Burkholderia (Pseudomonaden) wurden Candidatus Glomeribacter gigasporarum benannt. Diees Bakterien wurden nur in Sporen und Myzel von Gigaspora margarita, Gigaspora decipiens, Scutellospora persica und Scutellospora castanea gefunden (Bianciotto et al. 2003). In den Sporen von Gigaspora margarita kommen demnach beide Bakteriengruppen nebeneinander vor (Desirò et mult. 2014). Candidatus Glomeribacter gigasporarum wird in den Hyphen von einer Pilzmembran umschlossen. Diese Endobakterien konnten isoliert werden, lassen sich aber auf künstlichen Nährmedien nicht vermehren. Neben Gigasporaceae Isolaten mit von Bakterien besiedelten Sporen finden sich auch zahlreiche Isolate ohne Bakterien in den Sporen (Mondo et al. 2012). Das ist bemerkenswert, weil die Bakterien die Sporenkeimung und das präsymbiotische Myzelwachstum stimulieren, wobei sie den Lipid-Metabolismus beeinflussen (Salvioli et al. 2010). Myzelien, die ohne Endobakterien kultiviert werden, zeigen Veränderungen in der Struktur der Sporen und verlangsamtes Hyphenwachstums, behalten aber die Fähigkeit zur Mykorrhizabildung bei (Lumini et al. 2007).

Die Sequenzierung des Genoms von Candidatus Glomeribacter gigasporarum deutet an, dass sowohl Kohlenhydrate als auch Phosphat und Stickstoffverbindungen aus dem Pilz bezogen werden, dafür Vitamin B₁₂ und Antibiotika synthetisiert und eventuell auch vom Pilz genutzt werden (Ghignone et al. 2012). Die Bakterien stimulieren Atmung, Energiehaushalt und Wachstum der Hyphen (Vannini et mult. 2016). Der Nachweis eines nif-Gens, welches auf N₂- Assimilation der Bakterien hinweisen würde, konnte bisher an den isolierten Bakterien nicht bestätigt werden (Minerdi et al. 2001; Jargeat et al. 2004).

Sporen von Scutellospora sind bereits aus dem Unterdevon bekannt (Dotzler et al. 2006). Modellrechnungen auf molekular-phylogenetischer Grundlage zeigen nun, dass diese Bakterien bereits mit diesen Pilzen vor ca. 400 Millionen Jahren assoziiert waren und sich mit ihnen gemeinsam weiter entwickelt haben (Co-Speziation), wobei durchaus ein Wirtswechsel innerhalb der Gigasporaceae erfolgen konnte (Mondo et al. 2012).

Burholderia Endosymbionten kommen auch in den Hyphen der Mucoromycotina vor. In Rhizopus microsporus, einem saprophytischen Pilz, wurden symbiotische Bukholderia Endobakterien nachgewiesen, die eine signifikante, genetisch bedingte Veränderung im Lipid-Stoffwechsel bewirken (Lastovetsky et mult. 2016). Isolate von Rhizopus microsporus, die keine Bakterien enthalten werden hingegen von Burkholderia gehemmt. MRE Bakterien wurden auch in den Fruchtkörpern von Endogonales gefunden (Desirò et al. 2015).

Bakterien und Einzeller in der Mykorrhizosphäre

Die Kontaktzone zwischen Mykorrhizen und Boden bezeichnet man als "Mykorrhizosphäre" entsprechend der "Rhizospäre" von Wurzeln. Im engeren Sinn versteht man darunter die Bodenteilchen, die man von einer Mykorrhiza abschütteln kann und unterscheidet davon noch die "Mykorrhizoplane" (entsprechend der Rhizoplane), als die Oberfläche der Mykorrhiza bzw. Wurzel. Häufig wird aber nicht so genau unterschieden. Das Zusammenleben von Mykorrhizen mit Bakterien auf der Mykorrhizoplane und in der Mykorrhizosphäre ist nicht genetisch verankert, aber dennoch effektiv. Insbesondere Pseudomanaden aber auch andere im natürlichen Boden vorhandene Bakterien beeinflussen die Mykorrhizaentwicklung positiv, wie zahlreiche Untersuchungen gezeigt haben (Bonfante & Anca 2009). Sie werden daher auch Helferbakterien genannt (MHB, mycorrhizal helper bacteria, Duponnois & Garbaye 1991; Frey-Klett et al. 2007).

Mykorrhizen ihrerseits stimulieren Bakterien, die Phosphat aus Verbindungen lösen können, Stickstoff assimilieren und die Abwehr gegen pathogene Bodenpilze steigern (Barea et al. 2005; Frey-Klett et al. 2005). Die Stimulation erfolgt mittels Exsudaten und durch absterbende Hyphen und Wurzelzellen, die als Kohlenstoffquelle dienen können. Der Pilzzucker Trehalose wird von Pseudomanden bevorzugt aufgenommen. N₂-fixierende Bakterien sind in der Mykorrhizosphäre in deutlich größeren Mengen vorhanden als in der Rhizosphäre von nicht mykorrhizierten Wurzeln. Phosphat lösende Bakterien stimulieren die N₂-fixierenden Bakterien.

Neben einer allgemeinen Wachstumssteigerung durch verbesserte Ernährung, ist die Wirkung der Mykorhizosphären-Bakterien auch eine wichtige Ursache einer verbesserten Pathogenabwehr durch antibiotische Substanzen. Pseudomonaden sind hier besonders wirksam. Pseudomonas putida Stamm WCS3588 unterdrückt Fusarium oxysporum über Siderophore, die Eisen binden. Der dadurch hervorgerufene Fe-Mangel hemmt die Sporenkeimung von Fusarium, einem pathogenen Bodenpilz. Ein wichtiger Faktor ist auch Salicylsäure (o-Hydroxibenzoesäure), die von Bakterien in der Rhizosphäre gebildet wird, selbst Siderophor und Vorstufe für andere Siderophore ist. Eine gute Mykorrhizierung schon vor dem Auftreten der Pathogene ist aber Voraussetzung einer verbesserten Resistenz.

Die Bakterienpopulationen werden ihrerseits durch Einzeller (Protozoa) kontrolliert, die sich von bestimmten Bakterien ernähren. Amoeben (z. B. Acanthamoeba castellani) setzen dabei Ammonium frei, das von Mykorrhizapilzen aufgenommen wird (Henkes et al. 2018).

Bakterien der Rhizosphäre haben auch Einfluss auf den Sekundärstoffwechsel der Pflanzen und regen die Bildung von Inhaltsstoffen mit antibiotischer Wirkung an (Battini et al. 2016).

Als einen Vorläufer der genetisch fixierten Endosymbiose mit den N₂-fixierenden Bakterien bei Blütenpflanzen kann man das Zusammenleben mit Cyanobakterien (Blaualgen) bei Hornmoosen und vielen epiphytischen Lebermoosen in den Tropen ansehen. Die Cyanobakterien leben bei Anthoceros und Phaeoceros in Taschen an der Unterseite der Thalli, bei Lebermoosen an den Rhizoiden und der Unterseite der Thalli.

Saprobe und pathogene Pilze in der Mykorrhizosphäre und Mykorrhizoplane

Die nahe Umgebung (Mykorrhizosphäre) und die Oberfläche (Mykorrhizoplane) von Ektomykorrhizen werden von zahlreichen saproben Pilzen besiedelt. Das zeigen umfangreiche Versuche zur Isolierung dieser Pilze und die direkte Amplifizierung und molekulare Identifizierung (Qian et al. 1998a; Kernaghan & Patriquin 2015). Diese Pilze werden als "Mikropilze" bezeichnet, wenn sie nur aus Kulturen bekannt sind, in denen sie vegetative Sporen bilden (Domsch et al. 1980).

Die beiden Kleinhabitate unterscheiden sich bezüglich Artenzahl und Zusammensetzung. Bei umfangreichen Probenahmen in Fichtenbeständen des Höglwalds (Bayern) wurden aus der Mykorrhizosphäre 72, von der Mykorrhizoplane hingegen 153 Arten isoliert (Grundlage: 6800 Isolate). Das Bodenmilieu, die Mykorrhizapilze und die Baumart beeinflussen die Artenzusammensetzung und -häufigkeit erheblich (Abbildung 8.4.1). In der humosen Auflage ist die Artenvielfalt deutlich höher als im Mineralboden und die Unterschiede zwischen Bodentypen treten deutlicher hervor. Auf den erwähnten Waldflächen wurden von Mykorrhizen aus der Humusauflage 50 bis 75 Arten isoliert, aus dem Mineralboden nur 30 bis 45. Kalkung und Versauerung verändern die Artenzusammensetzung, aber Kalkung künstlich versauerter Standorte führt nicht zum ursprünglichen Artenspektrum zurück (Abbildung 8.4.1)

Unter den häufig isolierten Arten sind auch potentiell pathogene Pilze, wie Trichoderma viride, Trichoderma hamatum, Sesquicillium candelabrum und Cylindrocarpon destructans. Einige dieser Arten wurden auf physiologische Fähigkeiten und Interaktionen mit anderen saproben Arten bzw. mit Mykorrhizapilzen untersucht (Dennis & Webster 1971; Weber 1990). Dabei erwiesen sich zahlreiche Arten als Antagonisten zu anderen, auch zu potentiell pathogenen Arten. Abbildung 8.4.1 gibt Anhaltspunkte für Antagonismen am natürlichen Standort. Auf der sauer beregneten Fläche könnten M. radicis atrovirens und O. majus die pathogenen Pilze C. destructans und Trichoderma Arten hemmen (Qian et al. 1998b). O. majus ist Antagonist zahlreicher Arten. Trichoderma viride wird andererseits als Antagonist zur Verhinderung der Rotfäule an Fichten (Befall durch Heterobasidium annosum) eingesetzt. Auf Grund der antibiotischen Fähigkeiten der Mikropilze entsteht ein Gleichgewicht im Boden und die Gefahr von starken Schäden durch Wurzelpathogene ist im natürlichen Bestand gering.

Die Hyphenmäntel einiger Pilzarten werden selten, andere häufiger von Mikropilzen besiedelt (Abbildung 8.4.2). Es besteht wahrscheinlich ein Zusammenhang mit der sehr unterschiedlichen Vitalität der Hyphenmäntel, wie fluoreszenz-mikroskopische Untersuchen zeigten (Qian et al. 1998c). Vitale Hyphenmäntel, wie Tuber puberulum oder Piceirhiza nigra (Abbildung 7.2.26) werden seltener, teilweise abgestorbene signifikant häufiger besiedelt. Die aktiven Hyphen der Mykorrhizapilze hemmen Mikropilze und Bakterien. Alternde und abgestorbene Ektomykorrhizen werden aber von saproben Pilzen und Bakterien abgebaut. Dabei werden Mineralien frei, die auch von Mykorrhizapilzen aufgenommen werden können. Insgesamt sind die Interaktionen noch unzureichend geklärt und die Ergebnisse, die auch von den verwendeten Methoden abhängen, noch widersprüchlich.

Auf Pflanzen lebende Insekten

Bemerkenswerter Weise kann die Mykorrhiza einen fördernden Einfluss auf Insekten haben, die an Blättern nagen oder saugen (Koricheva et al. 2009). Befall und Fraß nehmen zu, ohne allerdings die Pflanze stärker zu schädigen. Letzteres wird darauf zurück geführt, dass mykorrhizierte Pflanzen meist besser wachsen und dass Blätter fressende Insekten auf mykorrhizierten Pflanzen eine kürzere Überlebenszeit haben. Besonders profitieren solche Insekten, die auf eine oder nah verwandte Pflanzen spezialisiert sind, während Allesfresser (polyphage Arten) eher zurück gehen. Am Phloem (Leitstrang) saugende Insekten werden ebenfalls und besonders durch AM gefördert, während am Blattgewebe (Mesophyll) saugende Insekten eher zurück gehen. Während der Stickstoffgehalt der Pflanzen, entgegen der Erwartung, keinen Einfluss hatte, könnte der höhere Zucker- und Phosphatgehalt im Phloemsaft mykorrhizierter Pflanzen für saugende Insekten förderlich sein. Bisher sind aber viele weitere pflanzliche Inhaltsstoffe, die für die Ernährung von Insektenlarven wichtig sind, nicht untersucht worden, wie Sterole, Vitamine, essentielle Aminosäuren und Fette. Die Konzentrationen dieser und weitere Inhaltsstoffe werden durch die Mykorrhizierung verändert, wobei Unterschiede zwischen Pflanzenarten beobachtet wurden (Schweiger et al. 2014a).

Mykorrhizierung führt zu höheren Konzentrationen von Inhaltsstoffe im Blattgewebe, die Parasiten abwehren, wie Alkaloide, Mono- und Diperpenoide, einfache und komplexe Phenole und Glucosinolate (Koricheva et al. 2009). Daraus kann sich ergeben, dass polyphage Insekten abgewehrt werden, während spezialisierte sich auf der für sie ungiftigen Pflanze vermehren. Schon die derbere Struktur der Blätter von mykorrhizierten im Vergleich zu nicht mykorrhizierten Buchensämlingen konnte den Blattlausbefall im Gewächshaus verhindern (Abbildung 9.3.1; Herrmann et al. 1992). Inhaltsstoffe wurden in diesem Fall nicht untersucht, sonst hätte man eventuell auch Hinweise erhalten, warum diese mykorrhizierten Buchensetzlinge nach der Pflanzung auf Waldflächen nicht vom Wild (Rehe, Mäuse) verbissen wurden (Kottke 1999). Wie leicht nachzuvollziehen, handelt es sich bei diesen Inhaltsstoffen um ein hoch interessantes und für die Anwendung wichtiges, neues Feld der Forschung.

Tiere als Verbreiter von Sporen und Samen

Invertebraten, wie Regenwürmer, Springschwänze, Ameisen oder Borkenkäfer, aber auch grabende Säugetiere verbreiten nachweislich die Sporen von Mykorrhizapilzen (Mangan & Adler 2000; Lilleskov & Bruns 2005). Tierverbreitung kann dabei größere Distanzen überwinden als Windverbreitung, wie Untersuchungen an zurückweichenden Gletschern gezeigt haben (Cázares & Trappe 1994). Besonders ausgeprägt ist die Abhängigkeit bei trüffelartigen, unterirdisch reifenden Fruchtkörpern (Blaschke & Bäumler 1989; Carey et al. 2002; Claridge et al. 1996). Ein kleines Känguruh auf Tasmanien ernährt sich z. B. überwiegend von trüffelartigen Pilzen und verbreitet dadurch deren Sporen (Bettongia gaimardi; Johnson 1996). Ein Experiment, bei dem Säugetiere für drei Jahre von Versuchsparzellen ausgeschlossen wurden, zeigte dass dadurch die Artenzahl und die Dichte der Mykorrhizierung durch Glomeromycota deutlich verringert werden (Gehring et al. 2002).

In sommertrockenen Gebieten, aber auch in Hochlagen mit langen Wintern gibt es auffallend viele trüffelartige ECM-Pilze (Laessoe & Hansen 2007). Die Wirtspflanzen dieser Ektomykorrhizapilze sind Bäume oder Sträucher mit meist großen Samen, wie Haselnuß, Buche, Eiche, Tanne oder Fichte, die von Hörnchen, aber auch anderen Säugetieren gefressen werden. Teilweise werden die Früchte als Wintervorrat vergraben. Da diese Tiere auch die im Herbst zahlreichen, ungiftigen, wohlschmeckenden und stark riechenden oberirdischen wie unterirdischen Pilze fressen, können sie beim Vergraben der Samen Pilzmyzel oder Sporen hinzufügen, die an den Pfoten hängen bleiben. Die Konsequenz ist, dass Mykorrhizapilze und Bäume gemeinsam durch Tiere verbreitet werden. Man kann davon ausgehen, dass diese Ernährungsweisen langfristig zu einer Coevolution (gemeinsame Entwicklung) von wohlschmeckenden, großen oberirdischen und trüffelartigen Fruchtkörperformen der Ektomykorrhizapilze und Bäumen mit nährstoffreichen Samen beigetragen haben (Johnson 1996).

Die Nutzung der Pilzsymbiosen

Nutzung in Gartenbau und Forstwirtschaft

Von Beginn an war die Erforschung der Mykorrhiza durch potentielle Nutzung motiviert. Wie eingangs beschrieben, hatte B. Frank, der Entdecker der Pilz-Wurzel Symbiose, den Auftrag, für den König von Preußen Trüffel zu züchten. Später wurden gezielt mykorrhizierte Baumsämlinge für Aufforstungen z. B. zum Lawinenschutz verwendet. Kurz nach der Entdeckung der arbuskulären Mykorrhiza demonstrierte man deren positive Wirkung auf Tomate, Kartoffel und Spargel in einem „Mykorrhiza Gärtlein“ in Dijon und propagierte ihren Einsatz statt teurem Phosphatdünger. Die gezielte Förderung der Mykorrhizierung ist möglich und für Mykorrhiza abhängige Pflanzen im Garten-, Wein- und Zierpflanzenbau anzustreben (Robson et al. 1994, Brundrett et al. 1996, Garbaye 2013). Zu beachten ist, dass einjährige Pflanzen häufig weniger stark auf die Mykorrhizierung reagieren und geringer von den Glomeromycota besiedelt werden als ausdauernde Pflanzen. Entsprechend kann durch Einsatz von Glomeromycota auf Golfplätzen das ausdauernde Weiße Straußgras (Agrostis stolonifera) gefördert und das Einjährige Rispengras (Poa annua) zurück gedrängt werden (Gange et al. 1999).

Es ist durch zahlreiche experimentelle Arbeiten erwiesen, dass mykorrhizierte Pflanzen nicht nur eine bessere Phosphatversorgung und damit verbunden ein besseres Wachstum sondern auch einen besseren Blüten- und Frucht- bzw. Samenansatz haben und so sich die Mykorrhizierung auch noch in der nächsten Generation auswirkt (Koide & Lu 1992). Sie sind besonders durch eine erhöhte Stressresistenz gegen Trockenheit, Salzstress, Frost, Wurzel- und Blattpathogene sowie Fraß durch Herbivore und Wildverbiss geschützt (Bennett & Bever 2007). Ursache hierfür ist der vielfältige Einfluss auf die Physiologie der Pflanzen, der zu einer schnelleren Knospenreife und der Bildung spezifischer, Stress relevanter Inhaltsstoffe führt (Schweiger et al. 2014a). Besonders wirksam sind Pilze, die bereits an den entsprechenden Stress angepasst sind wie z. B. an Trockenheit oder Salz im Boden (Rivero et al. 2018). Besonders günstig wirkt sich Mykorrhizierung in Gemeinschaft mit Pseudomonaden aus (Abbildung 9.1.1) (Höflich et al. 2001; Bona et mult. 2014). Werden Pflanzen über ein gemeinsames Mykorrhizamyzel verbunden, kann es zum Transport von Signalen kommen, so dass Pflanzen, die von einem Schädling befallen werden, in benachbarten Pflanzen eine gesteigerte Abwehr auslösen (Babikova et mult. 2013).

Eine gezielte Förderung der Mykorrhiza von Kulturpflanzen kann entweder durch Nutzung und Förderung der im Boden vorhandenen Mykorrhizapilze oder durch Zugabe von Pilzkulturen (Inokulaten) zu Sämlingen in Beetkulturen erfolgen, wobei eine standortsgerechte Auswahl der Pilze zu empfehlen ist. Das Ausbringen von Inokulat in eine bereits bestehende, natürliche, an den Standort angepasste Mykorrhizapilz-Gesellschaft ist dagegen wenig Erfolg versprechend. Das erstgenannte Verfahren ist kostengünstig und von vornherein Standort angepasst, wo geeignete Mykorrhizapilze im Boden vorhanden sind. So können Forstpflanzen als bereits mykorrhizierte Sämlinge im Bestand entnommen und im Wald verpflanzt werden. Auch Baumsämlinge, die in Pflanzschulen im Wald angezogen werden, sind ausreichend mykorrhiziert. Die jeweiligen Baumarten sind bereits mit den für sie als Jungpflanzen geeigneten Pilzarten versehen, bei Buchensämlingen z. B. Cenococcum geophilum und Xerocomus chrysenteron, bei Fichtensämlingen Thelephora terrestris als dominante Arten (Kottke & Hönig 1998; Kottke 2002). Daneben können auch spezifische Mykorrhizapilze gefunden werden, sofern Altbäume als Inokulatträger vorhanden sind. Altbäume sollten daher nicht nur wegen der Samen sondern auch wegen des Mykorrhizapotentials erhalten werden (Nörr et al. 2003). Selbst nach Brandrodung findet man noch eine hohe Artenzahl an Glomeromycota, die ausreichen, um Setzlinge zu mykorrhizieren, wenn die natürliche Wiederbesiedelung von umliegenden Waldflächen ausgeht (Haug et al. 2013).

Die heute in Deutschland bevorzugte Anzucht von Baumsetzlingen auf Ackerböden oder Schwemmland ohne Altbäume in der Nähe führt zu nicht mykorrhizierten Setzlingen mit nur geringen Überlebenschancen. In solchen Baumschulen sollte für die Aussaat von ektomykorrhizierten Arten Walderde in den Boden gemischt werden, um überhaupt ein Mykorrhizapotential zu erhalten. Anschließend sollten auf einer Fläche nur ektomykorrhizierte oder nur arbuskulär mykorrhizierte Arten im langfristigen Wechsel oder in Gesellschaft angezogen werden. So kann allmählich eine geeignete Mykorrhizapilz-Gesellschaft aufgebaut werden. Dennoch sind nach dem Verpflanzen auf ökologisch problematische Standorte, wie Brachland und Halden, oft Misserfolge zu beobachten. Zur Regeneration von Tagebauflächen hat sich daher das sorgfältige Abtragen der oberen Bodenschichten, deren Lagerung und späteres Wiederauftragen bewährt (Boldt-Burisch & Naeth 2017). Das Mykorrhizapotential bleibt bis zu zwei Jahren im gelagerten Boden erhalten. In Hanglagen ist die Mykorrhiza zusätzlich zur Verfestigung der Bodenpartikel von Bedeutung. Die Hyphen der Glomeromycota bilden ein Glycoprotein (Glomalin), das Partikel verklebt (Wright & Upadhyaya 1998).

Im Gartenbau sollte eine Dampfsterilisation der Beete vermieden werden und nur mit geringen Mengen und möglichst organisch gedüngt werden. Auf den richtigen Fruchtwechsel muss besonders geachtet werden. Es sollten auf einer Fläche, im Wechsel oder in Mischkultur, nur von Mykorrhiza abhängige oder nur nicht mykorrhizierte Arten angezogen werden. Nicht mykorrhizierte Pflanzen verringern die Zahl der Mykorrhizapilze nachweislich. Der Boden sollte nicht umgegraben und möglichst wenig gehackt werden, um das Bodenmyzel nicht zu zerstören. Regelmäßiges Hacken oder Pflügen lässt die Zahl der AM Sporen und Arten nachweislich drastisch sinken (z. B. Evans & Miller 1988). Auch das Abbrennen von Feldern und verbuschenden Grasflächen muss unbedingt vermieden werden (Pattinson et al. 1999). Mischkulturen von Mykorrhiza abhängigen Pflanzen, auch sogenannte Unkräuter oder Begleitpflanzen, steigern dagegen die Artenvielfalt der Mykorrhizapilze (Feldmann & Boyle 1999). Besonders gute Trägerpflanzen sind Lauch und Zwiebeln, Erdbeeren, Kartoffeln, Erbsen und Bohnen. Also nicht Spinat dazwischen säen!

Die zweite Möglichkeit, mykorrhizierte Setzlinge zu erhalten, ist das Einbringen von Inokulat in Töpfe oder Pflanzbeete unter Gewächshausbedingungen (Abbildung 9.1.2; Herrmann et al. 1992; Höflich & Glante 1991). Das Inokulat besteht aus mykorrhizierten, getrockneten Wurzeln mit Vesikeln und intraradikalen Sporen verschiedener Glomus und Gigaspora Arten oder aus lebendem Myzel von Ektomykorrhizapilzen, die auf einem künstlichen Substrat angezogen werden (siehe Homepage der INVAM, Kultur von Glomeromycota und Brundrett et al. 1996 für Ektomykorrhizapilze). Auch hier darf nur wenig gedüngt werden. Solche Pflanzen sind deutlich Stress resistenter als nicht mykorrhizierte. Mykorrhizierte Setzlinge heimischer Sträucher können so verwendet werden, um in degradierte Flächen Glomeromycota einzubringen und in Folge zu einer Neubesidelung durch zahlreicher Arten zu kommen (Cuenca et al. 2002). Bei ektomykorrhizierten Arten ist zu beachten, dass eine gewisse Spezifität bezüglich der wenigen kultivierbaren Mykorrhizapilze vorliegt. Buchen und Eichen lassen sich gut mit Paxillus involutus (Kahler Krempling) mykorrhizieren, Douglasie mit Laccaria bicolor (Lacktrichterling; L. laccata S238 amerikanischer Herkunft), Kiefern besser mit Scleroderma citrinum (Kartoffelbovist) oder spezifischen Rhizopogon Arten (Barttrüffel), Eucalyptus mit Pisolithus spp. (Erbsenstreuling). Die Herkunft der Mykorrhizapilze kann sich auf den Erfolg auswirken (Garbaye & Churin 1997). So müssen z. B. für alpine Hochlagen andere Arten gewählt werden als für Tieflagen und für eingeführte Arten besser die Herkünfte aus dem Stammland.

Aus diesen Erfahrungen ergibt sich, dass diese Verfahren aufwändig und teuer sind und sich nur für hochwertige Anzucht empfehlen. Buchensetzlinge zählen z. B. zu den empfindlichen Forstpflanzen bezüglich Boden, Frostresistenz und Wildverbiss. Die natürliche Verjüngung ist eingeschränkt, da nicht in allen Jahren Samen produziert werden. Die Anzucht in Baumschulen erfordert zwei bis drei Jahre. Im Zuge der Umwandlung von Fichtenbeständen in Mischwälder mit hohem Buchenanteil wurde daher eine verkürzte Anzuchtzeit in Foliengewächshäusern entwickelt (Abbildung 9.1.3; Garbaye 1986). Die Inokulation mit Paxillus involutus bei der Aussaat führt zu hoch signifikant resistenteren Pflanzen im Gewächshaus, die bereits nach 10 Monaten winterharte Knospen entwickeln. Daher überleben mykorrhizierte Pflanzen die Einlagerung über den Winter und das Auspflanzen ohne Rücktrocknung, während an nicht mykorrhizierten Pflanzen hohe Verluste zu verzeichnen sind (Abbildung 9.1.4).

Nach der Pflanzung, z. B auf Sturmschadensflächen erleiden mykorrhizierte Buchen im Gegensatz zu den nicht mykorrhizierten Kontrollpflanzen keine Trocken- und Frostschäden, werden wenig von Wild verbissen und überleben so zu fast 100 % (Abbildung 9.1.4). Die Überlebensrate nicht mykorrhizierter Buchensetzlinge liegt dagegen bei 10-30 %. Die mit den mykorrhizierten Setzlingen eingebrachten Mykorrhizapilze erhalten sich mehrere Jahre an den Setzlingen, breiten sich aber nicht aus (Selosse et al. 1998). Die mykorrhizierten Setzlinge werden aber - im Gegensatz zu nicht mykorrhizierten Setzlingen - nach dem Verpflanzen rasch von weiteren, Standort angepassten Mykorrhizapilzen besiedelt (Kottke & Hönig 1998). Hintergrund dieser bevorzugten Mykorrhizierung ist eine physiologisch veränderte Attraktivität der bereits mykorrhizierten Pflanzen, wie größere Vitalität und damit besserer Zuckerversorgung der Pilze sowie eine gesteigerte Abgabe von Exudaten und Kohlendioxid durch die Wurzel (Straatsma et al. 1986; Sun & Fries 1992).

Die genetischen, ökologischen und ökonomischen Bedingungen sind aber zu vielfältig und zu komplex, um für eine oder wenige Pilzarten ein „Patent“ zu entwickeln, das für eine weltweite Anwendung einsetzbar wäre, eine Hoffnung, die es in den 1990er Jahren gab (Debaud et al. 1995). Hier hilft nur die Erprobung und örtliche Anpassung der Verfahren mit Verwendung möglichst standortsnaher Inokulate aus verschiedenen Pilzarten und Herkünften. Aus einer Mischung verschiedener Arten und Stämme ist oft nur ein Stamm erfolgreich und bei Wiederholungen nicht immer der gleiche (Hönig et al. 2000). Bei Glomeromycota können schon einzelne Sporen der gleichen Herkunft unterschiedliche Effekte haben (Feldmann 1998).

Unsere hochtechnisierte Landwirtschaft mit Dünger und Pestizid Einsatz in hohen Dosen schließt eine Berücksichtigung der Mykorrhiza von vornherein aus. Leicht verfügbares Phosphat verhindert die Bildung von arbuskulären Mykorrhizen, Nitrat- und Ammonium-Düngung in den üblichen Konzentrationen die Bildung von Ektomykorrhizen. Glomeromycota sind sehr empfindlich gegen Pestizide, wie substituierte aromatische Hydrocarbone und Benzimidazole. Insbesondere das häufig eingesetzte Benomyl ist toxisch für alle Glomeromycota und behindert das Hyphenwachstum zahlreicher Ektomykorrhizapilze (Kough et al. 1987; Niini & Raudaskoski 1993). Mykorrhiza abhängige Pflanzenarten sollten daher nicht genetisch gegen Benomyl resistent gemacht werden, um dieses dann in hohen Dosen zu verwenden! Zahlreiche Nutzpflanzen sind auch schon ursprünglich und durch langjährige Selektion unter den nicht mykorrhizierten oder wenig von der Mykorrhiza abhängigen Arten zu finden, so alle Kohlarten und Rüben, Spinat, Buchweizen und Raps. Auch C₃-Gräser, wie unsere Getreidesorten, sind wenig abhängig (Hetrick et al. 1993). Bei Mais (C₄-Gras), der ursprünglich stark von der Mykorrhizierung profitierte, geht die Züchtung in Richtung auf den Verlust dieser Fähigkeit.

Eine Schwierigkeit für die Akzeptanz der beschriebenen Verfahren besteht bei der Diagnose der Ursachen von Erfolg oder Misserfolg. Bisher gibt es kein einfaches und schnelles Verfahren, um die arbuskuläre Mykorrhiza zu erkennen. Nur an den Wurzeln von Mais, Hafer, Weizen und Hirse kann man eine Gelbfärbung feststellen, wenn sie mykorrhiziert werden. Es handelt sich dabei um ein Carotenoid, das unter dem Einfluss der Mykorrhizapilze in den Vakuolen der Wurzelzellen gebildet wird (Klingner et al. 1995; Walter et al. 2000). Sonst müssen mikroskopische Präparate angefertigt und von erfahrenen Personen ausgewertet werden (Gange et al. 1999a). Auch Analysen zum Lipidprofil könnten eingesetzt werden (Graham et al. 1995). Manche Ektomykorrhizen kann man zwar mittels einer Lupe erkennen, um die Pilzarten und Stämme zu bestimmen sind aber auch hier aufwändige, molekulare Verfahren erforderlich. Zur Quantifizierung der Besiedelung kann die Pilzmasse am Ergosterolgehalt bestimmt werden. Es handelt sich dabei um ein Sterol in der Zellmembran von Pilzen, das Pflanzen fehlt (Martin et al. 1990; Frey et al. 1992).

Auch die Beurteilung der Setzlinge ist oft unzureichend. Der Zustand der Setzlinge wird nur nach Größe eingeschätzt und ihre weitere Entwicklung nach dem Verpflanzen nicht einbezogen. Dadurch erhalten dann im Handel gut gedüngte, große, dunkelgrüne Pflanzen den Vorzug vor mykorrhizierten, oft kleineren Pflanzen, die aber mit derberen Blättern, ausgehärteten Achselknospen und einem wesentlich besser entwickelten Feinwurzelsystem ausgestattet sind. Anzustreben wäre also, Kenntnisse über die Bedeutung der Mykorrhiza bei der Ausbildung von Gärtnern und Forstwirten zu vermitteln und in die Zertifizierung von Anbaumethoden und Pflanzgut einzubeziehen.

Von großer Bedeutung ist heute die Wiederaufforstung bzw. Wiedernutzung von völlig degradierten Weideflächen in den Hochlagen der Tropen (Anden). Der heutige Zustand weiter Gebiete wurde durch Abbrennen des Bergregenwalds und anschließende, kurzfristige Nutzung als Weideland verursacht. Es wird jetzt vorgeschlagen, wissenschaftlich gut begründet, diese Flächen mit der einheimischen Erle, Alnus acuminata, zu bepflanzen. Diese Baumart ist ektomykorrhiziert und hat zusätzlich Stickstoff assimilierende Bakterien (Frankia), ist schnellwüchsig und daher rasch Schatten spendend für andere tropische, vielfach lichtempfindliche Baumarten, bietet zudem gutes Nutzholz. Daher wird eine solche Umnutzung auch von der einheimischen Bevölkerung Ecuadors akzeptiert (Knoke et mult. 2014). Es ist die fast alleinige, spezifisch ektomykorrhizerte Baumart dieser Region und sie erweist sich als überlegener Pionier.

Die Trüffelzucht

Das erfolgreichste Beispiel in der Geschichte der angewandten Mykorrhizaforschung ist die Trüffelzucht in Südfrankreich, Italien und Spanien, seit kurzem auch die Zucht der Wüstentrüffel (Terfezia) in Spanien und Nordafrika (Garbaye 2013). Um 1970 wurde mit einer planmäßigen, wissenschaftlich begleiteten Trüffelzucht begonnen. Bevorzugte Trüffelarten sind Perigordtrüffel (Tuber melanosporum) in Frankreich und Weiße Piedmondtrüffel (Tuber magnatum) in Italien, mit denen man hohe Preise erzielen kann. Als für Trüffelplantagen geeignete Baumarten erwiesen sich Corylus avellana (Haselnuss) und Quercus ilex (Steineiche). Man verwendet entweder Sämlinge, die unter Bäumen mit Trüffeln auflaufen oder taucht die Wurzeln der Setzlinge in eine Sporensuspension der Trüffel. Nach 1–2 Jahren können die mykorrhizierten Pflanzen verkauft und auf geeigneten Standorten Plantagen angelegt werden. Die Standorte müssen nicht nur gut durchlüftete Kalkböden mit ausreichender Bewässerung im mediterranen Klima sein, sondern auch von nicht erwünschten Trüffelarten frei gehalten werden. Die Plantagen unterliegen daher einer wissenschaftlichen Überwachung und Zertifizierung, die auf molekularen Grundlagen zur Bestimmung der Trüffelarten beruht. Alle Versuche, andere hochwertige Speisepilze unter den Mykobionten (Steinpilz, Pfifferling) gezielt zu vermehren, sind bisher fehlgeschlagen.

Quellenverzeichnis

A

Abuzinadah RA, Read DJ 1986a. The role of proteins in the nitrogen nutrition of ectomycorrhizal plants. I. Utilization of peptides and proteins by ectomycorrhizal fungi. New Phytol 103:481-493

Abuzinadah RA, Read DJ 1986b. The role of proteins in the nitrogen nutrition of ectomycorrhizal plants. II. Utilization of proteins by mycorrhizal plants. New Phytol 103:495-506

Abuzinadah RA, Read DJ 1986c. The role of proteins in the nitrogen nutrition of ectomycorrhizal plants. III. Protein utilization by Betula and Pinus in mycorrhizal association with Hebeloma crustuliniforme. New Phytol 103:507-514

Agerer R 1991. Characterization of ectomycorrhizas. in: Norris JR, Read DJ, Varma AK (eds.) Methods in Microbiology, Vol. 23, Techniques for the study of mycorrhiza, pp. 25- 73, Academic Press, London, New York

Agerer R 1995. Anatomical characteristics of identified ectomycorrhizas: an attempt towards a natural classification. In: Varma AK, Hock B (eds.) Mycorrhiza Structure, Function, Molecular Biology and Biotechnology. Springer Verlag, Berlin, pp 685-734

Agerer R 1987-2012. Colour Atlas of Ectomycorrhizae. Einhorn-Verlag, Schwäbisch Gmünd

Agerer R 2001. Exploration types of ectomycorrhizal mycelium systems. A proposal to classify mycorrhizal mycelial systems with respect to their ecologically important contact area with the substrate. Mycorrhiza 11:107-114

Agerer R, Piepenbring M, Blanz P (eds.) 2004. Frontiers in Basidiomycote Mycology, IHW-Verlag, Eching

Agerer R, Christan J, Mayr C 2012. Isotopic signatures and trophic status of Ramaria. Mycol Progress 11:47-59

Albert R, Jeong H, Barabási AL 2000. Error and attack tolerance of complex networks. Nature 406:378-381

Alexander T, Toth R, Meier R, Weber HC 1989. Dynamics of arbuscule development and degeneration in onion, bean, and tomato with reference to vesicular-arbuscular mycorrhizae in grasses. Can J Bot 67:2502-2513

Allen MF, Crisafulli C, Friese CF, Jeakins SL 1992. Re-formation of mycorrhizal symbioses on Mount St Helens, 1980-1990: interactions of rodents and mycorrhizal fungi. Mycol Res 96:447-453

Allen TR, Millar T, Berch S, Berbee ML 2003. Culturing and direct DNA extraction find different fungi from the same ericoid mycorrhizal roots. New Phytol 160:255–272

Almeida-Neto M, Guimarães P, Guimarães PR Jr, Loyola RD, Ulrich W 2008. A consistent metric for nestedness analysis in ecological systems: reconciling concept and measurements. Oikos 117:1227-1239

Alvarez-Manjarrez J, Garibay-Orijel R, Smith ME 2018. Caryophyllales are the main hosts of a set of ectomycorrhizal fungi in a Neotropical dry forest. Mycorrhiza 28:103-115

Amaranthus MP, Perry DA 1989. Interaction effects of vegetation type and Pacific madrone soil inocula on survival, growth, and mycorrhiza formation of Douglas-fir. Can J For Res 19:550-556

Arnebrant K, Ek H, Finlay RD, Söderström B 1993. Nitrogen translocation between Alnus glutinosa (L.) Gaertn. seedlings inoculated with Frankia sp. and Pinus contorta Doug. ex Loud seedlings connected ba a common ectomycorrhizal mycelium. New Phytol 124:231-242

Atmar W, Patterson BD 1993. The measure of order and disorder in the distribution of species in fragmented habitat. Oecologia 96:373-382

Aumann DC, Clooth G, Steffan B, Steglich W 1989. Komplexierung von Caesium-137 durch die Hutfarbstoffe des Maronenröhrlings (Xerocomus badius). Angew Chem 101:495-496

Ausubel FM 2005. Are innate immune signaling pathways in plants and animals conserved? Nature Immunology 6:973-979

Azcón-Aguilar C, Barea JM 1996. Arbuscular mycorrhizas and biological control of soil-borne plant pathogens - an overview of the mechanisms involved. Mycorrhiza 6:457-464

B

Bâ AM, Garbaye J, Martin F, Dexheimer J 1994. Root soluble carbohydrates of Afzelia africana Sm. seedlings and modifications of mycorrhizal establishment in response to the excision of cotyledons. Mycorrhiza 4:269-275

Babikova Z et mult. 2013. Underground signals carried through common mycelial networks warn neighbouring plants of aphid attack. Ecol Lett 16:835–843

Bacon CD, Silvestro D, Jaramillo C, Smith BT, Chakrabarty P, Antonelli A 2015. Biological evidence supports an early and complex emergence of the Isthmus of Panama. PNAS 112:6110–6115

Bago B, Vierheilig H, Piché Y, Azcón-Aguilar C 1996. Nitrate depletion and pH changes induced by the extraradical mycelium of the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intraradices grown in monoxenic cultures. New Phytol 133:272-280

Bago B, Azcón-Aguilar C, Goulet A, Piché Y 1998. Branched absorbing structures (BAS): a feature of the external mycelium of symbiotic arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytol 139:375-388

Bago B, Pfeffer PE, Abubaker J, Jun J, Allen JW, Brouillette J, Douds DD, Lammers PJ, Shachar-Hill Y 2003. Carbon export from arbuscular mycorrhizal roots involves the translocation of carbohydrate as well as lipid. Plant Physiol 131:1496–150

Bahram M, Polme S, Koljalg U, Tedersoo L 2011. A single European aspen (Populus tremula) tree individual may potentially harbour dozens of Cenococcum geophilum ITS genotypes and hundreds of species of ectomycorrhizal fungi. FEMS Microbiol Ecol 75:313–320

Balestrini R, Romera C, Puigdomenech P, Bonfante P 1994. Location of a cell-wall hydroxyprolin-rich glycoprotein, cellulose and β-1,3-glucans in apical and differentiated regions of maize mycorrhizal roots. Planta 195:201-209

Balestrini R, Hahn MG, Bonfante P 1996. Loaction of cell wall components in ectomycorrhizae of Corylus avellana and Tuber magnatum. Protoplasma 191:55-69

Balestrini R, Cosgrove DJ, Bonfante P 2005. Differential location of α-expansin proteins during the accommodation of roots cells to an arbuscular mycorrhizal fungus. Planta 220:889-899

Balestrini R, Bonfante P 2014. Cell wall remodelling in mycorrhizal symbiosis: a way towards biotrophism. Frontiers in Plant Science 5: article 237:1-10

Bandala VM, Montoya L, Villegas R 2011. Tremelloscypha gelatinosa (Sebacinales) from tropical deciduous Gymnopodium forests in southern Mexico. Mycotaxon 118:147–157

Barabási AL, Albert R 1999. Emergence of scaling in random networks. Science 286:509-512

Barea J-M, José MJ, Azcón R, Azcón-Aguilar C 2005. Microbial co-operation in the rhizosphere. J Experimental Botany 56:1761-1778

Barrett CF, Freudenstein JV 2008. Molcular evolution of rbcL in the mycoheterotrophic coralroot orchids (Corallorhiza Gagnebin, Orchidaceae). Molecular Phylogenetics Evolution 47:665-679

Barroetaveña C, Cázares E, Rajchenberg M 2007. Ectomycorrhizal fungi associated with ponderosa pine and Douglas-fir: a comparison of species richness in native western North American forests and Patagonian plantations from Argentina. Mycorrhiza 17:355–373

Barroso J, Pais MS 1985. Caractérisation cytochimique de l’interface hôte/endophyte des endomycorrhizes d’Ophrys lutea. Ann Sci Naturelles – Botanique 7: 237-244

Barthlott W, Porembski S, Seine R, Theisen I 2004. Karnivoren. Biologie und Kultur Fleischfressender Pflanzen. Verlag Eugen Ulmer

Bascompte J, Jordano P 2007. Plant-animal mutualistic networks: The architecture of biodiversity. Annu Rev Ecol Evol Syst 38: 567-593

Battini F, Bernardi R, Turrini A, Agnolucci M, Giovanetti M 2016. Rhizophygus intraradices or its associated bacteria affect gene expression of key enzymes involved in the rosmaric acid biosynthesis pathway of basil. Mycorrhiza 26:699-707

Bauer R, Oberwinkler F 1991. The symplechosome: a unique cell organelle of some basidiomycetes. Botanica Acta 104:93-97

Bauer R, Begerow D, Sampaio JP, Weiß M, Oberwinkler F 2006. The simple-septate basidiomycetes: a synopsis. Mycol Progr. 5:41-66

Baylis GT 1975. The magnolioid mycorrhiza and mycotrophy in root systems derived from it. In: Sanders FE, Mosse B, Tinker PB (eds) Endomycorrhizas, Academic Press, New York, London, pp 373-389

Bécard G, Fortin JA 1988. Early events in vesicular-arbuscular mycorrhiza formation in T-DNA transformed roots. New Phytol 108:211-218

Becerra A, Zak MR, Horton TR, Micolini J. 2005. Ectomycorrhizal and arbuscular mycorrhizal colonization of Alnus acuminata from Calilegua National Park (Argentina). Mycorrhiza 15:525–531

Beck A 2002. Vielfalt arbuskulärere Mykorrhizen an Bäumen des tropischen Bergregenwalds in Ecuador. Diplomarbeit, Universität Tübingen

Beck A, Kottke I, Oberwinkler F 2005. Two members of the Glomeromycota form distinct ectendomycorhizas with Alzatea verticillata, a prominent tree in the mountain rain forest of southern Ecuador. Mycological Progress 4:11-22

Beck A, Haug I, Oberwinkler F, Kottke I 2007. Structural characterisation and molecular identification of arbuscular mycorrhiza morphotypes of Alzatea verticillata (Alzateaceae) a prominent tree in the tropical mountain rain forest of South Ecuador. Mycorrhiza 17:607-625

Beckmann S 1999. Stickstoffdeposition in Ektomykorrhizen der Fichte (Picea abies L. Karst). Dissertation Tübingen

Beever RE, Burns DJ 1980. Phosphorus uptake, storage and utilization by fungi. Advances Bot Res 8:127-219

Béguisterain T, Lapeyrie F 1997. Host plant stimulates hypaphorine accumulation in Pisolithus tinctorius hyphae during ectomycorrhizal infection while excreted fungal hypaphorine controls root hair elongation. New Phytol 136:525-532

Bending GD, Read DJ 1996. Nitrogen mobilization from protein polyphenol complex by ericoid and ectomycorrhizal fungi. Soil Biol Biochem 28:1603–1612

Bending GD, Read DJ 1997. Lignin and soluble phenolic degradation by ectomycorrhizal and ericoid mycorrhizal fungi. Mycol Res 101:1348–1354

Bendix J, Rollenbeck R, Richter M, Fabian P, Emck P 2008. Climate. In: Beck F. et al. eds. Gradients in a Tropical Mountain Ecosystem of Ecuador. Ecological Studies 198, Springer-Verlag Berlin, Heidelberg, pp 63-73

Bennett A, Bever JD 2007. Mycorrhizal species differentially alter plant growth and response to herbivory. Ecology 88:210-218

Benzing DH, Ott DW, Friedman WE 1982. Roots of Sobralia macrantha (Orchidaceae): Structure and function of the velamen-exodermis complex. Amer J Bot 69: 608-614

Becquer A et mult. 2018. The Hebeloma cylindrosporum HcPT2 Pi transporter plays a key role in ectomycorrhizal symbiosis. New Phytol 220:1185-1199

Berbee ML, Taylor JW 2010. Dating the molecular clock in fungi – how close are we? Fungal Biol Rev 24:1-16

Berch SM, Fortin J.A 1983. Endogone pisiformis: axenic culture and associations with Sphagnum, Pinus sylvestris, Allium cepa, and Allium porrum. Can J Bot 61:899-905

Bernard MN 1909. L’évolution dans la symbiose. Les orchidées et leurs champignons commensaux. Annales des Sciences Naturelles, Botanique 9:1-196

Berndt R, Kottke I, Oberwinkler F 1990. Ascomycete mycorrhizas from pot-grown silver-fir seedlings (Abies alba Mill.). New Phytol 115:471-482

Berta G, Tagliasacchi AM, Fusconi A, Gerlero D, Trotta A, Scannerini S 1991. The mitotic cycle in root apical meristems of Allium porrum L. is controlled by the endomycorrhizal fungus Glomus sp. Strain E₃. Protoplasma 161:12-16

Berta G et mult. 1995. Arbuscular mycorrhizal induced changes to plant growth and root system morphology in Prunus cerasifera. Tree Physiology 15:281-293

Besserer A et mult. 2006. Strigolactones stimulate arbuscular mycorrhizal fungi by activating mitochondria. PLOS Biology e226

Bianciotto V, Lumini E, Bonfante P, Vandamme P 2003. ‘Candidatus Glomeribacter gigasporarum‘ gen. nov., sp. nov., an endosymbiont of arbuscular mycorrhizal fungi. Int J Systematic and Evolutionary Microbiol 53:121-124

Bianciotto V, Genre A, Jargeat P, Lumini E, Bécard G, Bonfante P 2004. Vertical transmission of endobacteria in the arbuscular mycorrhizal fungus Gigaspora margarita through generation of vegetative spores. Applied and Environmental Microbiology 70:3600-3608

Bidartondo MI, Ek H, Wallander H, Söderström B 2001. Do nutrient additions alter carbon sink strength of ectomycorrhizal fungi? New Phytol 151:543-550

Bidartondo MI, Redecker D, Hijri I, Wiemken A, Bruns TD, Domínguez L, Sérsic A, Leake JL, Read DJ 2002. Epiparasitic plants specialized on arbuscular mycorrhizal fungi. Nature 419:389-392

Bidartondo M I, Bruns TD, Weiß M, Sérgio C, Read DJ 2003. Specialized cheating of the ectomycorrhizal symbiosis by an epiparasitic liverwort. Proc R Soc London B 270:835-842

Bidartondo MI 2005. The evolutionary ecology of myco-heterotrophy. Tansley Review. New Phytol 167:335-352

Bidartondo MI, Duckett JG 2010. Conservative ecological and evolutionary patterns in liverwort-fungial symbioses. Proc R Soc B 277:485-492

Bidartondo MI, Read DJ, Trappe JM, Merckx V, Ligrone R, Duckett JG 2011. The dawn of symbiosis between plants and fungi. Biology Letters 7:574-577

Binder M, Larsson K-H, Matheny B, Hibbett DS 2010. Amylocorticiales ord. nov. and Jaapiales ord. nov.: Early diverging clades of Agaricomycetidae dominated by corticioid forms. Mycologia 102:865–880

Birkebak JM, Mayor JR, Ryberg KM, Mathey PB 2013. A systematic and ecological overview of the Clavariaceae (Agaricales). Mycologia 105:896-911

Bitterlich M, Franken P 2016. Connecting polyphosphate translocation and hyphal water transport points to a key of mycorrhizal functioning. New Phytol 211:1147-1149

Björkman E 1960. Monotropa hypopitys L. - an epiparasite on tree roots. Physiol Plantarum 13:308-327

Blaschke H, Bäumler W 1989. Mycophagy and spore dispersal by small mammals in Bavarian forests. Forest Ecology Management 26:237-245

Blasius D, Feil W, Kottke I, Oberwinkler F 1986. Hartig net structure and formation in fully ensheathed ectomycorrhizas. Nordic J Bot 6:837-842

Bödeker ITM, Nygren CMR, Taylor AFS, Olson A, Lindahl BD 2009. Class II peroxidase encoding genes are present in a phylogenetically wide range of ectomycorrhizal fungi. ISME J 3:1387–1395

Bödeker IT, Clemmensen KE, de Boer W, Martin F, Olson A and Lindahl BD 2014. Ectomycorrhizal Cortinarius species participate in enzymatic oxidation of humus in northern forest ecosystems. New Phytol 203:245–256

Boerner RE 1992. Plant life span and response to inoculation with vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi. I. Annual versus perennial grasses. Mycorrhiza 1:153-161 (auch andere Pflanzen in Liste)

Boldt-Burisch K, Naeth A 2017. Early colonization of root associated communities on reclamation substrates at a diamond mine in the Canadian Sub-Arctic. Applied Soil Ecology 110:118-126

Bona E et mult. 2014. AM fungi and PGP pseudomonads increase flowering, fruit production, and vitamin content in strawberry grown at low nitrogen and phosphorus levels . Mycorrhiza DOI 10.1007/s00572-014-0599-y

Bonfante-Fasolo P, Gianinazzi-Pearson V, Martinengo L 1984. Ultrastructural aspects of endomycorrhiza in the Ericaceae IV. Comparison of infection by Pezizella ericae in host and non-host plants. New Phytol 98: 329-333

Bonfante-Fasolo P, Perotto S, Testa B, Antonella F 1987. Ultrastructural localization of cell surface sugar residues in ericoid mycorrhizal fungi by gold-labelled lectins. Protoplasma 139:25-35

Bonfante-Fasolo P, Vian B, Perotto S, Faccio A, Knox JP 1990. Cellulose and pectin localization in roots of Allium porrum: labelling continuity between host cell walls and interfacial material. Planta 180:537-547

Bonfante P, Perotto S 1995. Strategies of arbuscular mycorrhizal fungi when infecting host plants. Tansley Review No 82. New Phytol 130:3-21

Bonfante P, Genre A, Faccio A et al. 2000. The Lotus japonicus LjSym4 gene is required for successful symbiotic infection of root epidermal cells. MPMI 13:1109-1120

Bonfante P, Genre A 2008. Plants and arbuscular mycorrhizal fungi: an evolutionary-developmental perspective. Trends in Plant Science 13:492-498

Bonfante P, Anca I-A 2009. Plants, mycorrhizal fungi, and bacteria: a network of interactions. Annu Rev Microbiol 63:363-383

Bonito G et mult. 2013. Historical biogeography and diversification of truffles in the Tuberaceae and their newly identified southern hemisphere sister lineage. PLOS ONE 8:e52765

Botton B, Chalot M 1995. Nitrogen assimilation: enzymology in ectomycorrhizas. In: Mycorrhiza. Structure, Function, Molecular Biology and Biotechnology (Varma A, Hock B (ed.), pp. 325-363, Springer-Verlag, Berlin

Bougher NL, Tommerup IC, Malajczuk N 1993. Broad variation in development and mature basidiome morphology of ectomycorrhizal fungus Hydnangium sublamellatum sp. nov. bridges morphologically based generic concepts of Hydnangium, Podohydnagium and Laccaria. Mycol Res 97:613-619

Bougher NL, Tommerup IC 1996. Conservation significance of ectomycorrhizal fungi in Western Australia: their co-evolution with indigenous vascular plants and animals. In: SD Hopper et al. (eds), Gondwanan Heritage: Past, Present and Future of the Western Australia Biota. Surry Beatty & Sons, Chipping Norton, Australia, pp 299-308

Bougoure J, Ludwig M, Brundrett M, Grierson P 2009. Identity and specificity of the fungi forming mycorrhizas with the rare mycoheterotrophic orchid Rhizanthella gardneri. Mycol Res 113:1097e1106

Bougoure JJ, Brundrett M, Grierson P 2010. Carbon and nitrogen supply to the underground orchid, Rhizanthella gardneri. New Phytol 186:947-956

Boullard B 1979. Considerations sur la symbiose fongique chez les Pteridophytes. Syllogeus 19:1-59

Brand F 1992. Mixed associations of fungi in ectomycorrhizal roots. In: Read DJ, Lewis DH, Fitter AH, Alexander IJ (eds.) Mycorrhizas in Ecosystems, CAB International, Wallingford, pp 142-147

Breuillin, F., et al. 2010. Phosphate systemically inhibits development of arbuscular mycorrhiza in Petunia hybrida and represses genes involved in mycorrhizal functioning. Plant J. 64:1002–1017

Brundrett M, Piché Y, Peterson RL 1984. A new method for observing the morphology of vesicular-arbuscular mycorrhizae. Can J Bot 62:2128-2134

Brundrett M, Piché Y, Peterson RL 1985. A developmental study of the early stages in vesicular-arbuscular mycorrhiza formation. Can J Bot 63:184-194

Brundrett M, Enstone DE, Peterson CA 1988. A Berberine-Aniline Blue fluorescent staining procedure for suberin, lignin, and callose in plant tissue. Protoplasma 146:133-142

Brundrett M, Bougher N, Dell B, Grove TS, Malajczuk N 1996. Working with mycorrhizas in forestry and agriculture. Australien Center for International Agricultural Research. http://aciar.gov.au/search/apachesolresearch/mycorrhiza

Brundrett MC 2009. Mycorrhizal associations and other means of nutrition of vascular plants: understanding the global diversity of host plants by resolving conflicting information and developing reliable means of diagnosis. Plant and Soil 320:37-77

Brunner I, Scheidegger C 1992. Ontogeny of synthesized Picea abies (L.) Karst.- Hebeloma crustuliniforme (Bull. ex St Amans) Quél. ectomycorrhizas. New Phytol 120:359-369

Bruns TD, Fogel R, White TJ, Palmer JD 1989. Accelerated evolution of a false-truffle from a mushroom ancester. Nature 339:140-142

Bruns TD, Bidartondo MI, Taylor DL 2002. Host specificity in ectomycorrhizal communities: what do the exceptions tell us? Integrative and Comparative Biology 42:352-359

Brust D, Hamann A, Osiewacz HD 2009. Apoptosis in fungal development and ageing. The Mycota, Vol. 15, Physiology and Genetics. Ed. by T. Anke & D. Weber; Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, pp 63-78

Bryan JA, Berlyn GP, Gordon JC 1996. Toward a new concept of the evolution of symbiotic nitrogen fixation in the Leguminosae. Plant and Soil 186:151-159

Bubner B 2012. Host specificity and biodiversity of ectomycorrhizal fungi in pure and mixed stands of Scots pine (Pinus sylvestris L.) and beech (Fagus sylvatica L.). Dissertation, Cottbus 2013

Bücking H, Beckmann S, Heyser W, Kottke K 1998. Elemental contents in vacuolar granules of ectomycorrhizal fungi measured by EELS and EDXS. A comparison of different methods and preparation techniques. Micron 29:53-61

Bücking H, Heyser W 2001. Microautoradiographic localization of phosphate and carbohydrates in mycorrhizal roots of Populus tremula x Populus alba and the implication for transfer processes in ectomycorrhizal associations. Tree Physiol 21:101-107

Bücking H, Shachar-Hill Y 2005. Phosphate uptake, transport and transfer by the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intraradices is stimulated by increased carbohydrate availability. New Phytol 165:899–912

Bücking H, Kafle A 2015. Role of arbuscular mycorrhizal fungi in the nitrogen uptake of plants: current knowledge and research gaps. Agronomy 5:587-612

Burgeff H 1936. Samenkeimung der Orchideen und Entwicklung ihrer Keimpflanzen. Gustav Fischer Verlag, Jena, 312 Seiten

Burgeff H 1938. Mycorrhiza. In: Fr. Verdoorn (ed.) Manual of Pteridology. Martius Nijhoff, The Hague, pp 159-191

Burgess T, Dell B, Malajczuk N 1996. In vitro synthesis of Pisolithus-Eucalyptus ectomycorrhizae: synchronization of lateral tip emergence and ectomycorrhizal development. Mycorrhiza 6:189-196

C

Caldwell BA, Castellano MA, Griffith RP 1991. Fatty acid esterase production by ectomycorrhizal fungi. Mycologia 83:233-236

Cameron DD, Leake JR, Read DJ 2006. Mutualistic mycorrhiza in orchids: evidence from plant-fungus carbon and nitrogen transfer in the green-leaved terrestrial orchid Goodyera repens. New Phytol. 171: 405-416

Cameron DD, Johnson I, Read DJ, Leake JR 2008. Giving and receiving: measuring the carbon cost of mycorrhizas in the green orchid, Goodyera repens. New Phytol 180: 176-184

Cameron DD, Neal AL, van Wees SC, Ton J 2013. Mycorrhiza-induced resistance: more than the sum of its parts? Trends Plant Sci 18:539-545

Carafa A, Duckett JG, Ligrone R 2003. Subterranean gametophytic axes in the primitive liverwort Haplomitrium harbour a unique type of endophytic association with aseptate fungi. New Phytol 160:185-197

Carey AB, Colgan W, Trappe JM, Molina R 2002. Effects of forest management on truffle abundance and squirrel diets. Northwest Science 76:148-157

Casarrubia S et mult. 2018. The hydrophobin-like OmSSP1 may be an effector in the ericoid mycorrhizal symbiosis. Frontiers in Plant Science 9:546

Cázares E, Trappe JM 1993. Vesicular endophytes in roots of the Pinaceae. Mycorrhiza 2:153-156

Cázares E, Trappe JM 1994. Spore dispersal of ectomycorrhizal fungi on a glacier forefront by mammal mycophagy. Mycologia 86:507-510

Chabot S, Bécard G, Piché Y 1992. Live cycle of Glomus intraradix in root organ culture. Mycologia 84:315-321

Chagnon P-L, Bradley RL, Klironomos JN 2012. Using ecological network theory to evaluate the causes and consequences of arbuscular mycorrhizal community structure. New Phytol 194:307-312

Chagnon P-L, Bradley RL, Maherali H, Klironomos JN 2013. A trait-based framework to understand life history of mycorrhizal fungi. Trends in Plant Science 18:484-491

Chalot M, Brun A 1998. Physiology of organic nitrogen acquisition by ectomycorrhizal fungi and ectomycorrhizas. Microbiol Reviews 22:21–44

Chalot M, Blaudenz D, Brun A 2006. Ammonia: a candidate for nitrogen transfer at the mycorrhizal interface. Trends in Plant Science 11:263-266

Chang Y et mult. 2019. Phylogenomics of Endogonaceae and evolution of mycorrhizas within Mucoromycota. New Phytol 222:511-525

Chapela IH, Osher LJ, Horton TR, Henn MR 2001. Ectomycorrhizal fungi introduced with exotic pine plantations induce soil carbon depletion. Soil Biology Biochemistry 33:1733-1740

Chen DM, Taylor AF, Burke RM, Cairney JW 2001. Identification of genes for lignin peroxidases and manganese peroxidases in ectomycorrhizal fungi. New Phytol 152:151–158

Chen DM, Bastias BA, Taylor AF, Cairney JW 2003. Identification of laccase-like genes in ectomycorrhizal basidiomycetes and transcriptional regulation by nitrogen in Piloderma byssinum. New Phytol 157:547–554

Chen C, Fan C, Gao M, Zhu M 2009. Antiquity and function of CASTOR and POLLUX, the twin Ion channel-encoding genes key to the evolution of root symbioses in plants. Plant Physiol 149:306–317

Chilvers GA, Pryor LD 1965. The structure of eucalypt mycorrhizas. Aust. J. Bot.13, 245

Chilvers GA; Lapeyrie FF, Horan DP 1987. Ectomycorrhizal vs endomycorrhizal fungi within the same root system. New Phytol 107:441-448

Chu-Chou M, Grace L 1979. Endogone flammicorona as a mycorrhizal symbiont of Douglas fir in New Zealand. New Zealand J Forest Science 9:344-347

Claridge AW, Castellano MA, Trappe JM 1996. Fungi as a food resource for mammals in Australia. In: Mallet K, Grgurinovic C (eds) Fungi of Australia, 1, Australian Biological Resources Study, Canberra, pp 239-268

Claridge AW, Barry SC, Cork SJ, Trappe JM 2000. Diversity and habitat relationships of hypogeous fungi. II. Factors influencing the occurrence and number of taxa. Biodiversity and Conservation 9:175-199

Clarke Kj, McCully ME, Miki NK 1979. A developmental study of the epidermis of young roots of Zea mays. Protoplasma 98:283-309

Clemmensen KE, Bahr A, Ovaskainen O, Dahlberg A, Ekblad A, Wallander H, Stenlid J, Finlay RD, Wardle DA, Lindahl BD 2013. Roots and associated fungi drive long-term carbon sequestration. Science 339:1615-1618

Clemmensen KE, Finlay RD, Dahlberg A, Stenlind J, Wardle DA, Lindahl BD 2015. Carbon sequestration is related to fungal community shifts during long-term succession in boreal forests. New Phytol 205:1525-1536

Clowes FA 1951. The structure of mycorrhizal roots of Fagus sylvatica. New Phytol 50:1-15

Cole L, Orlovich DA, Ashford A 1998. Structure, function, and motility of vacuoles in filamentous fungi. Fungal Genetics Biology 24:86-100

Colpaert JV, Van Asche JA 1987. Heavy metal tolerance in some ectomycorrhizal fungi. Functional Ecol 1:415-421

Colpaert JV, Laere AV 1996. A comparison of the extracellular enzyme activities of two ectomycorrhizal and a leaf-saprotrophic basidiomycete colonizing beech leaf litter. New Phytol 133:133-141

Conrath et mult. 2006. Priming: Getting ready for battle. Molec Plant-Microbe Interact 19:1062-1071

Cooper Km, Tinker PB 1981. Translocation and transfer of nutrients in vesicular-arbuscular mycorrhizas. IV. Effect of environmental variables on movement of phosphorus. New Phytol 88:327-339

Corrales A, Mangan SA, Turner BL, Dalling JW 2016. An ectomycorrhizal nitrogen economy facilitates monodominance in a neotropical forest. Ecology Letters 19:383-392

Courty PE, Pritsch K, Schloter M, Hartmann A, Garbaye J 2005. Activity profiling of ectomycorrhiza communities in two forest soils using multiple enzymatic tests. New Phytol 167:309–319

Courty PE, Walder F, Boller T, Ineichen K, Wiemken A, Rousteau A, Selosse MA 2011. Carbon and nitrogen metabolism in mycorrhizal networks and mycoheterotrophic plants of tropical forests: a stable isotope analysis. Plant Physiol 156:952-961

Cox CJ, Blaise L, Foster PJ, Embley TM, Civáň P 2014. Conflicting phylogenies for early land plants are caused by composition biases among synonymous substitutions. Systematic Biology 63:272-279

Croll D et mult. 2008. Genetic diversity and host plant preferences revealed by simple sequence repeats and mitochondrial markers in a population of the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intraradices. New Phytol 178:672-678

Croll D, Giovannetti M, Koch AM, Sbrana C, Ehinger M, Lammers PJ, Sanders IR. 2009. Nonself vegetative fusion and genetic exchange in the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intraradices. New Phytol 181:924–937

Crowe JH 2007. Trehalose as a “chemical chaperon”: fact and fantasy. Advances Exper Medical Biol 594:143-158

Cruz C et mult. 2007. Enzymatic evidence for the key role of Arginin in nitrogen translocation by arbuscular mycorrhizal fungi. Plant Physiol 144:782–792

Cruz D, Suárez JP, Kottke I, Piepenbring M 2014. Cryptic species revealed by molecular phylogenetic analysis of sequences obtained from basidiomata of Tulasnella. Mycologia 106:708-722

Cuenca G, de Andrade Z, Lovera M et al. 2002. The use of mycorrhizal native shrubs in the rehabilitation of degraded areas from La Gran Sabana, Bolivar State, Venezuela. Interciecia 27:165 ff

Cumming JR, Weinstein LH 1990. Aluminium-mycorrhizal interactions in the physiology of pitch pine seedlings. Plant and Soil 125:7-18

Currah RS, Zelmer CD, Hambleton S 1997. Fungi from orchid mycorrhizas. In: J. Arditti and AM Pridgeon (eds.) Orchid Biology: Reviews and Perspectives, VII, pp 118-170, Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, Boston, London

D

Daher Z, Recorbet G, et mult. 2017. Changes in plastid proteome and structure in arbuscular mycorrhizal roots display a nutrient starvation signature. Physiologia Plantarum 159:13-29

Davison J, Moora M, Öpik M et al. 2015. Global assessment of arbuscular mycorrhizal fungus diversity reveals very low endemism. Science 349:970-973

Dawson TE, Mambelli S, Plamboeck AH, Templer PH, Tu KP 2002. Stable isotopes in plant ecology. Annu Rev Ecol Syst 33:507-559

Debaud JC, Pepin R, Bruchet G 1981. Etude des ectomycorhizes de Dryas octopetala. Obtention de synthèses mycorhiziennes et de carpophores d'Hebeloma alpinum et H. marginatulum. Can J Bot 59:1014-1020

Debaud JC, Marmeise R, Gay G 1995. Intraspecific genetic variation in ectomycorrhizal fungi. In: A. Varma, B. Hock (eds.) Mycorrhiza, Springer-Verlag, Berlin, Heidelberg, pp. 79-113

De Bary A 1879. Die Erscheinung der Symbiose. Karl J. Trübner Verlag

De Beeck MO, Troein C, Peterson C, Persson P, Tunlid A 2018. Fenton reaktion facilitates organic nitrogen aquisition by an ectomycorrhizal fungus. New Phytol 218:335-343

Delaux P-M et al. 2012. Origin of strigolactones in the green lineage. New Phytol 195:857–871; doi: 10.1111/j.1469-8137.2012.04209.x

Delaux P-M, Séjalon-Delmas N, Bécard G, Ané JM 2013. Evolution of the plant-microbe symbiotic “toolkit”. Trends Plant Sci 18:298-304

Delaux P-M, Varala K, Edger P, Coruzzi GM, Pires JC, Ané JM 2014. Comparative phylogenomics uncovers the impact of symbiotic associations on host genome evolution. PLOS Genetics 10 (7) e1004487

Delevoryas T, Hope RC 1987. Further observations on the late Triassic conifers Compsostrobus neotericus and Voltzia andrewsii. Rev Palaeobot Palynol 51:59-64

Dennis C, Webster J 1971. Antagonistic properties of species-groups of Trichoderma. I. Production of non-volatile antibiotics. Trans Br Mycol Soc 57:25-39

Desirò A, Duckett GD, Pressel S, Villareal JC, Bidartondo MI 2013. Fungal symbioses in hornworts: a chequered history. Proc Roy Soc B 280:20130207

Desirò A et mult. 2014. Detection of a novel intracellular microbiome hosted in arbuscular mycorrhizal fungi. ISME Journal 8:257-270

Desirò A, Faccia A, Kaech A, Bidartondo MI, Bonfante P 2015. Endogone, one of the oldest plant-associated fungi, host unique Mollicutes-related endobacteria. New Phytol 205:1464-1472

Desirò A, Rimington WR, Jacob A et al. 2017. Multigene phylogeny of Endogonales, an early diverging lineage of fungi associated with plants. IMA FUNGUS 8:245-257

de Souza FA, Declerck S 2003. Mycelium development and architecture, and spore production of Scutellosora reticulata in monoxenic culture with Ri T-DNA transformed carrot roots. Mycologia 95:1004-1012

Deveau A, Kohler A, Frey-Klett P, Martin F 2008. The major pathways of carbohydrate metabolism in the ectomycorrhizal basidiomycete Laccaria bicolor S238. New Phytol 180:79–390

Dexheimer J, Gérard J, Lecuc JP, Chevalier G 1985. Étude ultrastructurale comparée des associations symbiothiques mycorhiziennes Helianthemum salicifolium – Terfezia claveryi et Helianthemum salicifolium – Terfezia leptoderma. Can J Bot 63:582-591

Dexheimer J, Gérard J, Ayatti H, Ghanbaja J 1996. Etude l'origine et de la répartition des granules vacuolaires dans les hyphes d'une endomycorhize à vésicules et arbuscules. Acta bot. Gallica 143:167-180

Dickie IA, Guza RC, Krazewski SE, Reich PB 2004. Shared ectomycorrhizal fungi between a herbaceous perennial (Helianthemum bicknellii) and oak (Quercus) seedlings. New Phytol 164:375-382

Diédhiou AG, Selosse MA, Galiana A et al. 2010. Multi-host ectomycorrhizal fungi are predominant in a Guinean tropical rainforest and shared between canopy trees and seedlings. Environ Microbiol 12:2219-2232

Díez J, Anta B, Manjon JL, Honrubia M 2001. Genetic variability of Pisolithus isolates with native hosts and exotic eucalyptus in the western Mediterranian region. New Phytol 149:577-587

Díez J 2005. Invasion biology of ectomycorrhizal fungi introduced with eucalypt plantations into the Iberian Peninsula. Biological Invasions 7:3–15

Dietz S, von Bülow J, Beitz E, Nehls U 2011. The aquaporin gene family of the ectomycorrhizal fungus Laccaria bicolor: lessons for symbiotic functions. New Phytol 190:927–940

Dhillon SS 1993. Vesicular-arbuscular mycorrhizas in Equisetum species in Norway and the USA: occurrence and mycotrophy. Mycol Res 97:656-660

Dijkstra FA, Cheng WX 2007. Interactions between soil and tree roots accelerate long-term soil carbon decomposition. Ecol Lett 10:1046–1053

Ditengou FA, Raudaskoski M, Lapeyrie F 2003. Hypophorine, an indole-3-acetic acid antagonist delivered by the ectomycorrhizal fungus Pisolithus tinctorius, induces reorganistion of actin and the microtubule cytoskeleton in Eucalyptus globulus ssp bicostata root hairs. Planta 218:217-225

Domsch K, Gams W, Anderson T 1980. Compendium of Soil Fungi. Vol. I & 2; Academic Press, London

Dotzler N, Krings M, Taylor N, Agerer R 2006. Germination shields in Scutellospora (Glomeromycota: Diversisporales, Gigasporaceae) from the 400 million-year-old Rhynie chert. Mycol Prog 5:178-184

Dotzler N, Walker C, Krings M, Hass H, Kerp H, Taylor TN, Agerer R 2009. Acaulosporoid glomeromycotan spores with a germination shield from the 400-million-year-old Rhynie chert. Mycol Progress 8:9-18

Doyle JJ 2011. Phylogenetic perspectives on the origins of nodulation. Mol Plant Microbe Interact 24:1289–1295

Duckett JG, Read DJ 1991. The use of the fluorecent dye, 3,3'-dihexylcarbocyanine iodide, for selective staining of ascomycte fungi associated with liverwort rhizoids and ericoid roots. New Phytol. 118: 259-272

Duckett JG, Renzaglia KS, Pell K 1991. A light and electron microscope study of rhizoid-ascomycete associations and flagelliform axes in British hepatics with observations on the effects of the fungi on host morphology. New Phytol 118:233-257

Duckett JG, Read DJ 1995. Ericoid mycorrhizas and rhizoid-ascomycete associations in liverworts share the same mycobiont: isolation of the partners and resynthesis of the assocations in vitro. New Phytol 129:439-447

Duckett JG, Carafa A, Ligrone R 2006. A highly differentiated Glomerocotan association with the mucilage-secreting, primitive Antipodean liverwort Treubia (Treubiaceae): Clues to the origins of mycorrhizas. Am J Bot 93:797-813

Duckett JG, Russell J, Ligrone R 2006b. Basidiomycetous endophytes in jungermannialean (leafy) liverwortes have novel cytology ans species-specific host ranges: a cytological and experimental study. Can J Bot 84:1075-1093

Ducousso M, Béna G, Bougois C, Buyck B, Eyssartier G, Vincelette M, Rabevohitra R, Randrihasipapa L, Dreyfus B, Prin Y 2004. The last common ancestor of Sarcolaenaceae and Asian dipterocarp trees was ectomycorrhizal before the India–Madagascar separation, about 88 million years ago. Molec Ecol 13:231-236

Ducousso M et mult. 2008. Mycorrhizal status of native trees and shrubs from eastern Madagascar littoral forests with special emphasis on the new ectomycorrhizal family, the Asteropeiaceae. New Phytol 178:233-238

Ducousso M, Duponnois R, Thoen D, Prin Y 2012. Diversity of ectomycorrhizal fungi associated with Eucalyptus in Africa and Madagascar. Intern J Forestry Res, Article ID 450715, 10 pages

Duddridge J; Read DJ 1982. An ultrastructural analysis of the development of mycorrhizas in Rhododendron ponticum. Can J Bot 60:2345-2356

Duhoux E, Rinauld G, Diem HG et al. 2001. Angiosperm Gymnostoma trees produce root nudules colonized by arbuscular mycorrhizal fungi related to Glomus. New Phytol 149:115-125

Duponnois R, Grabaye J 1991. Effect of dual inoculation of Douglas fir with the ectomycorrhizal fungus Laccaria laccata and mycorrhization helper bacteria (MHB) in two bare-root forest nurseries. Plant Soil 138:169-176

Dyer S 2002. Hydrophobins in the lichen symbiosis. New Phytol 154:1-14

E

Egger KN, Sigler L 1993. Relatedness of the ericoid endophytes Scytalidium vaccinii and Hymenoscyphus ericae inferred from analysis of ribosomal DNA. Mycologia 85:219-230

Engelander L, Hull RJ 1980. Reciprocal transfer of nutrients between ericaceous plants and a Clavaria sp. New Phytol 84:661-667

Erős-Honti Z, Kovács GM, Szedlay G, Jakucs E 2008. Morphological and molecular characterization of Humaria and Genea ectomycorrhizae from Hungarian deciduous forests. Mycorrhiza 18:133–143

Evans DG, Miller MH 1988. Vesicular-arbuscular mycorhizas and the soil-disturbance-induced reduction of nutrient absorption in maize. New Phytol 110:67-74

Ezawa T, Hayatsu M, Saito M 2005. A new hypothesis on the strategy for acquisition of phosphorus in arbuscular mycorrhiza: up-regulation of secreted acid phosphatase gene in the host plant. Molecular Plant–Microbe Interactions 18:1046–1053

F

Fajardo López M, Männer P, Willmann A, Hampp R, Nehls U 2007. Increased trehalose synthesis in Hartig net hyphae of ectomycorrhizas. New Phytol 174:389-398

Fassi B 1965. Micorrize ectotrofiche di Pinus strobus L. prodotte da un'Endogone, (Endogone lactiflua Berk.) Allionia 11:7-15

Fassi B, Moser M 1991. Mycorrhizae in the natural forests of tropical Africa and the neotropics. In: Fontana A. (ed) Fungi, plants and soil. Torino, pp. 157-202

Feil W, Kottke I, Oberwinkler F 1988. The effect of drought on mycorrhizal production and very fine root system development of Norway spruce under natural and experimental conditions. Plant and Soil 108:221-231

Feldmann F 1998. The strain-inherent variability of arbuscular mycorrhizal effectiveness: II. Effectiveness of single spores. Sybiosis 25:131-143

Feldmann F, Boyle C 1999. Weed-mediated stability of arbuscular mycorrhizal effectiveness in maize monocultures. J Applied Bot 73:1-5

Fellbaum CR, Gachomoa EW, Beesetty Y, Choudhari S, Strahan GD, Pfeffer PE, Kiers ED, Bücking H 2012. Carbon availability triggers fungal nitrogen uptake and transport in arbuscular mycorrhizal symbiosis. PNAS 109:2666–2671

Field KJ et mult. 2014. First evidence of mutualism between ancient plant lineages (Haplomitriopsida liverworts) and Mucoromycotina fungi and its response to simulated Palaeozoic changes in atmospheric CO₂. New Phytol 205:743-756

Field K, Leake JR, Tille S, Allison KE et al. 2015. From mycoheterotrophy to mutualism: mycorrhizal specificity and functioning in Ophioglossum vulgatum sporophytes. New Phytol 205:1492-1502

Finlay RD, Read DJ 1986a. The structure and function of the vegetative mycelium of ectomycorrhizal plants. I. Translocation of ¹⁴C-labelled carbon between plants interconnected by a common mycelium. New Phytol 103:143-156

Finlay RD, Read DJ 1986b. The structure and function of the vegetative mycelium of ectomycorrhizal plants. II. The uptake and distribution of phosphorus by mycelial strands interconnecting host plants. New Phytol 103:157-165

Finlay R, Frostegard A, Sonnerfeldt AM 1992. Utilization of organic and inorganic nitrogen sources by ectomycorrhizal fungi in pure culture and in symbiosis with Pinus contorta Dougl. ex Loud. New Phytol 120:105-115

Floudas D et mult. 2012. The paleozoic origin of enzymatic lignin decomposition reconstructed from 31 fungal genomes. Science 336:1715-1719

Fochi V, Chitarra W, Kohler A, Voyron S, Singan VS, Lindquist EA, Barry K, Girlanda M, Grigoriev IV, Martin F, Balestrini R, Perotto S 2017. Fungal and plant gene expresson in the Tulasnella calospora-Serapias vomeracea symbiosis provides clues about nitrogen pathways in orchid mycorrhizas. New Phytol 213:365-379

Fodor E 2013. Linking biodiversity to mutualistic networks - woody species and ectomycorrhizal fungi. Ann For Res 56:53-78

Fontaine C, Guimarães PR Jr, Kéfi S, Loeuille N, Memmott J, van der Putten WH, van Veen FJ, Thébault E 2011. The ecological and evolutionary implications of merging different types of networks. Review and Synthesis. Ecology Letters 14:1170–1181

Fontana A, Giovanetti G 1979. Simbiosi micorrizica fra Cistus incanus L. ssp incanus e Tuber melansporum Vitt. Allionia 23:5-11

Fortin JA, Bécard G, Declerck S, Dalpé Y, St-Arnaud M, Coughlan AP, Piché Y 2002. Arbuscular mycorrhiza on root-organ cultures. Can J Bot 80:1-20

Francis R, Finlay RD, Read DJ 1986. Vesicular-arbuscular mycorrhiza in natural vegetation systems. IV. Transfer of nutrients in inter- and intra-specific combinations of host plants. New Phytol 102:103-111

Francis R, Read DJ 1995. Mutualism and antagonism in the mycorrhizal symbiosis, with special reference to impacts on plant community structure. Can J Bot 73 (Suppl. 1):S1301-S1309

Frank B 1885. Über die auf Wurzelsymbiose beruhende Ernährung gewisser Bäume durch unterirdische Pilze. Berichte der Deutschen Botanischen Gesellschaft 3:128-145

Franklin O, Näsholm T, Högberg P, Högberg M 2014. Forests trapped in nitrogen limitation – an ecological market perspective on ectomycorrhizal symbiosis. New Phytol 203: 657–666

Freudenstein JV, van den Berg C, Goldman DH, Kores PJ, Molvray M, Chase MW 2004. An expanden plastid DNA phylogeny of Orchidaceae and analysis of jacknife branch support strategy. Am J Bot 91:149–157

Frey B, Buser HR, Schüepp H 1992. Identification of ergosterol in vesicular-arbuscular mycorrhizae. Biol Fertil Soils 13:229-234

Frey B, Brunner I, Walther P, Scheidegger C, Zierold K 1997. Element localization in ultrathin cryosections of high-pressure frozen ectomycorrhizal spruce roots. Plant, Cell and Environment 20:929-937

Frey-Klett P, Chavatte M, Clausse M-L, Courrier S, Le Roux C, Raaijmaker J, Martinotti MG, Pierrat J-C, Garbaye J 2005. Ectomycorrhizal symbiosis affects functional diversity of rhizosphere fluorescent pseudomads. New Phytol 165:317-328

Frey-Klett P, Garbaye J, Tarkka M 2007. The mycorrhizal helper bacteria revisited. Tansley review. New Phytol 176:22-36

Fusconi A, Bonfante-Fasolo P 1984. Ultrastructural aspects of host-endophyte relationships in Arbutus unedo L. mycorrhizas. New Phytol 96:397-410

G

Gallaud I 1905. Etudes sur les mycorhizes endotrophes. Revue Générale de Botanique 17:5-48, 66-83, 123-135, 223-239, 313-325, 425-433, 479-500

Gange AC, Lindsay DE, Ellis LS 1999. Can arbuscular mycorrhizal fungi be used to control the undesirable grass Poa annua on golf courses? J Applied Ecol 36:909-919

Gange AC, Bower E, Stagg PG, Gillam AE, Bracken M 1999a. A comparison of visualization techniques for recording arbuscular mycorrhizal colonization. New Phytol 142:123-132

Gao LL, Delp G, Smith SE 2001. Colonization patterns in a mycorrhiza-defective mutant tomato vary with different arbuscular-mycorrhizal fungi. New Phytol 151:477-491

Gao Q, Yang ZL 2010. Ectomycorrhizal fungi associated with two species of Kobresia in an alpine meadow in the eastern Himalaya. Mycorrhiza 20:281-287

Garbaye J 1986. La production rapide de plants feuillus sur tourbe fertilisée: les bases de la technique. Rev For Fr 36:231-219

Garbaye J 1994. Helper bacteria: a new dimension to the mycorrhizal symbiosis. Tansley Review 76. new Phytol 128:197-210

Garbaye J, Churin JL 1997. Growth stimulation of young oak plantations inoculated with the ectomycorrhizal fungus Paxillus involutus with special reference to summer drought. Forest Ecology and Management 98:221-228

Garbaye J 2013. La symbiose mycorrhizienne. Une association entre les plantes et les champignons. Édition Quae, Versailles, ISBN 978-2-7592-1964-3

Garcia K, Delaux PM, Cope KR, Ané JM 2015. Molecular signals required for the establishment and maintenance of ectomycorrhizal symbiosis. New Phytol 208:79-87

Gardes M, Dahlberg A 1996. Mycorrhizal diversity in arctic and alpine tundra: an open question. New Phytol 133:147-157

Garriock L, Peterson RL, Ackerley CA 1989. Early stages in colonization of Allium porrum (leek) roots by the vesicular-arbuscular mycorrhizal fungus, Glomus versiforme. New Phytol 112:85-92

Gebauer G, Meyer M 2003. ¹⁵N and ¹³C natural abundance studies of autotrophic and myco-heterotrophic orchids provides insight into nitrogen and carbon gain from fungal associations. New Phytol 160:209-223

Gebauer G, Preiss K, Gebauer AC 2016. Partial mycoheterotrophy is more widespread among orchids than previously assumed. New Phytol 211:11-25

Gebhardt S, Wöllecke J, Münzenberger B 2009. Microscale spatial distribution patterns of red oak (Quercus rusbra L.) ectomycorrhizae. Mycol Progress 8:245-257

Gehrig H, Schüßler A, Kluge M 1996. Geosiphon pyriforme, a fungus forming endocytobiosis with Nostoc (Cyanobacteria), is an ancestral member of the Glomales: evidence by SSU rRNA analysis. J Molecular Evolution 43:71-81

Gehring CA, Wolf JE, Theimer TC 2002. Terrestrial vertebrates promote arbuscular mycorrhizal fungal diversity and inoculum potential in a rain forest soil. Ecology Letters 5:540-528

Geiser MG et al. 2006. Eurotiomycetes: Eurotiomycetidae und Chaetothyriomycetidae. Mycologia 98:1053-1064

Genney DR, Anderson IC, Alexander IJ 2006. Fine-scale distribution of pine ectomycorrhizas and their extramatrical mycelium. New Phytol 170:381–390

Genre A, Chabaud M, Timmers T, Bonfante P, Barker DG 2005. Arbuscular mycorrhizal fungi elicit a novel intracellular apparatus in Medicago truncatula root epidermal cells before infection. The Plant Cell 17: 3489-3499

Genre A, Chabaud M, Faccio A, Barker DG, Bonfante P 2008. Prepenetration apparatus assembly precedes and predicts the colonization patterns of arbuscular mycorrhizal fungi within the root cortex of both Medicago truncatula and Daucus carota. The Plant Cell 20:1407–1420

Gerdemann J, Nicolson TH 1963. Spores of mycorrhizal Endogone species extracted from soil by wet sieving and decanting. Trans Brit Mycol Soc 46:235-244

George E, Römheld V, Marschner H 1994. Contribution of mycorrhizal fungi to micronutrient uptake by plants. In: Manthey JA, Crowley DE, Luster DG (eds.) Biochemistry of Metal Micronutrients in the Rhizosphere. Lewis Publishers, Boca Raton, Ann Arbor, London, Tokyo, pp. 93-109

Gherbi H, Delaruelle C, Selosse M-A, Martin F 1999. High genetic diversity in a population of the ectomycorrhizal basidiomycete Laccaria amethystina in a 150-year-old beech forest. Molecular Ecol 8:2003-2013

Gherbi H, Markman K, Svistoonoff S, Estavan J, Austran D, Giczey G, Auguy F, Péret B, Laplaze L, Franche C, Parniske M, Bogusz D 2008. SymRK defines a common genetic basis for plant root endosymbioses with arbuscular mycorrhiza fungi, rhizobia, and Frankia bacteria. PNAS 105:4928-4932

Ghignone S, Salvioli A, Anca J, Lumini E, Ortu G, Petiti L, Cruveiler S. et al. 2012. The genome of an obligate endobacterium of an AM fungus reveals an interphylum network of nutritional interactions. ISME J 6:136-145

Gianinazzi-Pearson V, Bonfante-Fasolo P, Dexheimer J 1986. Ultrastructural studies of surface interactions during adhesion and infection by ericoid endomycorrhizal fungi. In: Lugtenberg B (ed) Recognition in microbe-plant symbiotic and pathogenic interactions. NATO ASI Series vol H4, Springer, Berlin Heidelberg, pp 273-282

Gianinazzi-Pearson V, Smith SE, Gianinazzi S, Smith FA 1991. Enzymatic studies on the metabolism of vesicular-arbuscular mycorrhizas. V. Is H+-ATPase a component of ATP-hydrolysing enzyme activities in plant-fungus interfaces? New Phytol 117:61-74

Gianinazzi-Pearsson V, Dénarié J 1997. Red carpet genetic programmes for root endosymbiosis. Trends Plant Sci 2:371-372.

Gilarranz LJ, Pastor JM, Galeano J 2012. The architecture of weighted mutualistic networks. Oikos 121: 1154–1162, doi: 10.1111/j.1600-0706.2011.19592.x

Giovannetti M, Sbrana C, Avio L, Citernesi AS, Logi C 1993. Differential hyphal morphogenesis in arbuscular fungi during pre-infection stages. New Phytol 125:587-593

Giovannetti M, Avio L, Fortuna P, Pellegrino E, Sbrana C, Strani P 2006. At the root of the wood wide web. Self recognition and non-self incompatibility in mycorrhizal networks. Review. Plant Signalling & Behaviour 1:1-5

Giovannetti M, Avio L, Sbrana C 2010. Fungal spore germination and pre-symbiotic mycelial growth – Physiological and genetic aspects. In: Koltai H, Kapulnik Y (eds.) Arbuscular Mycorrhizas: Physiology and Function. Springer, Dordrecht u. a., S. 3-32

Givnish TJ et mult. 2015. Orchid phylogenomics and multiple drivers of the extraordinary diversification. Proc Roy Soc B 282: 20151553

Gomez SK et mult. 2009. Medicago truncatula and Glomus intraradices gene expression in cortical cells harboring arbuscules in the arbuscular mycorrhizal symbiosis. BMC Plant Biology 9:10

González D, Rodriguez-Carres M, Boekhout T, Stalpers J, Kuramae EE, Nakatani AK, et al. 2016. Phylogenetic relationships of Rhizoctonia fungi within the Cantharellales. Fungal Biology 120:603–619

Gough C, Bécard G 2017. Strigolactones and lipo-chitooligosaccharides as molecular communication signals in the arbuscular mycorrhizal symbiosis. In: Martin F (ed) Molecular Mycorrhizal Symbiosis. John Wiley & Sons, Hoboken, New Jersey, pp 107-123

Gradstein SR, Churchill SP, Salazar-Allen N 2001. Guide to the Bryophytes of Tropical America. Memoirs of the New York Botanical Garden, Vol 86, The New York Botanical Garden Press, Bronx, New York

Graham JH, Hodge NC, Morton JB 1995. Fatty acid methyl ester profiles for characterization of glomaean fungi and their endomycorrhizae. Applied Environmental Microbiol 61:58-64

Graves JD, Watkins NH, Fitter AH, Robinson D, Scrimgeour C 1997. Intraspecific transfer of carbon between plants linked by a common mycorrhizal network. Plant Soil 192:153-159

Grelet GA, Johnson D, Paterson E, Anderson IC, Alexander IJ 2009. Reciprocal carbon and nitrogen transfer between an ericaceous dwarf shrub and fungi isolated from Piceirhiza bicolorata ectomycorrhizas. New Phytol 182:359-366

Guehl JM, Mousain D, Falconnet G, Gruez J 1990. Growth, carbon dioxide assimilation capacity and water-use efficiency of Pinus pinea L. seedlings inoculated with different ectomycorrhizal fungi. Ann Sci For 47:91-100

Guether M, Neuhäuser B, Balestrini R, Dynowski M, Ludewig U, Bonfante P 2009. A mycorrhizal-specific ammonium transporter from Lotus japonicus acquires nitrogen released by arbuscular mycorrhizal fungi. Plant Physiol 150:73–83

Guether M, Balestrini R, Hannah M, He J, Udvardi MK, Bonfante P 2009. Genome-wide reprogramming of regulatory networks, transport, cell wall and membrane biogenesis during arbuscular mycorrhizal symbiosis in Lotus japonicus. New Phytol 182:200–212

Güimil S et mult. 2005. Comparative transcriptomics of rice reveals an ancient pattern of presponse to microbial colonization. PNAS 102:8066-8070

Guillite O, Melin J, Wallberg L 1994. Biological pathways of radionucleotides originating from the Chernobyl fallout in a boreal forest ecosystem. Science of the total environment 157:207-215

Guillot J, Gilloant M, Damez M, Dusser M 1994. Involvement of fungal lectins in recognition between mushroom and tree during early stages of mycorrhizae formation. Acta Botanica Gallica 141:443-447

Guillot J, Konska G 1997. Lectins in higher fungi. Biochemical Systematics and Ecology 25:203-230

Guimarães Jr PR, Guimarães P 2006. Improving the analysis of nestedness for large sets of matrices. Environmental Modelling and Software 21:1512-1513

Guimarães Jr PR, Jordano P, Thompson JN 2011. Evolution and coevolution in mutualistic networks. Ecology Letters 14:877-885

Gunning BE, Pate J 1974. Transfer cells. In: Robards A.W ed. Dynamic aspects of plant ultrastructure. Mc Graw Hill, New York, pp: 441-480

Gutjahr C, Parniske M 2013. Cell and developmental biology of arbuscular mycorrhizal symbiosis. Ann Rev Cell Dev Biol 29:593-617

Gyuricza V, Thiry Y, Wannijn J, Declerck S, de Boulois HD 2010a. Radiocesium transfer between Medicago truncatula plants via a common mycorrhizal network. Environmental Micobiol 12:2180-2189

Gyuricza V, Declerck S, de Boulois HD 2010b. Arbuscular mycorrhizal fungi decrease radiocesium accumulation in Medicago truncatula. J Environmental Radioactivity 101:591-596

H

Hacquard S, Tisserant E, Brun A, Legué V, Martin F, Kohler A 2013. Laser microdissection and microarray analysis of Tuber melanosporum ectomycorrhizas reveal functional heterogeneity between mantle and Hartig net compartments. Environmental Microbiol 15:1853–1869

Hall JL 2002. Cellular mechanisms for heavy metal detoxification and tolerance. J Eperimental Bot 53:1-11

Harley JL, Harley EL 1987. A check-list of mycorrhiza in the British flora. New Phytol 105 (supplement 2):1-102

Harrington TJ, Mitchell DT 2002. Characterization of Dryas octopetala ectomycorrhizas from limestone karst vegetation, western Ireland. Can J Bot 80:970-982

Harrison MJ, van Buuren Ml 1995. A phosphate transporter from the mycorrhizal fungus Glomus versiforme. Nature 378:626-629

Harrison MJ 1996. A sugar transporter from Medicago truncatula: Altered expression pattern in roots during vesicular-arbuscular (VA) mycorrhizal associations. Plant J 9:491-503

Harrison MJ, Dewbre GR, Liu J 2002. A phosphate transporter from Medicago truncatula involved in the acquisition of phosphate released by arbuscular mycorrhizal fungi. The Plant Cell 14:2413-2429

Harrison M 2005. Signaling in the arbuscular symbiosis. Annual Review Microbiol 59:19-42

Hart MH, Reader RJ 2002. Taxonomic basis for variation in the colonization strategy of arbuscular mycorrhizal fungi. New Phtyol 153:335-344

Haselwandter K, Dobernigg B, Beck W, Jung G, Cansier A, Winkelmann G 1992 Isolation and identification of hydroxamate siderophores of ericoid mycorrhizal fungi. BioMetals 5: 51-56

Haselwandter K, Winkelmann G 2002. Ferricrocin—an ectomycorrhizal siderophore of Cenococcum geophilum. BioMetals 15:73–77

Haselwandter K, Passler V, Reiter S, Schmid DG, Nicholson G, Hentschel P, Albert K, Winkelmann G 2006. Basidiochrome — a novel siderophore of the orchidaceous mycorrhizal fungi Ceratobasidium and Rhizoctoni spp. BioMetals 19:335–343

Hashimoto Y et mult. 2012. Mycoheterotrophic germination of Pyrola asarifolia dust seeds reveals convergences with germination in orchids. New Phytol 195:620–630

Hatakka A. 1994. Ligin-modifying enzymes from selected white-rot fungi –production and role in lignin degradation. FEMS Microbiology Reviews 13:125–135

Haug I, Kottke I, Oberwinkler F 1986. Licht- und elektronenmikroskopische Untersuchung von Mykorrhizen der Fichte (Picea abies [L.] Karst.) in Vertikalprofilen. Zeitschrift für Mykologie 52:373-392

Haug I, Oberwinkler F 1987. Some distinctive types of spruce mycorrhizae. Trees 1:172-188

Haug I, Lempe J, Homeier J , Weiß M, Setaro S, Oberwinkler F, Kottke I 2004. Graffenrieda emarginata (Melastomataceae) forms mycorrhizas with Glomeromycota and with a member of Hymenoscyphus ericae aggr. in the organic soil of a neotropical mountain rain forest. Can J Bot 82:340-356

Haug I, Weiß M, Homeier J, Oberwinkler F, Kottke I 2005. Russulaceae and Thelephoraceae form ectomycorrhizas with members of the Nyctaginaceae (Caryophyllales) in the tropical mountain rain forest of southern Ecuador. New Phytol 165:923-936

Haug I, Setaro S, Suárez JP 2013. Reforestation sites show similar and nested AMF communities to an adjacent pristine forest in a tropical mountain area of South Ecuador. PLoS ONE 8(5):e63524

Haug I, Setaro S, Suárez JP 2019. Species composition of arbuscular mycorrhizal communities changes with elevation in the Andes of South Ecuador. PLoS ONE 14(8): e0221091

Hause B, Fester T 2005. Molecular and cell biology of arbuscular mycorrhizal symbiosis. Planta 221:184-196

Heinrichs J, Hentschel J, Wilson R, Feldberg K, Schneider H 2007. Evolution of leafy liverworts (Jungermanniidae, Marchantiophyta): estimating divergence times from chloroplat DNA sequences using penalized likelihood with integrated fossil evidence. Taxon 56:31-44

Helber N, Wippel K, Sauer N, Schaarschmidt S, Hause B, Requena N 2011. A versatile monosaccharide transporter that operates in the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus sp. is crucial for the symbiotic relationship with plants. The Plant Cell 23:3812–3823

Helgason T, Merryweather JW, Denison J, Wilson P, Young JP, Fitter AH 2002. Selectivity and functional diversity in arbuscular mycorrhizas of co-occurring fungi and plants from a temperate deciduous woodland. J Ecology 90:371-384

Henkel TH, Terborgh J, Vilgalys RJ 2002. Ectomycorrhizal fungi and their leguminous hosts in the Pakaraima Mountains of Guyana. Mycol Res 106:515-531

Henkel TW, Mayor JR, Woodley LP 2005. Mast fruiting and seedling survival of the ectomycorrhizal, monodominant Dicymbe corymbosa (Caesalpiniaceae) in Guyana. New Phytol 167:543-556

Henkes GJ, Kandeler E, Marhan S, Scheu S, Bonkowski M 2018. Interactions of mycorrhiza and protists in the rhizosphere systematically alter microbial composition, plant shoot-to-root ratio and within-root system nitrogen allocation. Frontiers Environmental Science 6:117

Herrera P, Suárez JP, Kottke I 2010. Orchids keep the ascomycetes outside: a highly diverse group of ascomycetes colonizing the velamen of epiphytic orchids from a tropical mountain rainforest in Southern Ecuador. Mycology 1:262–268

Herrmann S, Ritter T, Kottke I, Oberwinkler F 1992. Steigerung der Leistungsfähigkeit von Forstpflanzen (Fagus silvatica L. und Quercus robur L.) durch kontrollierte Mykorrhizierung. Allg Forst- u J-Ztg 163:72-79

Hetrick AD, Wilson GW, Cox TS 1993 Mycorrhizal dependence of modern wheat cultivar and ancestors: a sythesis. Can J Bot 71:512-518

Hibbett DS, Binder M 2002. Evolution of complex fruiting-body morphologies in homobasidiomycetes. Proc Roy Soc B 269:1963-1969

Hibbett DS et mult. 2007. A higher-level phylogenetic classification of the fungi. Mycological Research 111:509-547

Hibbett DS, Matheny P B 2009. The relative ages of ectomycorrhizal mushrooms and their plant hosts estimated using Bayesian relaxed molecular clock analyses. BMC Biology 7:13

Hibbett DS, Ohman A, Glotzer D, Nuhn M, Kirk P, Nilsson RH 2011. Progress in molecular and morphological taxon discovery in Fungi and options for formal classification of environmental sequences. Fungal Biol Reviews 25:38-47

Hijikata N, Murase M, Tani C, Ohtomo R, Osaki M, Ezawa T 2010. Polyphosphate has a central role in the rapid and massive accumulation of phosphorus in extraradical mycelium of arbuscular mycorrhizal fungus. New Phytol 186:285-289

Hijri M, Sanders IR 2004. The arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intrardices is haploid and has a small genome size in the lower limit of eucryotes. Fungal Genetics Biology 41:253-261

Ho I, Trappe JM 1973. Translocation of ¹⁴C from Festuca plants to their endomycorrhizal fungus. Nature 224:30-31

Hobbie EA, Weber NS, Trappe JM, van Klinken GJ 2002. Using radiocarbon to determine the mycorrhizal status of fungi. New Phytol 156:129-136

Hobbie EA, Agerer R 2010. Nitrogen isotopes in ectomycorrhizal sporocarps correspond to belowground exploration types. Plant and Soil 327: 71–83

Hodge A, Campbell CD, Fitter AH 2001. An arbuscular mycorrhizal fungus accelerates decomposition and acquires nitrogen directly from organic material. Nature 413:297–299

Hodge A, Fitter AH 2010. Substantial nitrogen acquisition by arbuscular mycorrhizal fungi from organic material has implications for N cycling. Proc Natl Acad Sci USA 107:13754–13759.

Höflich G, Glante F 1991. Inokulumanzucht und Inokulation ertragswirksamer VA-Mykorrhizapilze. Zentralbl Mikrobiol 146:247-252

Höflich G, Münzenberger B, Busse J 2001. Bedeutung inokulierter Rhizosphärenbakterien und Ektomykorrhizapilze für das Wachstum von Kiefernsämlingen auf unterschiedlichen Böden. Forstw Cbl 120:68-79

Högberg P, Piearce GD 1986. Mycorrhizas in Zambia trees in relation to host taxonomy, vegetation type and successional patterns. J Ecol 74:775-785

Högberg P, Plamboeck AH, Taylor AF, Fransson PM 1999. Natural ¹³C abundance reveals trophic status of fungi and host-origin of carbon in mycorrhizal fungi in mixed forests. PNAS 96:8534-8539

Högberg MN et mult. 2010. Quantification of effects of season and nitrogen supply on tree below-ground carbon transfer to ectomycorrhizal fungi and other soil organisms in a boreal pine forest. New Phytol 187:485–493

Högberg P, Johannisson C, Yarwood S, Callesen I, Näsholm T, Myrold DD, Högberg MN 2011. Recovery of ectomycorrhiza after ‘nitrogen saturation’ of a conifer forest. New Phytol 189:515–525

Hönig K, Riefler M, Kottke I 2000. Molecular survey of different isolates of Paxillus involutus (Batsch) FR. used as inoculum of beech and oak in a nursery. Mycorrhiza 9:315-322

Horodyskyj LB, White TS, Kump LR 2012. Substantial biologically mediated phosphorus depletion from the surface of a Middle Cambrian paleosol. Geology 40:503-506

Horton TR, Bruns T 1998. Multiple-host fungi are the most frequent and abundant ectomycorrhizal types in a mixed stand of Douglas fir (Pseudotsuga menziesii) and bishop pine (Pinus muricata). New Phytol 139:331-339

Hosaka K, Castellano MA, Spatafora JW 2008. Biogeography of Hysterangiales (Phallomycetidae, Basidiomycota). Mycol Research 112:448-462

Hristozkova M, Geneva M, Stancheva I, Boychinova M 2016. Contribution of arbuscular mycorrhizal fungi in attenuation of heavy metal impact on Calendula officinalis deveopment. Aplied Soil Ecology 101:57-63

Hu J et mult. 2012 Plant peroxisomes: Biogenesis and function. Review. Plant Cell 24:2279-2303

Hynson NA, Bruns TD 2009. Evidence of a myco-heterotrophi in the plant family Ericaceae that lacks mycorrhoizal specificity. Proc Royal Soc B 276:4053-4059

Hynson NA, Preiss K, Gebauer G 2009. Is it better to give than to receive? A stable isotope perspective on orchid-fungal carbon transport in the green orchid species Goodyera repens and Goodyera oblongifolia. New Phytol 182: -11

Hynson NA, Preiss K, Gebauer G, Bruns T 2009b. Isotopic evidence of full and partial myco-heterotrophy in the plant tribe Pyroleae (Ericaceae). New Phytol 182:719-726

Hynson NA, Bruns TD. 2010. Fungal hosts for mycoheterotrophic plants: a nonexclusive, but highly selective club. New Phytol 185:598–601

Hynson NA, Weiß M, Preiss K, Gebauer G, Treseder K 2013. Fungal host specificity is not a bottleneck for the germination of Pyroleae species (Ericaceae) in a bavarian forest. Mol Ecol 22:1473-1481

I

Imhof S 2001. Subterranean structures and mycotrophy of the achlorophyllous Dictyostega orobanchoides (Hook.) Miers (Burmanniaceae). Rev Biol Trop 49:239–247

Imhof S 2007. Specialized mycorrhizal colonization pattern in achlorophyllous Epirixanthes spp. (Polygalaceae). Plant Biol 9:786–792

Ingham ER, Massicotte HB 1994. Protozoan communities around conifer roots colonized by ectomycorrhizal fungi. Mycorrhiza 5:53-61

Inselsbacher E, Näsholm TT 2012. The below-ground perspective of forest plants: soil provides mainly organic nitrogen for plants and mycorrhizal fungi. New Phytol 195:329–334

Ishida TA, Nara K, Hogetsu T 2007. Host effects on ectomycorrhizal fungal communities: insight from eight host species in mixed conifer–broadleaf forests. New Phytol 174:430 –440

J

Jacquemyn H, Merckx V, Brys R, Tyteca D, Cammue B, Honnay O, Lievens B 2011. Analysis of network architecture reveals phylogenetic constraints on mycorrhizal specificity in the genus Orchis (Orchidaceae). New Phytol 192:518-528

Jacquemyn H, Brys R, Waud M, Busschaert P, Lievens B 2015. Mycorrhizal networks and coexistence in species-rich orchid communities. New Phytol 206:1127-1134

Jakobsen I 1995. Transport of phosphorus and carbon in VA mycorrhizas. In: Varma A, Hock B (eds) Mycorrhiza. Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, pp 297-324

James TY et mult. 2006. Reconstructing the early evolution of fungi using a six-gene phylogeny. Nature 443:818-822

Jansa J, Smith FA, Smith SE 2008. Are there benefits of simultaneous root colonization by different arbuscular mycorrhizal fungi? New Phytot 177:779–789

Janse JM 1897. Les endophytes radicaux de quelques plantes Javanaise. Annales du Jardin Botanique de Buitenzorg 14 :53-212

Jansen L, Demeulenaere M, Beeckmann T 2013. Lateral Root development. In: Amram Eshel and Tom Beeckman (eds) Plant Roots – The Hidden Half, 4th edition, Taylor and Francis Group, LLC, pp 6.1-13

Jany JL, Garbaye J, Martin F 2002. Cenococcum geophilum populations show a high degree of genetic diversity in beech forests. New Phytol 154:651-659

Jargeat P, Cosseau C, Ola’h B, Jauneau A, Bonfante P 2004. Isolation, free-living capacities, and genome structure of “Candidatus Glomeribacter gigasporarum”, the endocellular bacterium of the mycorrhizal fungus Gigaspora margarita. J Bacteriol 186:6876-6884

Javelle A, Morel M, Rodríguez-Pastrana BR, Botton B, André B, Marini AM, Brun A, Chalot M 2003. Molecular characterization, function and regulation of ammonium transporters (Amt) and ammonium-metabolizing enzymes (GS, NADP-GDH) in the ectomycorrhizal fungus Hebeloma cylindrosporum. Molecular Microbiol 47:411–430

Javot H, Pumplin N, Harrison NJ 2007. Phosphate in the arbuscular mycorrhizal symbiosis: transport properties and regulatory roles. Plant, Cell and Environment 30:310–322 (review)

Johnson CN 1996. Interactions between mammals and ectomycorrhizal fungi. Review. Tree 1:503-507

Johnson D, Krsek M, Wellington MH, Stott AW, Cole L, Bardgett RD, Read DJ, Leake JR 2005. Soil invertebrates disrupt carbon flow through fungal networks. Science 309:1047

Johnson D, Martin F, Cairney JW, Anderson IC 2012. The importance of individuals: intraspecific diversity of mycorrhizal plants and fungi in ecosystems. Tansley Review. New Phytol 194:614-628

Johnson D, Gilbert L 2015. Interplant signalling through hyphal networks. New Phytol 205:1448-1453

Jin HP, Pfeffer E, Douds DD, Piotrowski E, Lammers PJ, Shachar-Hill Y 2005. The uptake, metabolism, transport and transfer of nitrogen in an arbuscular mycorrhizal symbiosis. New Phytol 168:687–696

Joner EJ, Briones R, Leyval C 2000a. Metal-binding capacity of arbuscular mycorrhizal mycelium. Plant and Soil 226:227-234

Jongmans AG et mult. 1997. Rock-eating fungi. Nature 389:682-683

Jordano P, Bascompte J, Olesen JM 2003. Invariant properties in coevolution networks of plant-animal interactions. Ecol Letters 6:69-81

Jourand P, Hannibal L, Majorel C, Mengant S, Ducousso M, Lebrun M 2014. Ectomycorrhizal Pisolithus albus inoculation of Acacia spirorbis and Eucalyptus globulus grown in ultramafic topsoil enhances plant growth and mineral nutrtion while limits metal uptake. J Plant Physiol 15:164-172

Jung SC, Martinez-Medina, Lopez-Raez JA, Pozo MJ 2007. Mycorriza-induced resistance and priming of plant defenses. J Chem Ecol 38:651-664

K

Kapulnik Y, Koltai H 2014. Striolactone involvement in root development, response to abiotic stress, and interaction with the biotic environment. Plant Physiology 166:560-569

Karandashov V, Nagy R, Wegmüller S, Amrhein N, Bucher M 2004. Evolutionary conservation of a phosphate transporter in the arbuscular mycorrhizal symbiosis. PNAS 101:6285-6290

Kennedy AH, Taylor DL, Watson LE 2011a. Mycorrhizal specificity in the fully mycoheterotrophic Hexalectris Raf. (Orchidaceae: Epodendroideae). Molecular Ecology 20:1303-1316

Kennedy PG, Garibay-Orijel R, Higgins Logan M, Angeles-Arguiz R 2011. Ectomycorrhizal fungi in Mexican Alnus forests support the host co-migration hypothesis and continental-scale patterns in phylogeography. Mycorrhiza 21:559–568

Kennedy PG, Smith DP, Horton TR, Molina RJ 2012. Arbutus menziesii (Ericaceae) facilitates regeneration dynamics in mixed evergreen forests by promoting mycorrhizal fungal diversity and host connectivity. Am J Bot 99:1691-701

Kenrick P, Wellman C, Schneider H, Edgecombe GD 2012. A timeline for terrestrialization: consequences for the carbon cycle in the Palaeozoic. Phil Trans R Soc B 367:519-536

Kernaghan G, Patriquin G 2015. Diversity and host preference of fungi co-inhabiting Cenococcum mycorrhizae. Fungal Ecol 17:84-95

Kershaw MJ, Talbot NJ 1998. Hydrophobins and repellants: proteins with fundamental roles in fungal morphogenesis. Fungal Genetics and Biology 23:18-33

Keymer et mult. 2017. Lipid transfer from plants to arbuscular mycorrhiz fungi. eLife 6:e29107

Kiers ET et mult. 2011. Reciprocal rewards stabilize cooperation in the mycorrhizal symbiosis. Science 333 (6044):880-882

Kikuchi Y, Hijikata N, Ohtomo R, Handa Y, Kawaguchi M, Saito K, Masuta C, Ezawa T 2016. Aquaporin-mediated long-distance polyphosphate translocation directed towards the host in arbuscular mycorrhizal symbiosis: application of virus-induced gene silencing. New Phytol 211:1202–1208

Kleber M, Eusterhues K, Keiluweit M, Mikutta C, Mikutta R, Nico PS 2015. Mineral–organic associations: formation, properties, and relevance in soil environments. Advances in Agronomy 130:1–140

Klingner A, Hundeshagen B, Kernebeck H, Bothe H 1995. Localization of the yellow pigment formed in roots of gramineous plants colonized by arbuscular fungi. Protoplasma 185:50-57

Klionsky DJ, Herman PK, Emr SD 1990. The Fungal Vacuole: Composition, Function, and Biogenesis. Microbiol Rev 54:266-292

Klironomos JN, McCune J, Hart M, Neville J 2000. The influence of arbuscular mycorrhizae on the relationship between plant diversity and productivity. Ecology letters 3:137-141

Kloppholz S, Kuhn H, Requena N 2011. A secreted fungal effector of Glomus intraradices promotes symbiotic biotrophy. Current Biology 14:1204-1209

Knoke et mult. 2014. Afforestation or intense pasturing improve the ecological and economic value of abandoned tropical farmlands. Nature Communications. DOI:10.1038/ncomms6612

Koegel S,Brule D, Wiemken A, Boller T, Courty PE 2015. The effect of different nitrogen sources on the symbiotic interaction between Sorghum bicolor and Glomus intraradices: expression of plant and fungal genes involved in nitrogen assimilation. Soil Biol Biochem 86:156-163

Kohler A et mult. 2015. Convergent losses of decay mechanisms and rapid turnover of symbiosis genes in mycorrhizal mutualism. Nature Genetics 47:410-415

Koide RT, Lu X 1992. Mycorrhizal infection effects offspring growth and reproduction. Oecologia 90:218-226

Koide RT, Kabir Z 2000. Extraradical hyphae of the mycorrhizal fungus Glomus intraradices can hydrolyse organic phosphate. New Phytol 148:511–517

Koide RT, Mosse B 2004. A history of research on arbuscular mycorrhiza. Mycorrhiza 14:145–163

Koltai H 2013. Role of strigolactones in root development and communication. In: Amram Eshel and Tom Beeckman (eds) Plant Roots – The Hidden Half, 4th edition, Taylor and Francis Group, LLC, pp. 18-1 – 18-12

Koricheva J, Gange AC, Jones T 2009. Effects of mycorrhizal fungi on insect herbivores: a meta-analysis. Ecology 90:2088-2097

Kottke I, Agerer R 1983. Untersuchungen zur Bedeutung der Mykorrhiza in älteren Laub- und Nadelwaldbeständen des Südwestdeutschen Keuperberglandes. Mitt. Verein Forstl. Standortskunde Forstpflanzenzüchtung. 30:30-39

Kottke I, Rapp Ch, Oberwinkler F 1986. Zur Anatomie gesunder und "kranker" Feinstwurzeln von Fichten: Meristem und Differenzierungen in Wurzelspitzen und Mykorrhizen. Eur J For Path 16:159-171

Kottke I, Oberwinkler F 1986. Mycorrhiza of forest trees - structure and function. Trees 1:1-24

Kottke I, Guttenberger M, Hampp R, Oberwinkler F 1987. An in vitro method for establishing mycorrhizae on coniferous tree seedlings. Trees 1:191-194

Kottke I, Oberwinkler F 1987. Cellular structure and function of the Hartig net: coenocytic and transfer cell-like organization. Nordic J Bot 7:85-95

Kottke I, Oberwinkler F 1989. Amplification of root-fungus-interface by Hartig net architecture. In: Dreyer E. et al. (eds.) Forest Tree Physiology, Int. Symp. Nancy 1988, Ann. Sci. For. 46 suppl.:737s-740s

Kottke I, Oberwinkler F 1990. Comparative investigations on the differentiation of the endodermis and the development of the Hartig net in mycorrhizae of Picea abies and Larix decidua. Trees 4: 41-48

Kottke I, Weber R, Ritter T, Oberwinkler F 1993. Vitality of mycorrhizas and health status of trees on diverse forest stands in West Germany. in: Hüttl RF, Mueller-Dombois D (eds.) Forest Decline in the Atlantic and Pacific Region. Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, pp. 189-201

Kottke I, Martin F 1994. Demonstration of aluminium in polyphosphate of Laccaria amethystea (Bolt. ex Hooker) Murr. by means of electron energy loss spectroscopy. J Microscopy 174:225-232

Kottke I, Wöllmer H 1995. Beobachtungen zur Mykorrhiza- und Feinstwurzeldentwicklung sowie zur Aktivität von Bodentieren am Standort Schöllkopf unter Einbeziehung der Rhizoskopie. In: L. Bittlingmaier, W. Reinhardt, D. Siefermann-Harms; Hrsg. Waldschäden im Schwarzwald. ecomed verlagsgesellschaft, Landsberg, S. 141-148

Kottke I, Münzenberger B, Oberwinkler F 1996. Structural approach to function in ectomycorrhizas. In: H. Rennenberg, W. Eschrich, H. Ziegler eds. Trees - Contribution to Modern Tree Physiology. SPB Academic Publ. The Hague, pp 357-376

Kottke I 1997. Fungal adhesion pad formation and penetration of root cuticle in early stage Picea abies-Laccaria amethystea mycorrhizas. Protoplasma 196: 55-64

Kottke I, Hönig K 1998. Improvement of maintenance and autochthones mycorrhization of beech (Fagus sylvatica L.) and oak (Quercus robur L.) plantlets by premycorrhization with Paxillus involutus (Batsch) Fr. in: Misra A (ed) Problems of Wasteland Development and Role of Microbes. AMIFM Publications, Bhubaneswar, pp. 187-218

Kottke I, Qian XM, Pritsch K, Haug I, Oberwinkler F 1998. Xerocomus badius - Picea abies an ectomycorrhiza of high activity and element storage capacity in acidic soil. Mycorrhiza 7:267-275

Kottke I 1999. Das Einmaleins des Miteinander: Pilz-Wurzel-Symbiosen. In: Gamer-Wallert I, Lorenz S (Hrsg.) Der Schönbuch. Mensch und Wald in Geschichte und Gegenwart. Attempto Verlag, Tübingen, S.142-152

Kottke I 2002. Mycorrhizae - Rhizosphere determinants of plant communities. In: Waisel Y, Eshel A, Kafkafi U eds. Plant Roots. The Hidden Half. 3rd ed. Marcel Dekker, Inc., New York, Basel, pp.919-932

Kottke I, Beiter A, Weiss M, Haug I, Oberwinkler F, Nebel M 2003. Heterobasidiomycetes form symbiotic associations with hepatics: Jungermanniales have sebacinoid mycobionts while Aneura pinguis (Metzgeriales) is associated with a Tulasnella species. Mycol Res 107:957-968

Kottke I 2004 The surface of ectomycorrhizal roots and the interaction with ectomycorrhizal fungi. In: Varma A, Abbott L, Werner D, Hampp R (eds.) Plant surface microbiology. Springer Berlin ect. pp. 211-226

Kottke I, Beck A, Oberwinkler F, Homeier J, Neill D 2004. Arbuscular endomycorrhizas are dominant in the organic soil of a neotropical montane cloud forest. J Trop Ecol 20:125-129

Kottke I, Beck A, Haug I, Setaro S, Jeske V, Suárez JP, Pazmiño L, Preußing M, Nebel M, Oberwinkler F 2008. Mycorrhizal state and new and special features of mycorrhizae of trees, ericads, orchids, ferns and liverworts. In: Beck E, Bendix J, Kottke I, Makeschin F, Mosandl R (eds.) Gradients in a Tropical Mountain Ecosystem of Ecuador. Series Ecological Studies 198, Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, pp.137-148, ISBN 978-3-540-73525-0

Kottke I, Suárez JP 2009. Mutualistic, root-inhabiting fungi of orchids – identification and functional types. In: AM Pridgeon and JP Suárez (eds) Proceedings of the Second Scientific Conference on Andean Orchids. Universidad Técnica Particular de Loja, Loja, Ecuador, pp 84-99, ISBN 978-9942-00-502-1

Kottke I, Suárez JP, Herrera P, Cruz D, Bauer R, Haug I, Garnica S 2010. Atractiellomycetes belonging to the ‘rust’ lineage (Pucciniomycotina) form mycorrhizae with terrestrial and epiphytic Neotropical orchids. Proc R Soc B 277:1289-1296

Kottke I, Setaro S, Haug I, Herrera P, Cruz D, Fries A, Gawlik J, Homeier J, Werner FA, Gerique A, Suárez JP 2013. Mycorrhiza networks promote biodiversity and stabilize the tropical mountain rain forest ecosystem: Perspectives for understanding complex communities. In: Bendix J, Beck E, Bräuning A, Makeschin F, Mosandl R, Scheu S, Wilcke W (eds.), Ecosystem Services, Biodiversity and Environmental Change in a Tropical Mountain Ecosystem of South Ecuador, Ecological Studies 221, © Springer-Verlag Berlin Heidelberg, pp 187-203

Kottke I, Kovács GM 2013. Mycorrhizae – rhizosphere determinants of plant communities. What can we learn from the tropics? In: Amram Eshel and Tom Beeckman (eds) Plant Roots – The Hidden Half, 4th edition, Taylor and Francis Group, LLC, pp. 40-1 13

Kough JL, Gianinazzi-Pearson V, Gianinazzi S 1987. Depressed metabolic activity of vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi after fungicide application. New Phytol 106:707-715

Kovács GM, Szigetvári C 2002. Mycorrhizae and other root-associated fungal structures of the plants of a sandy grassland on the Great Hungarian Plain. Phyton 42:211-223

Kovács GM, Balázs T, Pénez Z 2007. Molecular study of arbuscular fungi colonizing the sporophyte of eusporangiate rattlesnake fern (Botrychium virginiatum, Ophioglossaceae). Mycorrhiza 17:597-605

Kowal J, Pressel S, Duckett JG, Bidartondo MI, Field KJ 2018. From rhizoids to roots? Experimental evidence of mutualism between liverworts and ascomycete fungi. Annals of Botany doi: 10.1093/aob/mex126; online unter www.academic.oup.com/aob

Krause C, Garnica S, Bauer R, Nebel M 2011. Aneuraceae (Metzgeriales) and tulasnelloid fungi (Basidiomycota) – a model for early steps in fungal symbiosis. Fungal Biology 115:839-851

Kretzer AM, Luoma DL, Molina R, Spatafora JW 2003. Taxonomy of the Rhizopogon vinicolor species complex based on analysis of ITS sequences and microsatellite loci. Mycologia 95:480-487

Krings M, Taylor TN, Hass H, Kerp H, Dotzler N, Hermsen EJ 2007. Fungal endophytes in a 400-million yr-old land plant: infection pathways, spatial distribution, and host responses. New Phytol 175:648–657

Kron KA, Luteyn JL 2005. Origins and biogeographic patterns in Ericaceae: new insights from recent phylogenetic analyses. In: Fries I, Balslev H (eds.) Plant diversity and complexity patterns: Local, regional and global dimensions. Biol Skr 55:479-500

Krpata D, Mühlmann O, Kuhnert R, Ladurner H, Göbl F, Peintner U 2007. High diversity of ectomycorrhizal fungi associated with Arctostaphylos uva-ursi in subalpine and alpine zones: Potential inoculum for afforestation. Forest Ecology and Management 250:167–175

Krüger M, Krüger C, Walker C, Stockinger H, Schüßler A 2012. Phylogenetic reference data for systematics and phylotaxonomy of arbuscular mycorrhizal fungi from phylum to species level. New Phytol 193:970-984

Kühdorf K, Münzenberger B, Begerow D, Gómez-Laurito J, Hüttl RF 2015. Leotia cf. lubrica forms arbutoid mycorrhiza with Comarostaphylis arbutoides (Ericaceae). Mycorrhiza 25:109-120

Kuga Y, Saito K, Nayuki K, Perterson RL, Saito M 2008. Ultrastructure of rapidly frozen and freeze-substituted germ tubes of an arbuscular mycorrhizal fungus and localization of polyphosphate. New Phytol 178:189-200

Kuga Y, Sakamoto N, Yurimoto H 2014. Stable isotope cellular imaging reveals that both live and degenerating fungal pelotons transfer carbon and nitrogen to orchid protocorms. New Phytol 202:594-605

L

Laessoe T, Hansen K 2007. Truffle trouble: what happened to the Tuberales? Mycol Res 111:1078-1099

Lallemand F, Gaudeul M, Lambourdière J, Matsuda Y, Hashimoto Y, Selosse M-A 2016. The elusive predisposition to mycoheterotrophy in Ericaceae. New Phytol 212:314-319

Lambais MR, Mehdy MC 1995. Differential expression of defense-related genes in arbuscular mycorrhiza. Can J Bot 73(Suppl 1) S533-S540

Lanfranco L, Delpero M, Bonfante P 1999. Intrasporal variability of ribosomal sequences in the endomycorrhizal fungus Gigaspora margarita. Molecular Ecology 8: 37-45

Larsson E, Larsson K-H 2003. Phylogenetic relationships of russuloid basidiomycetes with emphasis on aphyllophoralean taxa. Mycologia 95:1037-1065

Lastovetsky et mult. 2016. Lipid metabolic changes in an early divergent fungus govern the establishment of a mutualistic symbiosis with endobacteria.

Látalová K, Baláz M 2010. Carbon nutrition of mature green orchid Serapias strictiflora and its mycorrhizal fungus Epulorhiza sp. Biologia Plantarum 54:97-104

Lauressergues D et mult. 2012. The microRNA miR171h modulates arbuscular mycorrhizal colonization of Medicago truncatula by targeting NSP2. The Plant Journal 72:512-522

Leake JR 1990. The biology of myco-heterotrophic (‘saprophytic’) plants. Tansley Review No. 69, New Phytol 127:171-216

Leake JR, Shaw G, Read DJ 1990. The biology of mycorrhiza in the Ericaceae. XVI. Mycorrhiza and iron uptake in Calluna vulgaris (L.) Hull in the presence of two calcium salts. New Phytol 114:651-657

Leake JR, Read DJ 1997. Mycorrhizal fungi in terrestrial habitats. In: D. Wicklow& B. Söderström (eds.) The Mycota IV. Environmental and Microbial Relationships. Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, pp. 281-301

Leake JR, Donnelly DP, Saunders EM, Boddy L, Read DJ 2001. Rates and quantities of carbon flux to ectomycorrhizal mycelium following ¹⁴C pulse labeling of Pinus sylvestris seedlings: effects of litter patches and interaction with a wood-decomposer fungus. Tree Physiol 21:71-82

Leake JR 2005. Plants parasitic on fungi: unearthing the fungi in myco-heterotrophs and debunking the ‘saprophytic’ plant myth. Mycologist 19:113-123

Leake JR, Cameron DD, Beerling DJ 2008. Fungal fidelity in the mycoheterotroph-to-autotroph life cycle of Lycopodiaceae: a case of parental nurture? New Phytol 177:572-576

Leake JR, Cameron DD 2010. Physiological ecology of mycohetrotrophy. New Phytol 185:601-605

Lehnert, M, Kottke I, Setaro S, Pazmiño L, Lozano P, Kessler M 2009. Mycorrhizal infections in ferns from southern Ecuador. American Fern J 99:292–306

Lei J, Bécard G, Catford JG, Piché Y 1991. Root factors stimulate 32P uptake and plasmalemma ATPase activity in vesicular-arbuscular mycorrhizal fungus, Gigaspora margarita. New Phytol 118:289-294

Lekberg Y, Vasar M, Bullington LS, Sepp SK, Antunes PM, Bunn R, Larkin B, Opik M 2018. More bang for the buck? New Phytol Letter 2018

Lemoine MC, Golotte A, Gianinazzi-Pearson V 1995. Localization of β(1-3) Glucan in walls of the endomycorrhizal fungi Glomus mosseae (Nicol. & Gerd.) Gerd. & Trappe and Acaulospora laevis Gerd & Trappe during colonization of host roots. New Phytol 129:97-105

Lenton TM, Daines SJ 2017. Matworld - the biochemical effects of early life on land. Tansley insight. New Phytol 215:531-537

Lendzemo VW, Kuyper TW, Matusova R, Bouwmeester HJ, Ast AV 2007. Colonization by arbuscular mycorrhizal fungi of Sorghum leads to reduced germination and subsequent attachment and emergence of Striga hermonthica. Plant Sign Behav 2:58-62

LePage BA, Currah RS, Stockey RA, Rothwell GW 1997. Fossil ectomycorhizae from the middle Eocene. Am J Bot 84:410-412

Le Quéré A, Wright DP, Söderström B, Tunlid A, Johansson T 2005. Global patterns of gene regulation associated with the development of ectomycorrhiza between birch (Betula pendula Roth) and Paxillus involutus (Batsch) Fr. Mol Plant Microbe Interact 18:659-673

Lerat S, Lapointe L, Gutjahr S, Piché Y, Vierheilig H 2003. Carbon partitioning in a split-root system of arbuscular mycorrhizal plants is fungal and plant dependent. New Phytol 157:589-595

Lerat S, Lapointe L, Piché Y, Vierheilig H 2003. Variable carbon-sink strength of different Glomus mosseae strains colonizing barley roots. Can J Bot 81:886-889

Lew R 2011. How does a hypha grow? The biophysics of pressurized growth in fungi. Nature Rev Microbiol 9:509-518

Li Xiao-Lin, George E, Marschner H 1991. Extension of the phosphorus depletion zone in VA-mycorrhizal white clover in a calcareous soil. Plant and Soil 136:41-48

Ligrone R 1988. Ultrastructure of a fungal endophyte in Phaeoceros laevis (L.) Prosk. (Anthocerophyta). Bot Gaz 149:92-100

Ligrone R, Lopes C 1989. Cytology and development of a mycorrhiza-like infection in the gametophyte of Conocephalum conicum (L.) Dum. (Marchantiales, Hepatophyta). New Phytol 111:423-433

Ligrone R, Pocock K, Duckett JD 1993. A comparative ultrastructural study of endophytic basidiomycetes in the parasitic achlorophyllous hepatic Cryptothallus mirabilis and the closely allied photosynthetic species Aneura pinguis (Metzgeriales). Can J Bot 71:666-679

Ligrone R, Carafa A, Lumini E, Bianciotto V, Bonfante P, Ducket JG. 2007. Glomerocotean associations in liverworts: a molecular, cellular, and taxonomic analysis. Am J Bot 94:1756-1777

Lilleskov EA, Hobbie EA, Fahey TJ 2002. Ectomycorrhizal fungal taxa differing in response to nitrogen deposition also differ in pure culture organic nitrogen use and natural abundance of nitrogen isotopes. New Phytol 154:219–231

Lilleskov EA, Bruns TD 2005. Spore dispersal of a resupinate ectomycorrhizal fungus, Tomentella subliliacina, via soil food webs. Mycologia 97: 762-769

Lin K et mult. 2014. Single nucleus genome sequencing reveals high similarity among nuclei of an endomycorrhizal fungus. PLoS 10 (1): e1004078

Lindahl B, Stenlid J, Olsson S, Finaly R 1999. Translocation of ³²P between interacting mycelia of a wood-decomposing fungus and ectomycorrhizal fungi in microcosm systems. New Phytol 144:183-193

Lindahl BD, Ihrmark K, Boberg J, Trumbore SE, Högberg P, Stenlid J, Finlay FD 2007. Spatial separation of litter decomposition and mycorrhizal nitrogen uptake in a boreal forest. New Phytol 173:611–620

Lindahl BD, Tunlid A 2015. Ectomycorrhizal fungi – potential organic matter decomposers, yet not saprotrophs. New Phytol 205:1443–1447

Liu H, Trieu AT, Baylock LA, Harrison MJ 1998. Cloning and characterization of two phosphate transporters from Medicago truncatula roots: regulation in response to phosphate and colonization by arbuscular mycorrhizal (AM) fungi. MPMI 11:14-22

LoBuglio KF, Berbee M, Taylor JW 1996. Phylogenetic origins of the asexual mycorrhizal symbiont Cenococcum geophilum Fr. and other mycorrhizal fungi among the Ascomycetes. Molec Phylogeny Evol 6:287-294

López-Pedrosa A, González-Guerrero M, Valderas A, Azcón-Aguilar C, Ferrol N 2006. GintAMT1 encodes a functional high-affinity ammonium transporter that is expressed in the extraradical mycelium of Glomus intraradices. Fungal Genetics and Biology 43:102–110

López-Ráez J et mult. 2018. Tomato strigolactones are derived from carotenoids and their biosynthesis is promoted by phosphate starvation. New Phytol 178:863-874

Lloret PG, Casero PJ 2002. Lateral root initiation. In: Waisel Y, Eshel A, Kafkafi U (eds.) Plant Roots: The Hidden Half. 3rd ed. New York Marcel Dekker, Inc, pp 127-155

Lücking R, Huhndorf S, Pfister DH, Plata ER, Lumbsch HT 2009. Fungi evolved right on track. Mycologia 101:810–822

Luginbuehl et mult. 2017. Fatty acids in arbuscular mycorrhizal fungi are synthesized by the host plant. Science 10:1126/science.aan0081

Lumini E, Bianciotto V, Jargeat P, Novero M, Salvioli A, Faccio A, Bécard G, Bonfante P 2007. Presymbiotic growth and sporal morphology are affected in the arbuscular mycorrhizal fungus Gigaspora margarita cured of its endobacterium. Cellular Microbiol 9:1716-1729

Lutzoni F, Pagel M, Reeb V 2001. Major fungal lineages are derived from lichen symbiotic ancestors. Nature 411:937-940

M

MacDonald RM, Chandler M, Mosse B 1982. The occurrence of bacterium-like organelles in vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytol 90:659-663

Maherali H, Klironomos JN 2007. Influence of phylogeny on fungal community assembly and ecosystem functioning. Science 316:1746-1748

Maillet F et mult. 2011. Fungal lipochitooligosaccharide symbiotic signals in arbuscular mycorrhiza. Nature 469:58-64

Mangan SA, Adler GH 2000. Consumption of arbuscular mycorrhizal fungi by terrestrial and arboreal small mammals in a Panamanian cloud forest. J Mammology 81:563-570

Margulis L, Fester R ed. 1991. Symbiosis as a Source of Evolutionary Innovation. The MIT Press, Cambridge, London

Markmann K, Parniske M 2009. Evolution of root endosymbiosis with bacteria: how novel are nodules? Trends in Plant Science 14:77-87

Marschner H 1995. Mineral Nutrition of Higher Plants, Academic Press, London, San Diego, New York, 2nd ed., ISBN 0-12-473543-6

An improved ergosterol assay to estimate fungal biomass in ectomycorrhizas. Mycol Res 94:1059-1064

Martin F, Rubini P, Côte R, Kottke I 1994. Aluminium polyphosphate complexes in the mycorrhizal basidiomycete Laccaria bicolor: a 27Al NMR study. Planta 194:241-246

Martin F, Laurent P, de Carvalho D, Voiblet C, Balestrini R, Bonfante P, Tagu D 1999. Cell wall proteins of the ectomycorrhizal basidiomycete Pisolithus tinctorius: identification, function, and expression in symbiosis. Fungal Gen. Biol. 27: 161-174

Martin F, Diez J, Dell B, Delaruelle C 2002. Phylogeography of the ectomycorrhizal Pisolithus species as inferred from nuclear ribosomal DNA ITS sequences. New Phytol 153:345–357

Martin et mult. 2008. The genome of Laccaria bicolor provides insights into mycorrhizal symbiosis. Nature 452:88-91

Martin et mult. 2010. Périgord black truffle genome uncovers evolutionary origins and mechanisms of symbiosis. Nature 464:1033-1038

Martino et mult. 2018. Comparative genomics and transcriptomics depict ericoid mycorrhizal fungi as versatile saprotrophs and plant mutualists. New Phytol 217:1213-1229

Martos F et mult. 2009. Independent recruitment of saprophytic fungi as mycorrhizal partners by tropical achlorophyllous orchids. New Phytol 184:668-681

Martos F, Munoz F, Pailler T, Kottke I, Gonneau C, Selosse M-A 2012. The role of epiphytism in architecture and evolutionary constraint within mycorrhizal networks of tropical orchids. Molecular Ecology 21:5098-5109

Maser C, Trappe JM, Nussbaum RA 1978. Fungal–small mammal interrelationships with emphasis on Oregon coniferous forests. Ecology 59:799–809

Massicotte HB, Molina R, Luoma DL, Smith J 1994. Biology of the ectomycorrhizal genus Rhizopogon. II. Patterns of host-fungus specificity following spore inoculation of diverse hosts grown in monoculture and dual culture. New Phytol 126:677-690

Massicotte HB, Melville LH, Peterson RL 1998. Anatomical aspects of field ectomycorrhizas on Polygonum viviparum (Polygonaceae) and Kobresia bellardii (Cyperaceae). Mycorrhiza 7:287-292

Massicotte HB, Melville LH, Tackaberry LE, Peterson RL 2008. A comparative study of mycorrhizas in several genera of Pyroleae (Ericaceae) from western Canada. Botany 86:610–622

Matheny et mult. 2006. Major clades of Agaricales: a multilocus phylogenetic overview Mycologia 98:982–995

Matsuda Y, Shimizu S, Mori M, Ito S-I, Selosse M-A 2012. Seasonal and environmental changes of mycorrhizal associations and heterotrophy levels in mixotrophic Pyrola japonica (Ericaceae) growing under different light environments. Am J Bot 99:1177–1188

McCormick MK, Jacquemyn H 2014. What constrains the distribution of orchid populations? New Phytol 202:392-400

McElhinney C, Mitchell DT 1993. Phosphatase activity of four ectomycorrhizal fungi found in a Sitka spruce-Japanese larch plantation in Ireland. Mycol Res 97:725-732

McGuire KL 2007. Common ectomycorrhizal networks may maintain monodominance in a tropical rain forest. Ecology 88:567-574

McGuire KL, Henkel TW, Granzow de la Cerda I, Villa G, Edmund F, Andrew C 2008. Dual mycorrhizal colonization of forest-dominating tropical trees and the mycorrhizal status of non-dominant tree and liana species. Mycorrhiza 18:217-222

McKendrick SL, Leake JR, Read DJ 2000. Symbiotic germination and development of myco-heterotrophic plants in nature: transfer of carbon from ectomycorrhizal Salix repens and Betula pendula to the orchid Corallorhiza trifida through shared hyphal connections. New Phytol 145:539-548

Maffia B, Nadkarni NM, Janos DP 1993. Vesicular-arbuscular mycorrhizae of epiphytic and terrestrial Piperaceae under field and greenhouse conditions. Mycorrhiza 4:5-9

Medan D, Perazzo RP, Devoto M, Burgos E, Zimmermann MG, Ceva H, Delbue AM 2007. Analysis and assembling of network structure in mutualistic systems. J Theoret Biol 246:510-521

Meding SM, Zasoski RJ 2008. Hyphal-mediated transfer of nitrate, arsenic, cesium, rubidium, and strontium between arbuscular mycorrhizal forbs and grasses from a California oak woodland. Soil Biology and Biochemistry 40:126-134

Melin E 1923. Experimentelle Untersuchungen über die Birken- und Espenmykorrhizen und ihre Pilzsymbionten. Svensk Botanisk Tidskrift 17:479-519

Mello MA, Marquitti FM, Guimarães jr. PR, Kalko EK, Jordano P, de Aguiar MA 2011. The missing part of seed dispersal networks: structure and robustness of bat-fruit interactions. PLOS ONE 6:e17395

Merckx V, Freudenstein JV 2010. Evolution of mycoheterotrophy in plants: a phylogenetic perspective. New Phytol 185:605–609

Merckx V, Stöckel M, Fleischmann A, Bruns TD, Gebauer G 2010. ¹⁵N and ¹³C natural abundance of two mycoheterotrophic and a putative partially mycoheterotrophic species associated with arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytol 188:590-596

Merckx V S ed. 2013. Mycoheterotrophy. The Biology of Plants Living on Fungi. Springer Science and Business Media, New York, 356 pp

Mexal J, Reid CP 1973. The growth of selected mycorrhizal fungi in response to induced water stress. Can J Bot 51:1579-1588

Meyer CJ, Peterson CA 2013. Structure and function of three suberized cell layers: Epidermis, Exodermis, and Endodermis. In: Amram Eshel and Tom Beeckman (eds) Plant Roots – The Hidden Half, 4th edition, Taylor and Francis Group, LLC, pp 5.1-20

Miller S, Larsson E, Larsson K-H, Verbeken A, Nuytinck J 2006. Perspectives in the new Russulales. Mycologia 98:960-970

Minerdi D, Fani R, Gallo R, Boarino A, Bonfante P 2001. Nitrogen fixation genes in an endosymbiotic Burkholderia strain. Applied Environmental Microbiol 67:725-732

Molina R 1981. Ectomycorrhizal specifity in the genus Alnus. Can J Bot 59:325-334

Molina R, Trappe JM 1982. Lack of mycorrhizal specificity by ericaceous hosts Arbutus menziesii and Arctostaphylos uva-ursi. New Phytol 90:495-509

Molina R, Massicotte H, Trappe J 1992. Specificity phenomena in mycorrhizal symbiosis: community - ecological consequences and practical implication. In Allen MJ (ed) Mycorrhizal functioning. An Integrative Plant-Fungal Process. Chapman & Hall New York, London, pp. 357-423

Molina R, Trappe JM 1994. Biology of the ectomycorrhizal genus Rhizopogon. I. Host associations, host-specificity and pure culture synthesis. New Phytol 126:653-675

Molvray M, Kores PJ, Chase MW 2000. Polyphyly of mycoheterotrophic orchids and functional influences on floral and molecular characters. In: KL Wilson and DA Morrison (eds) Monocots: Systematics and Evolution

Mondo SJ, Toomer KH, Morton JB, Lekberg Y, Pawlowska TE 2012. Evolutionary stability in a 400-million-year-old facultative mutualism. Evolution 66:2564-2576

Montero H, Choi J, Paszkowski U 2019. Arbuscular mycorrhizal phenotyping: the dos and don'ts. New Phytologist 221:1182-1186

Montesinos-Navarro A, Segarra-Moragues JG, Valiente-Banuet A, Verdú M 2012. The network structure of plant-arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytol 194:536-547

Moser G, Hertel D, Leuschner C 2007. Altitudinal change in LAI and stand leaf biomass in tropical montane forests: a transect study in Ecuador and a pan-tropical meta-amalysis. Ecosystems 10:924-935

Mosse B 1956. Fructifications of an Endogone species causing endotrophic mycorrhiza in fruit plants. Annals of Botany 20:349-362

Moyersoen B 1993. Ectomicorrizas y micorrrizas vesícolo –arbusculares en Caatinga Amazónica del Sur de Venezuela. Scientia Guaianae 3:1-81

Moyersoen B 2006. Pakaraimaea dipterocarpacea is ectomycorrhizal, indicating an ancient Gondwanaland origin for the ectomycorrhizal habit in Dipterocarpaceae. New Phytol 172:753-762

Müller WH, Stalpers JA, van Aelst AC, van der Krift TP, Boekhout T 1998. Field emission gun-scanning electron microscopy of septal pore caps of selected species in the Rhizoctonia s. l. complex. Mycologia 90:170-179

Müller T, Avolio M, Olivi M et mult. 2007. Nitrogen transport in the ectomycorrhizal association: The Hebeloma cylindrosporum-Pinus pinaster model. Phytochemistry 68:41-51

Münzenberger B, Metzler B, Kottke I, Oberwinkler F 1986. Morphologische und anatomische Charakterisierung der Mykorrhiza Lactarius deterrimus-Picea abies in vitro. Z Mycol 52:407-422

Münzenberger B, Heilemann J, Strack D, Kottke I, Oberwinkler F 1990. Phenolics of mycorrhizas and non-mycorrhizal roots of Norway spruce. Planta 182:142-148

Münzenberger B, Kottke I, Oberwinkler F 1992. Ultrastructural investigations of Arbutus unedo-Laccaria amethystea mycorrhizas sythesized in vitro. Trees 7:40-47

Münzenberger B, Kottke I, Oberwinkler F 1995. Reduction of phenolics in mycorrhizas of Larix decidua Mill. Tree Physiol 15:191-196

Munkvold L, Kjoller R, Vestberg M, Rosendahl S, Jakobsen I. 2004. High functional diversity within species of arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytol 164:357–364

Murray JD, Cousins DR, Jackson KJ, Liu C 2013. Signalling at the root surface: The role of cutin monomers in mycorrhization. Molecular Plant 6:1381-1383

N

Nadimi M, Stefani FO, Hijri M 2016. The large (134.9 kb) mitochondrial genome of the glomeromycete Funneliformis mosseae. Mycorrhiza 26:747-755

Nagendran S, Hallen-Adams HE, Paper JM, Aslam N, Walton JD 2009. Reduced genomic potential for secreted plant cell-wall-degrading enzymes in the ectomycorrhizal fungus Amanita bisporigera, based on the sectretome of Trichoderma reesei. Fungal Genetics Biol 46:427-435

Nagy LG, Kocsubé S, Csanádi Z, Kovács GM, Petkovits T, Vágvölgyi C, Papp T 2012. Re-mind the gaps! Insertion - deletion data reveal neglected phylogenetic potential of the nuclear ribosomal internal transcribed spacer (ITS) of fungi. PLOS ONE 7:e49794

Naito M, Morton JB, Pawlowska TE 2015. Minimal genomes of mycoplasma-related endobacteria are plastic and contain host-derived genes for sustained life within Gloeromycota. PNAS 112:7791-7796

Naumann M, Schüßler A, Bonfante P 2010. The obligate endobacteria of arbuscular mycorrhizal fungi are ancient heritable components related to the Mollicutes. ISME Journal 4:862-871.

Nebel M, Kreier HP, Preußing M, Weiß M, Kottke 2004. Symbiotic fungal associations of liverworts are the possible ancestors of mycorrhizae. In Agerer R, Piepenbring M, Blanz P (eds.) Frontiers in Basidiomycote Mycology, IHW-Verlag, Eching, pp 339-360

Nehls U, Kleber R, Wiese J, Hampp R 1999. Isolation and characterization of a general amino acid permease from the ectomycorrhizal fungus Amanita muscaria. New Phytol 144:343-349

Nehls U, Bock A, Einig W, Hampp R 2001. Excretion of two proteases by the ectomycorrhizal fungus Amanita muscaria. Plant Cell Environ 24:741–747

Nehls U, Göhringer F, Wittulsky S, Dietz S 2010. Fungal carbohydrate support in the ectomycorrhizal symbiosis: a review. Plant Biology 12:292-301

Newcomb W 1981 Fine structure of the root nodules of Dryas drummondii Richards (Rosaceae). Can J Bot 59:2500-2514

Newsham KK, Bridge PD 2010. Sebacinales are associates of the leafy liverwort Lophozia excisa in the southern maritime Antarctic. Mycorrhiza 20:307–313

Niederer M, W Pankow, Wiemken, A 1992. Seasonal changes of soluble carbohydrates in mycorrhizas of Norway spruce and changes induced by exposure to frost and desiccation. Eur J For Path 22:291-299

Niini SS, Raudaskoski M 1993. Response of ectomycorrhizal fungi to benomyl and nocadazole: growth inhibition and microtubule depolymerization. Mycorrhiza 3:83-91

Nilsson RH, Kristiansson E, Ryberg M, Hallenberg N, Larsson K-H 2008. Intraspecificity: Its variability in the kingdom fungi as expressed in the international sequence databases and its implications for molecular species identification. Evol Bioinf Online 4:193–201

Nobis A, Błaszkowski J, Zubek S 2015. Arbuscular mycorrhizal fungi associations of vascular plants confined to river valleys: towards understanding the river corridor plant distribution. J Plant Res 128:127–137

Noelle W 1910. Studien zur vergleichenden Anatomie und Morphologie der Koniferenwurzeln mit Rücksicht auf die Systematik. Bot Ztg 68:169-266

Nörr R, Kottke I, Blaschke M 2003. Das unterirdische Geheimnis von Steinpilz und Trüffel. Mykorrhiza im Waldbau. LWFaktuell, Magazin für Wald, Wissenschaft und Praxis. 41:26-28

Norris JR, Read DJ, Varma AK (eds.) 1991. Methods in Microbiology, Vol. 23, Techniques for the study of mycorrhiza, Academic Press, London, New York

North M, Trappe J, Franklin J 1997. Standing crop and animal consumption of fungal sporocarps in Pacific Northwest forests. Ecology 78:1543-1554

Nurfadilah S, Swarts ND, Dixon KW, Lambers H, Merritt DJ 2013. Variation in nutrient-acquisition patterns by mycorrhizal fungi of rare and common orchids explains diversification in a global biodiversity hotspot. Annals Botany 111:1233–1241

O

Obase K, Matsuda Y, Ito S 2013. Enkianthus campanulatus (Ericaceae) is commonly associated with arbuscular mycorrhizal fungi. Mycorrhiza 23:199-208

Oberwinkler F 1985. Anmerkungen zur Evolution und Systematik der Basidiomyceten. Botanische Jahrbücher für Systematik, Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 107:541-580

Oberwinkler F, Riess K, Bauer R, Selosse M-A, Weiß M, Garnica S, Zuccaro A 2013a. Enigmatic Sebacinales. Mycol Progress 12:1-27

Oberwinkler F, Riess K, Bauer R, Kirschner R, Garnica S 2013b. Taxonomic re-evaluation of the Ceratobasidium-Rhizoctonia complex and Rhizoctonia butinii, a new species attacking spruce. Mycol Progress 12:763-776

Oberwinkler F, Riess K, Bauer R, Garnica S 2014. Morphology and molecules: The Sebacinales, a case study. Mycol Progress 13:445-470

Oehl F, Sieverding E, Palenzuela J, Ineichen K, da Silva GA 2011. Advances in Glomeromycota taxonomy and classification. IMA Fungus 2:191-199

Ogura-Tsujita Y, Sakoda A, Ebihara A, Yukawa T, Imaichi R 2013. Arbuscular mycorrhiza formation in cordate gametophytes of two ferns, Angiopteris lygodiifolia and Osmunda japonica. J Plant Research 126: 41–50

Ohtomo R, Saito M 2005. Polyphosphate dynamics in mycorrhizal roots during colonization of an arbuscular mycorrhizal fungus. New Phytol 167:571–578

Okuyama T, Holland JN 2008. Network structural properties mediate the stability of mutualistic communities. Ecology Letters 11:208-216

Oldroyd GE 2013. Speak, friend, and enter: signalling systems that promote beneficial symbiotic associations in plants. Nature Reviews Microbiology 11:252-263

Op den Camp R, Streng A, De Mita S, Cao Q, Polone E, Liu W, Ammiraju JS, Kudrna D, Wing R, Untergasser A, Bisseling T, Geurts R 2011. LysM-type mycorrhizal receptor recruited for rhizobium symbiosis in nonlegume Parasponia. Science 331:909–912

Orchard et mult. 2017a. Fine endophytes (Glomus tenue) are related to Mucoromycotina, not Glomeromycota. New Phytol 213:481-486

Orchard et mult. 2017b. Fine root endophytes under scrutiny: a review of the literature on arbuscule-producing fungi recently suggested to belong to the Mucoromycotina. Mycorrhiza 27:619-638

P

Pacioni G 1991. Effects of Tuber metabolites on the rhizospheric environment. Mycol Res 95:1355-1358

Paduano C, Rodda M, Ercole E, Girlanda M, Perotto S 2011. Pectin localization in the Mediterranean orchid Limodorum abortivum reveals modulation of the plant interface in response to different mycorrhizal fungi. Mycorrhiza 21:97-104

Pais MS, Barroso J 1983. Localization of polyphenoloxidases during the establishment of Ophrys lutea endomycorrhizas. New Phytol 95:219-222

Parniske M 2008. Arbuscular mycorrhiza: the mother of plant root endosymbioses. Nature Reviews Microbiology 6: 763-775.

Parrent JL, James TJ, Vasaitis R, Taylor AF 2009. Friend or foe? Evolutionary history of glycoside hydrolase family 32 genes encoding for sucrolytic activity in fungi and its implications for plant-fungal symbioses BMC Evolutionary Biology 9:148

Pawlowska TE 2005. Genetic processes in arbuscular mycorrhizal fungi. Minireview. FEMS Microbiology Letters 251:185-192

Pawlowski K, Sprent JI 2008. Comparison between actinorhizal and legume symbiosis. In. Pawlowski K & WE Newton (eds.) Nitrogen-fixing Actinorhizal Symbioses, Springer, Dortrecht, pp 261-288

Pawlowski K, Demchenko KN 2012. The diversity of actinorhizal symbiosis. Protoplasma 249:967-979

Pearson V; Read DJ 1973. The biology of mycorrhiza in the Ericaceae. I. The isolation of the endophyte and synthesis of mycorrhizas in aseptic culture. New Phytol 72:371-379

Peretto R, Perotto S, Faccio A, Bonfante P 1990. Cell surface in Calluna vulgaris L. hair roots. In situ localization of polysaccharide components. Protoplasma 155: 1-18

Peretto R, Bettini V, Bonfante P 1993. Evidence of two polygalacturonases produced by a mycorrhizal ericoid fungus during its saprophytic growth. FEMS Microbiol Letters 114:85-92

Pérez-Boada M, Ruiz-Duenas FJ, Pogni R, Basosi R, Choinowski T, Martinez MJ et al. 2005. Versatile peroxidase oxidation of high redox potential aromatic compounds: site-directed mutagenesis, spectroscopic and crystallographic investigation of three long-ranged electron transfer pathways. J Mol Biol 354:385–402

Perez-Moreno J, Read DJ 2000. Mobilization and transfer of nutrients from litter to tree seedlings via the vegetative mycelium of ectomycorrhizal plants. New Phytol 145:301-309

Perotto S, Peretto R, Faccio A, Schubert A, Varma A, Bonfante P 1995. Ericoid mycorrhizal fungi: cellular and molecular bases of their interactions with the host plant. Can J Bot 73 (Suppl. 1) S557-S568

Perotto S, Rodda M, Benetti A, Sillo F, Ercole E, Rodda M, Girlanda M 2014. Gene expression in mycorrhizal orchid protocorms suggests a friendly plant-fungus relationship. Planta 239:1337-1349

Perry DA, Margolis H, Choquette C, Molina R, Trappe JM 1989. Ectomycorrhizal mediation of composition between coniferous tree species. New Phytol 112:501-511

Peter M, Ayer F, Egli S 2001. Nitrogen addition in a Norway spruce stand alterd macromycete sporocarp production and below-ground ectomycorrhizal species composition. New Phytol 149:311-325

Peter M, Kohler A, Ohm RA et mult. Ectomycorhrizal ecology is imprinted in the genome of the dominant symbiotic fungus Cenococcum geophilum. Nature Communications 7:12662

Peterson TA, Mueller WC, Englander C 1980. Anatomy and ultrastructure of a Rhododendron root-fungus association. Can J Bot 58:2421-2433

Peterson RL, Howarth MJ, Whittier DP 1981. Interactions between a fungal endophyte and gametophyte cells in Psilotum nudum. Can J Bot 59:711-720

Peterson RL, Massicotte HB, Melville LH 2004. Exploring structural definitions of mycorrhizas, with emphasis on nutrient-exchange interfaces. Can J Bot 82:1074-1088

Peyronel B 1923. Prime ricerche sulle micorize endotrofiche e sulla microflora radicicola normale delle fanerogame. Riv Biol 5:463-485

Pfeffer PE, Douds DD Jr, Becard G, Shachar-Hill Y 1999. Carbon uptake and the metabolism and transport of lipids in an arbuscular mycorrhiza. Plant Physiol 120:587–598

Phillips JM, Hayman DS 1970. Improved procedure for clearing roots and staining parasitic and vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi for rapid assessment of infection. Trans Br Mycol Soc 55:158-160

Phipps CJ, Taylor TN 1996. Mixed arbuscular mycorrhizae from the Triassic of Antartica. Mycologia 88:707-714

Pires ND, Dolan LD 2012. Morphological evolution in land plants: new designs with old genes. Phil Trans R Soc B 367:508-518

Pirozynski KA, Malloch DW 1975.The origin of land plants: a matter of mycotrophism. Biosystems 6:152-164

Plassard C, Dell B 2010. Phosphorus nutrition in mycorrhizal trees. Tree Physiol 30:1129-1139

Plett JM, Martin F 2011. Blurred boundaries: lifestyle lessons from ectomycorrhizal fungal genomes. Trends in Genetics 27, No. 1

Plett JM, Martin F 2012. Mutualistic effectors: Architects of symbiosis. In: Martin F, Kamoun S (Eds.) Effectors in Plant-Microbe Interactions. John Wiley & Sons, pp. 297-327

Plett et al. 2012. Phylogenetic, genomic organization and expression analysis of hydrophobin genes in the ectomycorrhizal basidiomycete Laccaria bicolor. Fungal Genetics Biol 49:199-209

Plett J et mult. 2014. Effector MiSSP7 of the mutualistic fungus Laccaria bicolor stabilizes the Populus JAZ6 protein and represses jasmonic acid (JA) responsive genes. www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.1322671111

Plett JM, Martin F 2018. Know your enemy, embrace your friend: using omics to understand how plants respond differently to pathogenic and mutualistic microorganisms. The Plant Journal 93:729-746

Pölme S et mult. 2013. Biogeography of ectomycorrhizal fungi associated with alders (Alnus spp.) in relation to biotic and abiotic variables at the global scale. New Phytol 198:1239–1249

Pozo MJ, López-Ráez JA, Azcón-Aguilar C, Garcia-Garrido JM 2015. Phytohormones as integrators of environmental signals in the regulation of mycorrhizal symbioses. Tansley insight. New Phytol 205:1431-1436

Pozzi AC, Roy M et mult. 2018. Patterns of diversity, endemism and specialization in the root symbiont communities of alder species on the island Corsica. New Phytol doi: 10.1111/nph.14996

Preiss K, Adam IK, Gebauer G 2010. Irradiance governs exploitation of fungi: fine-tuning of carbon gain by two partially myco-heterotrophic orchids. Proc R Soc B 277:1333-1336

Pressel S, Davis EC, Ligrone R, Duckett JG 2008. An ascomycetous endophyte induces branching and septation of the rhizoids in the leafy liverwort family the Schistochilaceae (Jungermanniidae, Hepaticopsida). Am J Bot 95:531–541

Pressel S, Bidartondo M, Ligrone R, Duckett JG 2010. Fungal symbioses in bryophytes: New insights in the Twenty First Century. Phytotaxa 9:238–253

Pressel S, Bidartondo M, Field KJ, Rimington WR, Duckett JG 2016. Pteridophyte fungal associations: Current knowledge and future perspectives. J Systematics Evol 54:666-678

Preußing M, Nebel M, Oberwinkler F, Weiß M 2010. Diverging diversity patterns in the Tulasnella (Basidiomycota, Tulasnellales) mycobionts of Aneura pinguis (Marchantiophyta, Metzgeriales) from Europe and Ecuador. Mycorrhiza 20:147e159

Pridgeon AM, Stern WL, Benzing DH 1983. Tilosomes in roots of orchidaceae: morphology and systematic occurrence. Amer J Bot 7: 1365-1377

Pryer KM, Schneider H, Smith AR, Cranfill R, Wolf PG, Hunt JS, Sipes SD 2001. Horsetails and ferns are a monophyletic group and the closest living relatives to seed plants. Nature 409:618-62

Pumplin N, Harrison MJ 2009. Live-cell imaging reveals periarbuscular membrane domains and organelle location in Medicago truncatula roots during arbuscular mycorrhizal symbiosis. Plant Physiol 151:809–819

Pumplin N, Zhanga X, Noara RD, Harrison MJ 2012. Polar localization of a symbiosis-specific phosphate transporter is mediated by a transient reorientation of secretion. PNAS |E665–E672

Q

Querejeta JI, Egerton-Warburton LM, Allen MF 2003. Direct nocturnal water transfer from oaks to their mycorrhizal symbionts during severe soil drying. Oecologia 134:55-64

Qian XM, Kottke I, Oberwinkler F 1998a. Influence of liming and acidification on the activity of mycorrhizal communities in a Picea abies ([L.] Karst.) stand. Plant and Soil 199:99-109

Qian XM, El-Ashker A, Kottke I, Oberwinkler F 1998b. Studies of pathogenic and antagonistic microfungal populations and their potential interactions in the mycorrhizosphere of Norway spruce (Picea abies (L.) Karst) and beech (Fagus sylvatica L.) on acidified and limed plots. Plant and Soil 199:111-116

Qian XM, Kottke I, Oberwinkler F 1998c. Activity of different ectomycorrhizal types studied by vital fluorescence. Plant and Soil 199:91-98

Qiu Y-L, Lia Lb, Wang B, Chen Z, Knoop V, Groth-Malonek M, Dombrovska O, Lee J, Kent L, RestJ, Estabrook GF, HendryTA, Taylor DW, Test CM, Ambros M, Crandall-Stotler B, R. DuffJ, Stech M, Frey W, Quandt D, Davis CC. 2006. The deepest divergences in land plants inferred from phylogenomic evidence. PNAS 103:15511–15516

R

Ramirez SR, Gravendeel B, Singer RB, Marshall CR, Pierce NE 2007. Dating the origin of the Orchidaceae from a fossil orchid with its pollinator. Nature 448:1042-1045

Rasmussen HN, Rasmussen FN 2009. Orchid mycorrhiza: implications for a mycophagous life style. Oikos 118: 334-345

Rausch C, Daram P, Brunner S et al. 2001. A phosphate transporter expressed in arbuscular-containing cells in potato. Nature 414:462-470

Rayner ADM, Boddy L 1988. Fungal Decomposition of Wood, its Biology and Ecology. Chichester, UK: John Wiley & Sons Ltd.

Read D 1974. Pezizella ericae sp. nov., the perfect state of a typical mycorrhizal endophyte of Ericaceae. Trans Br mycol Soc 63:381-383

Read DJ, Perez-Morena J 2003. Mycorrhizas and nutrient cycling in ecosystems - a journey towards relevance? New Phytol 157:475-492

Read DJ, Leake JR, Perez-Morena J 2004. Mycorrhizal fungi as drivers of ecosystem processes in heathland and boreal forest biomes. Can J Bot 82:11243-1263

Redecker D, Koder R, Graham LE 2000. Glomalean fungi from the Ordovician. Science 289:1920-1921

Redecker D, Schüssler A, Stockinger H, Stürmer SL, Morton JB, Walker C 2013. An evidence based consensus for the classification of arbuscular mycorrhizal fungi (Glomeromycota). Mycorrhiza 23:515–531

Remy W, Taylor TN, Hass H, Kerp H 1994. Four hundred-million-year-old vesicular arbuscular mycorrhizae. PNAS 91:11841-11843

Requena N, Breuninger M, Franken P, Ocón A 2003. Symbiotic status, phosphate and sucrose regulate the expression of two plasma membrane H⁺ -ATPase genes from the mycorrhizal fungus Glomus mosseae. Plant Physiol 132:1540-1549

Richard F, Millot S, Gardes M, Selosse MA 2005. Diversity and specificity of ectomycorrhizal fungi retrieved from an old-growth Mediterranean forest dominated by Quercus ilex. New Phytologist 166: 1011–1023

Rimington WR, Pressel S, Duckett JG, Bidartondo MI 2015. Fungal associations of basal vascular plants: reopening a closed book? New Phytol 205:1394-1398

Rineau F, Roth D, Shah F, Smits M, Johansson T, Canbäck B, Olsen PB, Persson P, Grell MN, Lindquist E et al. 2012. The ectomycorrhizal fungus Paxillus involutus converts organic matter in plant litter using a trimmed brown-rot mechanism involving Fenton chemistry. Environmental Microbiol 14:1477–1487

Ritter T, Kottke I, Oberwinkler 1986. Nachweis der Vitalität von Mykorrhizen durch FDA-Vitalfluorochromierung. Biologie in unserer Zeit 16:179-185

Rivera-Becerril F et mult. 2002. Cadmium accumulation and buffering of cadmium-induced stress by arbuscular mycorrhiza in three Pisum sativum L. genotypes. J Eperimental Bot 53:1177-1185

Rivera-Hoyos CM, Morales-Alavarez ED, Poutou-Pinales RA, et al. 2013. Fungal laccases. Review. Fungal Biology Reviews 27:67-82

Rivero J, Alvarez D, Flors V, Azcon-Aguilar C, Pozo MJ 2018. Root metabolic plasticity underlies functional diversity in mycorrhiza-enhanced stress tolerance in tomato. New Phytol 220:1322-1336

Robertson DC, Robertson JA 1982. Ultrastructure of Pterospora andromeda Nuttall and Sarcodes sanguinea Torrey mycorrhizas. New Phytol 92:539-551

Robertson DC, Robertson JA 1985. Ultrastructural aspects of Pyrola mycorrhizae. Can J Bot 63:1089-1098

Robin V, Nadeau MJ, Grootes PM, Bork HR, Nelle O 2016. Too early and too northerly: evidence of temperate trees in northern Central Europe during the Younger Dryas. New Phytol doi: 10.1111/nph.13844

Robson, AD, Abbott LK, Malajczuk N eds. 1994. Management of mycorrhizas in agriculture, horticulture and forestry. Kluwer Academic Publ., Dortrecht, Boston, London

Roche SA, Carter RJ, Peakall R, Smith LM, Whitehead MR, Linde CC 2010. A narrow group of monophyletic Tulasnella (Tulasnellaceae) symbiont lineages are associated with multipe species of Chiloglottis (Orchidaceae): Implications for orchid diversity. Am J Bot 97:1313–1327

Rochet J, Moreau PA, Manzi S, Gardes M 2011. Comparative phylogenies and host specialization in the alder ectomycorrhizal fungi Alnicola, Alpova and Lactarius (Basidiomycota) in Europe. BMC Evolutionary Biology 11:40

Rodríguez-Echeverría S, Teixeira H, Correia M, Timóteo S, Heleno R, Öpik M, Moora M 2017. Arbuscular mycorrhizal fungi communities from tropical Africa reveal strong ecological structure. New Phytol 213:380-396

Rohr RR, Saavedra S, Bascompte J 2014. On the structural stability of mutualistic systems. Science 345:416

Romell LG 1938. A trenching experiment in spruce forest and its bearing on problems with mycotrophy. Svensk Botanisk Tidskrift 32:89-99

Rose SL, Youngberg CT 1981. Tripartite association in snowbrush (Ceanothus velutinus): effect of vesicular-arbuscular mycorrhizae on growth, nodulation, and nitrogen fixation. Can J Bot 59:34-39

Rosendahl S 2012. The first glance into the Glomus genome: an ancient asexual scandal with meiosis? New Phytol 193:546-548

Roy M, Dubois MP, Proffit M, Vincenot L, Desmarais E, Selosse MA 2008. Evidence from population genetics that the ectomycorrhizal basidiomycete Laccaria amethystina is an actual multihost symbiont. Molecular Ecol 17:2825-2838

Roy M, Rochet J, Manzi S, Jargeat P, Gryta H, Moreau P-A, Gardes M. 2013. What determines ’’Alnus’’-associated ectomycorrhizal community diversity and specificity? A comparison of host and habitat effects at a regional scale. New Phytol 198:1228–1238

Ruiz-Lozano JM, Porcel R, Bárzana G, Azcón R, Aroca R 2017. Contribution of arbuscular mycorrhizal symbiosis to plant drought tolerance: State of the art. In: Aroca R (ed) Plant Responses to Drought Stress, Springer-Verlag Berlin, Heidelberg, pp 335-362

Ruyter-Spira C, Bouwmeester H 2012. Strigolactones affect development in primitive plants. The missing link between plants and arbuscular mycorrhizal fungi? New Phytol 195:730-733 (Review)

Rudawska ML, Kieliszewska-Rokicka B 1997. Mycorrhizal formation by Paxillus involutus strains in realtion to their IAA-synthesizing activity. New Phytol 137:509-517

Russell AK, Bidartondo MI, Butterfield BG 2002. The root nodules of the Podocarpaceae harbour arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytol 156:283-295

Russell J, Bulman S 2005. The liverwort Marchantia foliacea forms a specialized symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungi in the genus Glomus. New Phytol 165:567–579

Ruytinx et mult. 2017. Homeostasis of trace elements in mycorrhizal fungi. In: Martin F (ed) Molecular Mycorrhizal Symbiosis, John Wiley & Sons, Inc, pp 277-298

Ryberg M, Matheny 2012. Asynchronous origins of ectomycorrhizal clades of Agaricales. Proc R Soc B 279:2003-2011

S

Saito K, Kuga-Uetake J, Saito M, Peterson RL 2006. Vacuolar localization of phosphorus in hyphae of Phialocephala fortinii, a dark septate fungal root Endophyte. Can J Microbiol 52:643–650

Salvioli A, Chiapiello M, et mult. 2010. Endobacteria affect the metabolic profile of their host Gigaspora margarita, an arbuscular mycorrhizal fungus. Environmental Microbiol 12:2083-2095

Salzer P, Hager A 1991. Sucrose utilization of the ectomycorrhizal fungi Amanita muscaria and Hebeloma crustuliniform depends on the cell wall-bound invertase activity of their host Picea abies. Botanica Acta 104:439–445

Salzer P, Hager A 1993. Charaterization of wall-bound invertase isoforms of Picea abies cells and regulation by ectomycorrhizal fungi. Physiol Plantarum 88:52-59

Salzer P, Münzenberger B, Schwacke R, Kottke I, Hager A 1997. Signalling in ectomycorrhizal fungus-root interactions. In: H. Rennenberg, W. Eschrich, H. Ziegler (eds). Trees -Contribution to modern tree physiology. SPB Academic Publ. The Hague, pp 339-356

Sammer D, Krause K, Gube M, Wagner K, Kothe E 2016. Hydrophobins in the life cycle of the basidiomycete Tricholoma vaccinum. PLOS One 11:e0167773

Sanchez-Bel P, Troncho P, Gamir J, Pozo MJ, Camanes G, Cervezo M, Flors V 2016. The nitrogen availability interferes with mycorrhiza-induced resistance against Botrytis cinerea in Tomato. Frontiers in Microbiology 7:1598

Santamaría S, Galeano J, Pastor JM, Méndez M 2014. Robustness of alpine pollination networks: effects of network structure and consequences for endemic plants. Arctic, Antarctic, and Alpine Research 46:568-580

Saraswat S, Rai JP 2011. Mechanism of metal tolerace and detoxification in mycorrhizal fungi. In: M. S. Khan et al. (eds.) Biomanagement of Metal-Contaminated Soils, Environmantal Pollution 20, Springer Science and Business Media B. V. pp 225-240

Scales PF, Peterson RL 1991a. Structure and development of Pinus banksiana – Wilcoxina ectendomycorrhizae. Can J Bot 69:2135-2148

Scales PF, Peterson RL 1991b. Structure of ectomycorrhizae formed by Wilcoxina mikolae var. mikolae with Picea mariana and Betula alleghaniensis. Can J Bot 69: 2149-2157

Scannerini S, Bonfante-Fasolo P 1983. Comparative ultrastructural analysis of mycorrhizal associations. Can J Bot 61:917-943

Schaarschmidt S, Roitsch T, Hause B 2006. Arbuscular mycorrhiza induces gene expression of the apoplastic invertase LIN6 in tomato (Lycopersicon esculentum) roots. J Exp Bot 57:4015–4023

Scheidegger C, Brunner I 1993. Freeze-fracturing for low-temperature scanning electron microscopy of Hartig net in synthesized Picea abies-Hebeloma crustuliniforme and -Tricholoma vaccinum ectomycorrhizas. New Phytol 123:123-132

Schmid E, Oberwinkler F 1993. Mycorrhiza-like interaction between the achlorophyllous gametotophyte of Lycopodium clavatum L. and its fungal endophyte studied by light and electron microscopy. New Phytol 124:69-81

Schmid E, Oberwinkler F 1994. Light and electron microscopy of the host-fungus interaction in the achlorophyllous gametophyte of Botrychium lunaria. Can J Bot 72:182-188

Schmid E, Oberwinkler F, Gomez LD 1995. Light and electron microscopy of the host-fungus interaction in the roots of some epiphytic ferns from Costa Rica. Can J Bot 73:991-996

Schmid E, Oberwinkler F 1995. A light- and electron-microscopic study on a vesicular-arbuscular host-fungus interaction in gametophytes and young sporophytes of the Gleicheniaceae (Filicales). New Phytol 129:317-324

Schmid E, Oberwinkler F 1996. Light and electron microscopy of a distictive VA mycorrhiza in mature sporophytes of Ophioglossum reticulatum. Mycol Res 100:843-849

Schneider K, Renker C, Maraun M 2005. Oribatid mite (Acari, Oribatida) feeding on ectomycorrhizal fungi. Mycorrhiza 16:67-72

Schoch CL et mult. 2009. The Ascomycota Tree of Life: A phylum-wide phylogeny clarifies the origin and evolution of fundamental reproductive and ecological traits. Syst Biol 58:224–239

Schoch CL and Fungal Barcoding Consortium 2012. Nuclear ribosomal internal transcribed spacer (ITS) region as a universal DNA barcode marker for fungi. PNAS 109:6241-6246

Schröder HC, Müller EG eds. 1999. Inorganic Polyphosphates. Biochemistry, Biology, Biotechnology. Springer, Berlin, Heidelberg, S. 1-18

Schubert R, Raidl S, Funk R, Bahnweg G, Müller-Starck G, Agerer R 2003. Quantitative detection of agar-cultivated and rhizotron-grown Piloderma croceum Erikss. & Hjortst. by ITS1-based fluorescent PCR. Mycorrhiza 13:159-165

Schüßler A 2000. Glomus claroideum forms an arbuscular mycorrhiza-like symbiosis with the hornwort Anthoceros punctatus. Mycorrhiza 10:15–21

Schüßler A, Schwarzott D, Walker C 2001. A new fungal phylum, the Glomeromycota: phylogeny and evolution. Mycol Res 105:1413-1421

Schüßler A, Walker C 2010. The Glomeromycota: a species list with new families and genera. Edinburgh & Kew, UK: The Royal Botanic Garden; Munich, Germany: Botanische Staatssammlung München; Oregon, USA: Orgon State University. URL: http://amf-phylogeny.com.

Schweiger R, Baier MC, Persicke M, Müller C 2014a. High specificity in plant leaf metabolic responses to arbuscular mycorrhiza. Nature Communications 5:3886 | DOI: 10.1038/ncomms4886

Selosse M-A, Jacquot D, Bouchard D, Martin F, Le Tacon F 1998. Temporal persistence and spatial distribution of an American inoculant strain of the ectomycorrhizal basidiomycete Laccaria bicolor in a French forest plantation. Molec Evolu 7:561-573

Selosse M-A, Bauer R, Moyersoen B 2002a. Basal hymenomycetes belonging to the Sebacinaceae are ectomycorrhizal on temperate deciduous trees. New Phytol 155:183-195

Selosse M-A, Weiß M, Jany J-L, Tiller A 2002b. Communities and populations of sebacinoid Basidiomycetes associated with the achlorophyllous orchid Neottia nidus-avis (L.) L. C. M. Rich. and neighbouring tree ectomycorrhizae. Molecular Ecol 11:1831–1844

Selosse M-A, Faccio A, Scappaticci G, Bonfante P 2004. Chlorophyllous and achlorophyllous specimens of Epipactis microphylla (Neottieae, Orchidaceae) are associated with ectomycorrhizal septomycetes, including truffles. Microbial Ecology 47:416-426

Selosse M-A, Setrao S, Glatard F, Richard F, Urcelay C, Weiß M 2007. Sebacinales are common mycorrhizal associates of Ericaceae. New Phytol 174:864-878

Selosse M-A, Roy M 2009. Green plants that feed on fungi: facts and questions about mixotrophy. Trend Plant Sci 14:64-70.

Selosse M-A, Martos F, Perry BA, Pamdamsee M, Roy M, Pailler T 2010. Saprophytic fungal mycorrhizal symbionts in achlorophyllous orchids. Plant Signalling & Behaviour 5:1-5

Setaro S, Oberwinkler F, Kottke I 2006a. Anatomy and ultrastructure of mycorrhizal associations of Neotropical Ericaceae. Mycol Progress 5:243-254

Setaro S, Weiß M, Oberwinkler F, Kottke I 2006b. Sebacinales form ectendomycorrhizas with Cavendishia nobilis, a member of the Andean clade of Ericaceae, in the mountain rain forest of southern Ecuador. New Phytol 169:355-365

Setaro S, Kron K 2012. Neotropical and North American Vaccinioideae (Ericaceae) share their mycorrhizal Sebacinales - an indication for concerted migration? PLOS Currents Tree of Life. 2012 Apr.4 doi: 10.1371/currents.RRN1227

Setaro S, Suarez JP, Herrera P, Cruz D, Kottke I 2013. Distinct but closely related Sebacinales from mycorrhizae with co- existing Ericaceae and Orchidaceae in a neotropical mountain area. in: Varma A, Kost G, Oelmüller R (eds.) Sebacinales. Forms, Functions and Biotechnological Application. Springer, pp. 81-105

Shah F et mult. 2016. Ectomycorrhizal fungi decompose soil organic matter using oxidative mechanisms adapted from saprophytic ancestors. New Phytol 209:1705-1719

Sharples JM, Meharg AA, Chambers SM, Cairney JW 2001. Arsenate resistance in the ericoid fungus Hymenoscyphus ericae. New Phytol 151:265-270

Shefferson RP, Cowden CC, McCormick MK, Yukawa T, Ogura-Tsujita Y, Hashimoto T 2010. Evolution of host breadth in broad interactions: mycorrhizal specificity in East Asian and North American rattlesnake plantains (Goodyera spp.) and their fungal hosts. Molecular Ecology 19:3008–3017

Shinohara ML, LoBuglio K, Rogers SO 1999. Comaprison of ribosomal DNA ITS regions among geographic isolates of Cenococcum geophilum. Curr Genet 35:527-525

Sigmund K 1995. Spielpläne. Zufall, Chaos und die Strategien der Evolution. Hoffmann & Campe, Hamburg

Simard SW, Perry DA, Jones MD, Myrold DD, Durall DM, Molina R 1997. Net transfer of carbon between ectomycorrhizal tree species in the field. Nature 388:579-582

Simard SW and Durall DM 2004. Mycorrhizal networks: a review of their extent, function, and importance. Can J Bot 82:1140-1165

Sirikantaramas S, Sugiokai N, Lee SS, Mohamed LA, Lee HS, Schmidt AS, Yamazaki T 2003. Molecular identification of ectomycorrhizal fungi associated with Dipterocarpaceae. TROPICS 13:69-77

Smith S, Read D 2008. Mycorrhizal Symbiosis, 3rd edn. Academic Press, San Diego

Solaiman MZ, Ezawa T, Kojima T, Saito M 1999. Polyphosphates in intraradical and extraradical hyphae of an arbuscular mycorrhizal fungus Gigaspora margarita. Applied and Environmental Microbiol (AEM) 65:5604-5606

Solaiman MZ, Saito M 2001. Phosphate efflux from intraradical hyphae of Gigaspora margarita in vitro and its implication for phosphorus translocation. New Phytol 151:525-533

Solé RV, Bascompte J 2006. Self-Organization in Complex Ecosystems. Princeton University Press, Princeton and Oxford

Sondergaard TE, Schulz A, Palmgren MG 2004. Energization of transport processes in plants. Roles of the plasma membrane H+-ATPase. Plant Physiol 136:2475-2482

Spanu PD et mult. 2010. Genome expansion and gene loss in powdery mildew fungi reveal tradeoffs in extreme parasitism. Science 330:1543-1546

Spatafora JW, Benny GL, Lazarus K et mult. 2016. A phylum-level phylogenetic classification of zygomycete based on genome-scale data. Mycologia 108:1028-1046

Splivallo R, Fischer U, Göbel C, Feusser I, Karlovsky P 2008. Truffles regulate plant root morphogenesis via the production of Auxin and Ethylene. Plant Physiol 150:2018-2029

Staddon PL, Ramsey CB, Ostle N, Ineson P, Fitter AH 2003. Rapid turnover of hyphae of mycorrhizal fungi determined by AMS microanalysis of ¹⁴C. Science 300:1138-140

St-Arnaud M, Hamel C, Vimard B, Caron M, Fortin JA 1996. Enhanced hyphal growth and spore production of the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intraradices in an in vitro system in the absence of host roots. Mycol Res 100:328-332

Steidinger BS, Turner BL, Corrales A, Dalling JW 2015. Variability in potential to exploit different soil organic phosphorus compounds among tropical montane tree species. Functional Ecol 29:121-130

Steward WN, Rothwell GW 1993. Paleobotany and the evolution of plants. Cambridge University press, 2nd ed

Stinson KA et mult. 2006. Invasive plant supresses the growth of native tree seedlings by disrupting belowground mutualisms. PLOS Biology 4:e140

Stockey RA, Rothwell GW, Addy HD, Currah RS 2001. Mycorrhizal association of the extinct conifer Metasequoia milleri. Mycol Res 105:202-205

Stöckel M, Těšitelová T, Jersáková J, Bidartondo M, Gebauer G 2014. Carbon and nitrogen gain during the growth of orchid seedlings in nature. New Phytol 202:606-615

Straatsma G, van Grievsen LJ, Bruinsma J 1986. Root growth on in vitro growth of hyphae of the mycorrhizal mushroom Cantharellus cibarius replaced by carbon dioxide. Physiol Plant 67:521-628

Straker CJ, Schnippenkoetter WH, Lemoine MC 1992. Analysis of acid invertase and comparison with acid phosphatase in the ericoid mycorrhizal fungus Hymenoscyphus ericae (Read) Korf and Kernan. Mycorhriza 2:63-67

Strullu-Derrien C, Kenrick P, Pressel S, Duckett JG, Rioult J-P, Strullu D-G 2014. Fungal associations in Horneophyton ligneri from the Rhynie Chert (c. 407 million year old) closely resemble those in extant lower land plants: novel insights into ancestral plant–fungus symbioses. New Phytol 203:964-979

Stubblefield SP, Taylor TN, Trappe JM 1987. Vesicular-arbuscular mycorrhizae from the Triassic of Antarctica. Amer J Bot 47:1904-11

Suárez JP, Weiß M, Abele A, Oberwinkler F, Kottke I 2008. Members of Sebacinales subgroup B form mycorrhizae with epiphytic orchids in a neotropical mountain rain forest. Mycol Progress 7: 75-85

Suárez JP, Eguiguren JS, Herrera P, Jost L 2016. Do mycorrhizal fungi drive speciation in Teagueia (Orchidaceae) in the upper Pastaza watershed of Ecuador? Symbiosis, 1–8. http://doi.org/10.1007/s13199-016-0399-6

Suetsugu K, Matsubayashi J, Tayasu I 2020. Some mycoheterotrophic orchids depend on carbon from dead wood: novel evidence from a radiocarbon approach. New Phytol doi:10.1111/nph.16409

Sun YP, Fries N 1992. The effect of tree-root exudates on the growth rate of ectomycorrhizal and saprophytic fungi. Mycorrhiza 1:63-69

Sun YP, Unestam T, Lucas SD, Johanson KJ, Kenne L, Finlay R 1999. Exudation-reabsorption in a mycorrhizal fungus, the dynamic interface for interaction with soil and soil microorganisms. Mycorrhiza 9:137-144

T

Tagu D, De Bellis R, Balestrini R; De VRies OM, Piccoli G, Stocchi V, Bonfante P, Martin F 2001. Immunolocalization of hydrophobin HYDPt-1 from the ectomycorrhizal basidiomycete Pisolithus tinctorius during colonization of Eucalyptus globulus roots. New Phytol 149:127-135

Tarkka MT, Herrmann S, Wubet T et al. 2013. OakContigDF159.1, a reference library for studying differential gene expression in Quercus robur during controlled biotic interactions: use for quantitative transcriptomic profiling of oak roots in ectomycorrhizal symbiosis New Phytol 199:529–540

Taylor DL, Bruns TD 1997. Independent, specialized invasion of ectomycorrhizal mutualism by two nonphotosynthetic orchids. Proc Natl Acad Sci USA 94:4510-4515

Taylor TN, Remy W, Hass H, Kerp H 1995. Fossil arbuscular mycorrhizae from the Early Devonian. Mycologia 87:560-573

Taylor TN, Klavins, SD, Krings M, Taylor EL, Kerp H, Hass H 2004. Fungi from the Rhynie chert: a view from the dark side. Trans Royal Soc Edinburgh: Earth Sciences 94:457-473

Tedersoo L, Köljalg U, Hallenberg N, Larsson K-H 2003. Fine scale distribution of ectomycorrhizal fungi and roots across substrate layers including coarse woody debris in a mixed forest. New Phytol 159:153-165

Tedersoo L, Hansen K, Perry BA, Kjoller R 2006. Molecular and morphological diversity of pezizalean ectomycorrhiza. New Phytol 170:581-596

Tedersoo L, Suvi T, Larsson E, Köljalg U 2006. Diversity and community structure of ectomycorrhizal fungi in a wooded meadow. Mycol Res 110:734-748

Tedersoo L, May TW, Smith ME, 2010a. Ectomycorrhizal lifestyle in fungi: global diversity, distribution, and evolution of phylogenetic lineages. Mycorrhiza 20: 217e263

Tedersoo L, Sadam A, Zambrano M, Valencia R, Bahram M 2010b. Low diversity and high host preference of ectomycorrhizal fungi in Western Amazonia, a neotropical biodiversity hotspot. The ISME Journal 4:465–471

Těšitelová T, Jersáková J, Roy M, Kubátová B, Těšitel J, Urfus T, Trávníček P, Suda J 2013. Ploidy-specific symbiotic interactions: divergence of mycorrhizal fungi between cytotypes of the Gymnadenia conopsea group (Orchidaceae). New Phytol doi: 10.1111/nph.12348

Těšitelová T, Kotilínek M, Jersáková J et al. 2015. Two widespread green Neottia species (Orchidaceae) show mycorrhizal preference for Sebacinales in various habitats and ontogenetic stages. Molec Ecol 24:1122-1134

Thoen D, Ba AM 1989. Ectomycorrhizas and putative ectomycorrhizal fungi of Afzelia africana SM. and Uapaca guinensis Müll. Arg. in southern Senegal. New Phytol 113:549-559

Thompson JN 2005. The Geographic Mosaic of Coevolution. University of Chicago Press, Chicago and London

Tibbett M, Sanders FE, Cairney JW 2002. Low-temperature-induced changes in trehalose, mannnitol and arabitol associated with enhanced tolerance to freezing in ectomycorrhizal basidiomycetes (Hebeloma spp.) mycorrhiza 12:249-255

Timonen S, Sen R 1998. Heterogeneity of fungal and plant enzyme expression in intact Scots pine-Suillus bovinus and -Paxillus involutus mycorrhizospheres developed in natural forest humus. New Phytol 138:355-366

Tisserant E et mult. 2012. The transcriptome of the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intraradices (DAOM 197198) reveals functional tradeoffs in an obligate symbiont. New Phytol 193:755-769

Tisserant E et mult. 2013. Genome of an arbuscular mycorrhizal fungus provides insight into the oldest plant symbiosis. PNAS 110:20117-20122

Toftegaard T, Iason GR, Alexander IJ, Rosendahl S, Taylor AFS 2010. The threatened plant intermediate wintergreen (Pyrola media) associates with a wide range of biotrophic fungi in native Scottish pine woods. Biodiversity and Conservation 19:3963–3971

Torres-Cortés G, Ghignone S, Bonfante P, Schüßler A 2015. Mosaic genome of endobacteria in arbuscular mycorrhizal fungi: Transkingdom gene transfer in an ancient mycoplasma-fungus association. PNAS 112:7785-7790

Toth R, Miller M 1984. Dynamics of arbuscule development and degeneration in a Zea mays mycorrhiza. Amer J Bot 71:449-460

Trappe JM 1962. Cenococcum graniforme - its distribution, ecology, mycorrhiza formation, and inherent variation. PhD Dissertation University Washington, Seattle, 148 pp

Trappe, JM 1988. Lessons from alpine fungi. Mycologia 80:1-10

Treseder 2004. A meta-analysis of mycorrhizal responses to nitrogen, phosphorus, and atmospheric CO₂ in field studies. New Phytol 164:347-355

Treseder KK, Torn MS, Masiello CA 2006. An ecosystem-scale radiocarbon tracer to test use of litter carbon by ectomycorrhizal fungi. Soil Biol Biochem 38:1077–1082

Trudell SA, Rygiewicz PT, Edmonds RL 2003. Nitrogen and carbon stable isotope abundances support the myco-heterotrophic nature and host-specificity of certain achlorophyllous plants. New Phytol 160:391–401

Tunlid A, Floudas D, Koide R, Rineau F 2017. Soil organic matter decomposition mechanisms in ectomycorrhizal fungi. In: Martin F (ed) Molcular Mycorrhizal Symbiosis, John Wiley & Sons, pp. 257-275

Turnau K, Kottke I, Oberwinkler F 1993. Paxillus involutus-Pinus sylvestris mycorrhizae from heavily polluted forest. I. Element localization using electron energy loss spectroscopy and imaging. Acta Botanica 106:213-219

Turnau, K, Kottke I, Oberwinkler F 1993. Comparative studies of elongated and globose Woronin bodies using electron energy loss spectroscopy (EELS) and imaging (ESI). Mycol Res 97:1499-1504

Turnau K, Berger A, Loewe A, Einig W, Hampp R, Chalot M, Dizengremel P, Kottke I 2001. Carbon dioxide concentration and nitrogen input affect the C and N storage pools in Amanita muscaria-Picea abies mycorrhizae. Tree Physiol 21:93-99

U

Uetake Y, Peterson RL 1998. Association between microtubules and symbiotic fungal hyphae in protocorm cells of the orchid species, Spiranthes sinensis. New Phytol 140:715-722

Upson R, Read DJ, Newsham KK 2007. Widespread association between the ericoid mycorrhizal fungus Rhizoscyphus ericae and the leafy liverwort in the maritime and sub-Antartic. New Phytol 176:460-471

Urcelay C, Díaz S 2003. The mycorrhizal dependence of subordinates determines the effect of arbuscular mycorrhizal fungi on plant diversity. Ecology Letters 6:388-391

V

Vági P, Knapp DG, Kósa A, Seress D, Horvath AN, Kovács GM 2014. Simultaneous specific in plants visualization of root-colonizing fungi using fluorescence in situ hybridization (FISH). Mycorrhiza 24:259-266

Väre H 1990. Aluminium polyphosphate in the ectomycorrhizal fungus Suillus variegatus (Fr.) O. Kunze as revealed by energy dispersive spectrometry. New Phytol 116:663-668

Van Driel KG, Humbel BM, Verkleij AJ, Stalpers J, Müller WH, Boekhout T 2009. Septal pore complex morphology in the Agaricomycotina (Basidiomycota) with emphasis on the Cantharellales and Hymenochaetales. Mycol Res 113:559-576

Van der Heijden EW, Vries FW, Kuyper TW 1999. Mycorrhizal associations of Salix repens L. communities in succession of dune ecosystemes. I. Above-ground and below-ground views of ectomycorrhizal fungi in relation to soil chemistry. Can J Bot 77:1821-1832

Van der Heijden MG, Martin F, Selosse MA, Sanders IR 2015. Mycorrhizal ecology and evolution: the past, the present, and the future. Tansley Review. New Phytol 205:1406-1423

van Hees PA, Rosling A, Essén S, Godbold DL, Jones DL, Finlay RD 2005. Oxalate and ferricrocin exudation by the extramatrical mycelium of an ectomycorrhizal fungus in symbiosis with Pinus sylvestris. New Phytol 169:367-378

Vannini C et mult. 2016. An interdomain network: the endobacterium of a mycorrhizal fungus promotes antioxidative responses in both fungal and hosts. New Phytol doi: 10.1111/nph.13895

Vázquez DP, Aizen MA 2003. Null model analyses of specialization in plant-pollinator interactions. Ecology 84:2493–2501

Veldre V et mult. 2013. Evolution of nutritional modes of Ceratobasidiaceae (Cantharellales, Basidiomycota) as revealed from publicly available ITS sequences. Fungal Ecology 6:256-268

Verdú M, Valient-Banuet A 2008. The nested assembly of plant facilitation networks prevents species extinctions. American Naturalist 172, 10 pp; DOI: 10.1086/593003

Vohnik M, Sadowsky JJ, Kohout P, Lhotáková Z, Nestby R 2012. Novel root-fungus symbiosis in Ericaceae: Sheathed ericoid mycorrhiza formed by a hitherto undescribed basidiomycete with affinities to Trechisporales. PLOS ONE 7 (6) e39524

Vohnik M, Pánek M, Fehrer J, Selosse MA 2016. Experimental evidence of ericoid mycorrhizal potential within Serendipitaceae (Sebacinales). Mycorrhiza 26:831-846

Vrålstad T, Schumacher T, Taylor AF 2002. Mycorrhizal synthesis between fungal strains of the Hymenoscyphus ericae aggregate and potential ectomycorrhizal and ericoid hosts. New Phytol 153:143-152

Vrålstad T 2004. Are ericoid and ectomycorrhizal fungi part of a common guild? New Phytol 164:7-10

W

Wachsman G, Sparks EE, Benfey PN 2015. Genes and networks regulating root anatomy and architecture. Tansley review. New Phytol 208:26-38

Wäckers E 1998. Untersuchungen zu Pilz-Wirtsinteraktionen in Wurzeln und Gametophyten von Pteridophyten. Dissertation Tübingen

Wallenda T, Kottke I 1998. Nitrogen deposition and ectomycorrhizas: ecological and physiological implications. New Phytol 139:169-187

Wallander H 1992. Regulation of ectomycorrhizal symbiosis in Pinus sylvestris L. seedlings. Influence of mineral nutrition. Uppsala, Swedish University of Agricultural Sciences, Department of Forest mycology and Pathology, ISBN 91-576-4637-6

Walker C 1985. Endogone lactiflua forming ectomycorhrizas with Pinus contorta. Trans Br Mycol Soc 84:353-355

Walker JF, Aldrich-Wolfe L, Riffel A, Barbare H, Simpson NB, Trowbridge J, Jumpponen A 2011. Diverse Helotiales associated with the roots of three species of arctic Ericaceae provide no evidence for host specificity. New Phytol 191:515–527

Walter MH, Fester T, Strack D 2000. Arbuscular mycorrhizal fungi induce the non-mevalonate methylerythritol phosphate pathway of isoprenoid biosynthesis correlated with accumulation of the “yellow pigment” and other apocarotenoids. The Plant Journal 21:571-578

Wang B, Qiu Y-L 2006 Phylogenetic distribution and evolution of mycorrhizas in plants. Mycorrhiza 16:299-363

Wang B, Yeun LH, Xue J-Y, Liu Y, Ané –M, Qiu Y-L 2010. Presence of three mycorrhizal genes in the common ancestor of land plants suggest a key role of mycorrhizas in the colonization of land plants. New Phytol 186: 514-525

Wang E et mult. 2012. A common signaling process that promotes mycorrhizal and oomycete colonization of plants. Curr Biol 22:2242-2246

Wang E, Yu N, Bano AS et al. 2014. A H+-ATPase that energizes nutrient uptake during mycorrhizal symbiosis in rice and Medicago truncatula. The Plant Cell Preview, www.aspb.org, 13 pp

Wang H et mult. 2009 Rosid radiation and the rapid rise of angiosperm-dominated forests. PNAS 106:3853-3858

Wang Z, Johnston PR, Takamatsu S, Spataforta JW, Hibbett DS 2006. Towards a phylogenetic classification of the Leotiomycetes based on rDNA data. Mycologia 98:1065-1075

Warcup JH, Talbot PH 1966. Perfect states of some Rhizoctonias. Trans Br Mycol Soc 49:427-435

Warcup JH, Talbot PH 1967. Perfect states of Rhizoctonias associated with orchids I. New Phytol 66:631-641

Warcup JH, Talbot PH 1967. Perfect states of Rhizoctonias associated with orchids II. New Phytol 70:35-40

Warcup JH, Talbot PH 1980. Perfect states of Rhizoctonias associated with orchids III. New Phytol 86:267-272

Warcup JH 1990. Taxonomy, culture, and mycorrhizal associations of some zygosporic Endogonaceae. Mycol Res 94:173–178

Watermann RJ, Bidartondo MI, Stofberg J, Combs JK, Gebauer G, Savolainen V, Barraclough TG, Pauw A 2011. The effects of above- and belowground mutualisms on orchid speciation and coexistence. American Naturalist 177:E54-E68

Waud M, Busschaert P, Ruyters S, Jacquemyn H, Lievens B 2014. Impact of primer choice on characterization of orchid mycorrhizal communities using 454 pyrosequencing. Molec Ecol Resources 14:679–699

Waud M, Wiegand T, Brys R, Levens B, Jacquemyn H 2016. Nonrandom seedling establishment corresponds with distance-dependent decline in mycorrhizal abundance in two terrestrial orchids. New Phtyol doi:10.1111/nph.13894

Weber A, Karst J, Gilbert B, Kimmins JP 2005. Thuja plicata exclusion in ectomycorrhiza-dominated forests: testing the role of inoculum potential of arbuscular mycorrhizal fungi. Oecologia 143:148-156

Weber G 1990. Untersuchungen der Mikropilzflora im Wurzelbereich von Fichten verschiedener Schadstufen. Dissertation Universität Tübingen

Weigt RB, Raidl S, Verma R, Agerer R 2012. Exploration type-specific standard values of extramatrical mycelium – a step towards quantifying ectomycorrhizal space occupation and biomass in natural soil. Mycol Progress 11:287-297

Wellman CH, Osterloff PL, Mohiuddin U 2003. Fragments of the earliest land plants. Nature 425:282-285

Werner GD, Cornwell1 WK, Sprent JI, Kattge J, Kiers ET 2014. A single evolutionary innovation drives the deep evolution of symbiotic N₂-fixation in angiosperms. Nature Communications 5:4087; DOI: 10.1038/ncomms5087

Wessels JG 1997. Hydrophobins: proteins that change the nature of the fungal surface. Adv Microbial Physiol 38:1-45

Wessels JG 2000. Hydrophobins, unique fungal proteins. Mycologist 14: part 4, November 2000

Wever V, Brands M, Dörmann P 2014. Fatty acid synthesis and lipid metabolism in the obligate biotrophic fungus Rhizophygus irregularis during mycorrhization of Lotus japonicus. The Plant Journal 79:398-412

Whipps JM 2004. Prospects and limitations for mycorrhizas in biocontrol of root pathogens. Can J Bot 82:1198-1227

Wikström N, Savolainen V, Chase MW 2001. Evolution of the angiosperms: calibrating the family tree. Proc R Soc B 268:2211-2220

Wilcke W, Yasin S, Abramowski U, Valarezo C, Zech W 2002. Nutrient storage and turnover in organic layers under tropical montane rain forest in Ecuador. European J Soil Science 53: 15-27

Wilcox HE 1954. Primary organization of active and dormant roots of noble fir, Abies procera. Amer J Bot 41:812-821

Williamson B, Hadley G 1970. Penetration and Infection of orchid protocorms by Thanatephorus cucumeris and other Rhizoctonia isolates. Phytopathology 60: 1092-1096

Willis KJ and McElwain JC 2002. The evolution of plants. Oxford University Press, Oxford, UK

Wilpert K v, Schack-Kirchner H, Hoch R, Günther S, Hildebrand EE, Kottke, I, Lentovycova J 1996. Verteilung und Aktivität von Mykorrhizen in Abhängigkeit von der Nährelement-, Wasser- und Sauerstoffverfügbarkeit. FZKA-PEF 146, Forschungszentrum Karlsruhe, 153 S.

Winkelmann G 1992. Structures and functions of fungal siderophores containing hydroxamate and complexone type iron binding ligands. Mycol Res 96:529-534

Winkelmann G 2007. Ecology of siderophores with special reference to the fungi. BioMetals 20: 379-392

Winther JL, Friedman WE 2007. Arbuscular mycorrhizal symbionts in Botrychium (Ophioglossaceae). Am J Bot 94:1248–1255

Winther JL, Friedman WE 2008. Arbuscular mycorrhizal associations in Lycopodiaceae. New Phytol 177:790–801

Winther JL, Friedman WE. 2009. Phylogenetic affinity of arbuscular mycorrhizal symbionts in Psilotum nudum. J Plant Res 122:485–496

Wöllecke J, Münzenberger B, Hüttl RF 1999. Some effects of N on ectomycorrhizal diversity of Scots Pine (Pinus sylvestris L.) in Northeastern Germany. Water, Air, and Soil Pollution 116:135-140

Wösten Ha, Asgeirdottir SA, Krook JH, Drenth JH, Wessels JG 1994. The fungal hydrophobin Sc3p self-assembles at the surface of aerial hyphae as a protein membrane constituting the hydrophobic rodlet layer. European J Cell Biol 63:122-129

Wolfe BE, Tulloss RE, Pringle A 2012. The irreversible loss of a decomposition pathway marks the single origin of an ectomycorrhizal symbiosis. PLoS ONE 7: e39597.

Won H, Renner S 2006. Dating dispersal and radiation in the Gymnosperm Gnetum (Gnetales) - Clock calibration when outgroup relationships are uncertain. Systematic Biology 55:610-622

Woolhouse HW 1983. Toxicity and tolerance in the response of plants to metals. In: Lange OL, Nobel PS, Osmond CB, Ziegler H (eds.) Enzyclop. Plant Physiol. Vol. 12C: Physiological Plant Ecology III. pp. 245-300, Springer Berlin, Heidelberg, New York

Wright DP, Read DL, Scholes D 1998. Mycorrhizal sink strength influences whole plant carbon balance of Trifolium repens L. Plant, Cell and Environment 21:881-891

Wright SF, Upadhyaya 1998. A survey of soils for aggregate stability and glomalin, a glycoprotein produced by hyphae of arbuscular mycorrhizal fungi. Plant Soil 198:97-107

Wu B, Nara K, Hogetsu T 2004. Genetic structure of Cenococcum geophilum populations in primary successional volcanic deserts on Mount Fuji as revealed by microsatellite markers. New Phytol 165:285-293

Wu QX, Mueller GM, Lutzoni FM, Huang YQ, Guo AY 2000. Phylogenetic and biogeographic relationships of Eastern Asian and Eastern American disjunct Suillus species (Fungi) as inferred from nuclear ribosomal RNA ITS sequences. Molec Phylogen Evol 17:37-47

X

Xie X et mult. 2016. Arbuscular mycorrhizal symbiosis requires a phosphate transceptor in the Gigaspora margarita fungal symbiont. Molecular Plant 9:1583-1608

Xing X, Gai X, Liu Q, Hart MM, Guo S 2015. Mycorrhizal fungal diversity and community composition in a lithophytic and epiphytic orchid. Mycorrhiza 25:289-296

Y

Yang CS, Wilcox H 1984. An E-strain ectomycorrhiza formed by a new species, Tricharina mikolae. Mycologia 76:675-684

Yang S, Pfister DH 2006. Monotropa uniflora plants of eastern Massachusetts form mycorrhizae with a diversity of russulacean fungi. Mycologia 98:535-540

Yagame T, Yamato M, Suzuki A, Iwase K 2008. Ceratobasidiaceae mycorrhizal fungi isolated from nonphotosynthetic orchid Chamaegastrodia sikokiana. Mycorrhiza 18:97e101

Yagame T, Orihara T, Selosse MA, Yamato M, Iwase K 2012. Mixotrophy of Platanthera minor, an orchid associated with ectomycorrhiza-forming Ceratobasidiaceae fungi. New Phytol 193:178e187

Young JP 2009. Kissing cousins: mycorrhizal fungi get together. New Phytol 181:751-753

Young JP 2012. A molecular guide to the taxonomy of arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytol 193:823-826

Yukawa T, Ogura-Tsujita Y, Shefferson RP, Yokoyama J 2009. Mycorrhizal diversity in Apostasia (Orchidaceae) indicates the origin and evolution of orchid mycorrhiza. Am J Bot 96:1997–2009

Z

Zaretsky M, Sitrit Y, Mills D, Roth-Bejerano N, Kagan-Zur V 2006. Differential expression of fungal genes at preinfection and mycorrhiza establishment between Terfezia boudieri isolates and Cistus incanus hairy root clones. New Phytol 171:837-846

Zhao Zhi-Wei 2000. The arbuscular mycorrhizas of pteridophytes in Yunnan, southwest China: evolutionary interpretations. Mycorrhiza 10:145-149

Zhang F et mult. 2018. The ectomycorrhizal basidiomycete Laccaria bicolor releases a secreted β-1,4 endoglucanase that plays a key role in symbiosis development. New Phytol 220:1309-1321

Zhang YH, Zhuang WY 2004. Phylogenetic relationships of some members in the genus Hymenoscyphus (Ascomycetes, Helotiales). Nova Hedwigia 78:475-484

Zhang X, Pumplin N, Ivanov S, Harrison MJ 2015. EXO70I is required for development of a sub-domain of the periarbuscular membrane during arbuscular mycorrhizal symbiosis. Current Biol 25:2189-2195

Zhou Z, Miwa M, Hogetsu T 2001. Polymorphism of simple sequence repeats reveals gene flow within and between ectomycorrhizal Suillus grevillei populations. New Phytol 149:339-348

Zimmer K, Hynson NA, Gebauer G, Allen EB, Allen MF, Read DJ 2007. Wide geographical and ecological distribution of nitrogen and carbon gains from fungi in pyroloids and monotropoids (Ericaceae) and in orchids. New Phytol 175:166–175

Zotz G, Winkler U 2013. Aerial roots of epiphytic orchids: the velamen radicum and its role in water and nutrient uptake. Oecologia 171:733-741

[1] Frank 1885 S. 128

[1]